猕猴V1皮层中方向感、空间频率及眼优势的神经几何结构（正交神经几何模型）

《Progress in Neurobiology》：Orthogonal neural geometry of orientation, spatial frequency, and ocular dominance in macaque V1

本研究通过双光子钙成像技术发现，恒河猴V1的神经元对方向、眼优势和空间频率的编码在表征空间中形成近正交结构，而非经典的空间排列，揭示了种群活动在视觉特征编码中的核心作用。

　　

王欣|张胜辉|唐世明|于聪

北京大学心理与认知科学学院，中国北京100871

摘要

Hubel和Wiesel的经典冰块模型提出，V1神经元在空间上被组织成正交的取向图和眼优势图，以优化连接效率。然而，将这一框架扩展到包括空间频率等额外特征时，会对这些特征在皮层表面的空间排列方式产生限制。我们最近的一项双光子成像研究发现，猕猴V1中的取向、空间频率和眼优势的细胞分辨率图缺乏一致的正交或平行空间排列。为了探究这些特征是否在群体活动空间中表示，我们对这些数据以及其他数据集应用了主成分分析（PCA）。我们发现，群体响应在表征空间中形成了近乎正交的几何结构，这支持了特征编码更多依赖于群体级活动而非空间布局的观点。这种正交结构对维度变化具有鲁棒性，在响应被随机打乱的对照数据中则不存在，其中特征轴随机排列到了偶然对齐的状态。此外，通过 align 特征轴或在 PCA 空间中随机化试验位置来人为破坏正交性，会严重损害刺激特征的可解码性，表明正交表示对于保持特征分离性至关重要。这些发现表明，V1 的群体响应遵循正交编码几何结构，群体编码比空间图更能准确捕捉特征表示。这一原理也可能成为基于 V1 的深度神经网络的重要基准。

引言

视觉神经科学中的一个核心和经典问题是，多个刺激特征是如何在初级视觉皮层（V1）中同时被表示的。Hubel和Wiesel的开创性冰块模型提出，取向和眼优势由正交相交的柱状图表示，这种排列被认为可以优化连接效率并确保完整的局部特征表示（Hubel和Wiesel，1977）。自那时起，这一模型一直作为解释V1几何组织的概念框架，取向和眼优势功能图之间的正交关系在内在信号光学成像和双光子成像研究中被广泛报道（例如，Ts'o、Frostig、Lieke和Grinvald，1990；Hübener、Shoham、Grinvald和Bonhoeffer，1997；Lu和Roe，2008；Nauhaus、Nielsen、Disney和Callaway，2012；Nauhaus、Nielsen和Callaway，2016）。然而，将冰块模型扩展到包括空间频率、运动方向和双眼视差等额外刺激特征时，会带来显著的几何限制。特别是在二维皮层片上，同时实现两个以上功能图的正交排列在几何上是不可能的。为了解决这一限制，提出了几种假设。例如，多个功能图可能只在梯度较高的区域正交相交（Yu、Farley、Jin和Sur，2005）。或者，由于取向图倾向于与眼优势图和空间频率图正交相交，因此眼优势图和空间频率图可能是平行的（Nauhaus等人，2016）。然而，支持这些几何排列的证据主要来自基于像素的成像结果，这些结果通常涉及空间平滑处理，并缺乏细胞分辨率，从而对单个神经元层面的几何关系的准确性提出了质疑。为了解决这些限制，我们之前使用双光子钙成像技术在细胞分辨率上研究了V1的特征组织（Zhang、Tang和Yu，2024a）。我们量化了清醒猕猴中细胞分辨率的取向图、眼优势图和空间频率图之间的交叉角度，但没有发现神经元层面存在一致的正交或平行关系的证据。此外，我们之前的研究（Guan、Ju、Tao、Tang和Yu，2021）表明，猕猴V1中的空间频率偏好聚类非常弱，与显著的取向聚类形成对比（Ju、Guan、Tao、Tang和Yu，2021），这使得空间频率映射的结构化概念以及空间频率图与其他功能图之间的几何关系变得复杂。这些发现挑战了将空间正交性作为V1中表示多个视觉特征的主要组织原则的观点。我们假设，大脑可能通过高维群体活动的几何结构来编码取向、眼优势和空间频率，而不是依赖于解剖学对齐，这可以通过PCA和MDS等降维技术揭示（Machens等人，2010；Cunningham和Yu，2014；Kobak等人，2016）。因此，我们重新分析了Zhang等人（2024a）的双光子数据集以及其他数据集，以测试取向、眼优势和空间频率是否在表征几何中形成正交子空间的可能性。结果表明，皮层组织的一个替代视角强调功能结构而非解剖学限制。

部分摘录

神经元数据

当前分析中使用的V1神经元数据来自四只清醒的、注视状态的猕猴（均为雄性，4-6岁），每只猕猴的视野（FOV）为850×850 μm2，使用双光子钙成像技术获得。这些数据包括来自猴子A和C-E的已发表数据，这些数据是在200-250 μm的皮层深度收集的，并以取向图、眼优势图和空间频率功能图的形式在Zhang等人（2024a）中呈现（由于数据结构的不同，猴子B在此被排除）。

结果

在数据收集过程中，动物被动地观看了在双眼的中央凹处呈现的Gabor光栅，光栅具有不同的取向、空间频率和大小。图1A-C以猴子C为例展示了研究的几个方面：1A显示了视野位置，1B显示了记录会话期间的双光子图像平均值，1C绘制了平均响应的时间进程。图1D展示了取向、眼优势和空间频率

讨论

我们的结果表明，神经元群体对包括取向、空间频率和眼优势在内的正交视觉特征的响应在表征空间中沿着大致独立的轴进行编码，这在概念上与Hubel和Wiesel（1977）提出的正交组织原则一致。然而，这种结构并不是以神经元在皮层中的空间布局形式出现的，而是在高维的群体响应模式中显现出来的。

CRediT作者贡献声明

张胜辉：数据管理。王欣：撰写——初稿，正式分析，数据管理，概念化。于聪：撰写——审稿与编辑，撰写——初稿，监督，资金获取，概念化。唐世明：监督，资源提供，方法论，资金获取。

利益冲突声明

作者声明他们没有已知的竞争性财务利益或个人关系可能影响本文所述的工作。

致谢

本研究得到了中国科学技术部的STI2030重大项目资助（编号：2022ZD0204600），资助方为SMT和CY。