《Ticks and Tick-borne Diseases》：Borrelia circulating in soft ticks infesting colonial breeding seabirds along the Portuguese coast
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本研究针对海鸟寄生软蜱及其携带病原体信息匮乏的现状，开展了葡萄牙沿海海鸟繁殖地软蜱（Ornithodoros maritimus）侵染调查及伯氏疏螺旋体（Borrelia）感染检测。研究发现海鸟雏鸟软蜴侵染率与强度存在种间和地理差异，并在蜱中检测到Borrelia turdi和Borrelia mayonii；同时，成年海鸟血清中抗Borrelia抗体普遍率高，提示海鸟-软蜴-Borrelia相互作用的复杂性及在沿海地区潜在的公共卫生风险，需加强监测。
在广阔的海岸线上，成千上万的海鸟聚集在繁殖地，它们不仅是海洋生态系统的指示物种，也是许多寄生虫和病原体的重要宿主。其中，蜱类，特别是软蜱，是海鸟常见的体外寄生虫。然而，与相对研究较多的硬蜱（如Ixodes uriae）及其携带的伯氏疏螺旋体（Borrelia garinii）相比，人们对海鸟身上软蜱的多样性、侵染规律以及它们所携带的病原体知之甚少。这种认知空白限制了我们评估海鸟在病原体循环和潜在传播风险中的作用，尤其是在海鸟种群不断扩张并更频繁地与人类接触的沿海地区。
为了填补这一空白，一项发表在《Ticks and Tick-borne Diseases》上的研究将目光投向了葡萄牙海岸线的海鸟繁殖地。研究人员旨在回答几个关键问题：葡萄牙沿海繁殖的海鸟雏鸟被软蜱侵染的情况如何？这些软蜱是否携带伯氏疏螺旋体（包括莱姆病螺旋体群和回归热螺旋体群）？同时，在这些繁殖地以及其他城市繁殖地生活的成年海鸟，它们接触伯氏疏螺旋体的血清学证据（即抗体水平）又是怎样的？这些问题的答案对于理解海鸟-蜱-病原体之间的复杂关系，以及评估相关的人兽共患病风险至关重要。
为了回答这些问题，研究团队在2019年、2023年和2024年的海鸟繁殖季，在葡萄牙西海岸和南海岸的多个地点展开了野外调查。他们选择了两个主要的天然繁殖地：位于西南部的德塞塔岛（Deserta Island）和位于西海岸的伯伦加岛（Berlenga Island），此外还包括靠近伯伦加岛的陆上城市佩尼谢（Peniche）以及北部的城市波尔图（Porto）。研究的海鸟物种包括黄腿鸥（Larus michahellis）和奥杜邦鸥（Ichthyaetus audouinii）的雏鸟和成鸟，以及在伯伦加岛繁殖的科里氏鹱（Calonectris borealis）的成鸟。
研究人员的主要技术方法包括：对海鸟雏鸟进行软蜱采集和侵染参数（侵染率和侵染强度）计算；通过线粒体16S rRNA基因测序对蜱进行物种鉴定（Ornithodoros maritimus）；使用实时荧光定量PCR（靶向23S区域）和常规巢式PCR（靶向flaB基因）对蜱虫及其培养物进行伯氏疏螺旋体（B. burgdorferi s.l.）检测，并使用针对回归热伯氏疏螺旋体的特异性引物（Rec 4/9）进行检测；对阳性样本进行flaB基因测序以鉴定伯氏疏螺旋体物种；通过改良的免疫荧光抗体试验（IFA）检测成年海鸟血清中的抗伯氏疏螺旋体抗体。
3.1. 海鸟雏鸟的蜱侵染情况
研究团队检查了211只海鸥雏鸟（119只黄腿鸥和92只奥杜邦鸥），共从99只个体身上采集到535只蜱。奥杜邦鸥雏鸟的侵染率（84.8%）远高于黄腿鸥雏鸟（17.6%），但平均侵染强度（每只被侵染雏鸟携带的蜱数）在两种鸥之间无显著差异（黄腿鸥4.50，奥杜邦鸥5.59）。地理位置上，德塞塔岛的黄腿鸥雏鸟侵染率（36%）显著高于伯伦加岛（6.6%）。几乎所有采集到的蜱（除一只外）均处于幼虫阶段，经分子鉴定均为Ornithodoros maritimus。此外，研究发现年龄较小的奥杜邦鸥雏鸟（≤8天）的蜱负载量显著更高。
3.2. 海鸟雏鸟体表蜱的伯氏疏螺旋体感染
在检测的133只蜱（包括2019年采集的4只）中，仅发现两只蜱感染伯氏疏螺旋体。一只来自佩尼谢黄腿鸥雏鸟的蜱，其flaB基因序列与Borrelia turdi完全一致。另一只来自德塞塔岛奥杜邦鸥雏鸟的蜱，其flaB基因序列与Borrelia mayonii（MN14–1420）完全一致。尝试扩增其他基因（5S-23S IGS, recG, clpX, pyrG, nifS）均未成功。所有被检测的蜱及其培养物，使用回归热伯氏疏螺旋体特异性引物（Rec 4/9）检测结果均为阴性。
3.3. 成年海鸟的抗伯氏疏螺旋体抗体
对2019年至2022年间采集的203份成年海鸟血清样本的分析显示，总体抗伯氏疏螺旋体抗体阳性率为66%（134/203）。在不同海鸟物种间（黄腿鸥、奥杜邦鸥、科里氏鹱），抗体阳性率无显著差异。不同繁殖地之间存在边缘性显著差异，德塞塔岛的抗体阳性率相对较高。具体到黄腿鸥，其在四个研究地点的抗体阳性率从高到低依次为：德塞塔岛（73.1%）、伯伦加岛（64.7%）、佩尼谢（55.6%）、波尔图（54%），但差异未达到统计学显著性。在德塞塔岛共同繁殖的两种鸥类，其抗体阳性率非常接近。
本研究首次在葡萄牙报告了软蜱物种Ornithodoros maritimus侵染海鸟，并揭示了不同海鸟物种和繁殖地之间蜱侵染率的差异。尽管在蜱中直接检测到的伯氏疏螺旋体感染率很低（2/133），但鉴定出的伯氏疏螺旋体物种（B. turdi和B. mayonii）具有重要意义。B. turdi此前主要发现于陆生鸟类及其硬蜱，而B. mayonii则是首次在北美以外地区被发现，且此前已知与小型哺乳动物和硬蜱有关。这两个意外发现提示海鸟-软蜱系统中的伯氏疏螺旋体多样性可能远超当前认知，并且海鸟可能通过其迁徙或与陆生环境的互动，在连接海洋与陆地病原体循环中扮演角色。
另一方面，成年海鸟普遍较高的抗伯氏疏螺旋体抗体阳性率（66%）表明它们确实广泛接触过这类病原体。繁殖地密度和环境可能影响了接触水平，例如德塞塔岛的高密度天然繁殖地显示了较高的抗体阳性率。然而，蜱感染率与血清抗体阳性率在时间和空间上并未显示出直接的对应关系，这可能是由于采样时间差异、病原体在蜱群中的低流行率、或海鸟免疫反应的复杂性所致。
综上所述，这项研究强调了继续监测海鸟繁殖地软蜱及其携带病原体的重要性。随着像黄腿鸥这样的海鸟物种越来越多地在城市区域繁殖，以及气候变化可能有利于蜱类的分布范围扩大，理解和管理由此带来的潜在病原体传播风险变得愈发紧迫。未来的研究应扩大调查范围，并尝试采集蜱的若虫和成虫阶段（例如直接从鸟巢中采集），以提高病原体的检出率和鉴定成功率，从而更全面地评估海鸟-蜱-病原体系统的生态学和流行病学意义。
