《Plant Stress》：Advances in understanding and managing Fusarium crown rot in wheat and barley: Pathogen biology, host resistance, and integrated management strategies
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这篇综述系统阐述了由假禾谷镰刀菌（Fusarium pseudograminearum）引起的镰刀菌冠腐病（FCR）的病原生物学、遗传多样性、宿主-病原体互作机制及多组学调控网络。文章重点归纳了FCR的多基因抗性（QTLs）、关键毒力因子（如脱氧雪腐镰刀菌烯醇DON）以及综合管理策略（含遗传抗性、农艺措施和生物防治），强调了在气候变化背景下通过整合遗传抗性和农艺实践实现可持续病害防控的重要性。
2. 生物学特性与症状
2.1. 病原菌分类、分布与寄主范围
镰刀菌冠腐病（FCR）主要由镰刀菌属（Fusarium）中的假禾谷镰刀菌（F. pseudograminearum）和禾谷镰刀菌（F. culmorum）引起，属于子囊菌门、粪壳菌纲、肉座菌目、丛赤壳科。该病曾被认为仅局限于澳大利亚等特定地区，但现已广泛分布于全球主要谷物产区，包括美国、加拿大、中国、土耳其、阿根廷等地，对半干旱和地中海型农业区的小麦和大麦生产构成严重威胁。除小麦和大麦外，病原菌还可侵染黑麦、燕麦以及多种禾本科杂草。
2.2. 假禾谷镰刀菌的遗传多样性
假禾谷镰刀菌在群体内和群体间均表现出显著的遗传多样性。系统发育分析表明，假禾谷镰刀菌与禾谷镰刀菌在大约340万年前从一个共同祖先分化而来。扩增片段长度多态性（AFLP）分析显示，单个田块的27个分离株中可鉴定出18个独特的AFLP单倍型。这种高遗传多样性可能源于随机交配和基因流动，有性生殖结构（子囊壳）在感染残茬上的发现也支持了这一观点。全基因组测序研究进一步揭示了单核苷酸多态性（SNPs）、插入缺失（indels）和结构变异（SVs）等基因组变异，其中次级代谢产物生物合成基因位于SNP密集区域，暗示其高突变性和环境适应性。在中国，假禾谷镰刀菌自2010年以来已成为江苏和山东等东部省份FCR的优势病原菌，主要产生3-乙酰脱氧雪腐镰刀菌烯醇（3A-DON）和15-乙酰脱氧雪腐镰刀菌烯醇（15A-DON）两种化学型。
2.3. 假禾谷镰刀菌的生活史
假禾谷镰刀菌主要以菌丝体或潜在厚垣孢子的形式在作物残茬上存活，这些残茬成为初侵染源。感染通常从胚芽鞘开始，蔓延至根颈间节和叶鞘，然后穿透茎表皮组织（常通过气孔）。病原菌进入下皮层，导致典型的茎秆褐变，最终侵入维管组织，破坏水分和养分运输，造成白穗和减产。组织病理学研究表明，假禾谷镰刀菌至少可定殖小麦和大麦茎秆的下部三个节间，而在部分抗性基因型中，定殖程度减弱或进展缓慢。
2.4. FCR的病征与症状
FCR在植株上表现为冠部和茎基组织的坏死，导致白穗、分蘖减少和显著产量损失。病害早期在幼苗期显现，冷湿土壤条件易引发种子腐烂、幼苗猝倒。感染植株茎基部出现巧克力褐色病变，可向上延伸1-3个节间，内部可见白色、粉红色或橙红色菌丝。干旱胁迫下症状加剧，假禾谷镰刀菌在干燥土壤和5-30°C温度下生长良好。大麦因成熟较早，通常避免出现白穗症状。病原菌产生的霉菌毒素，如脱氧雪腐镰刀菌烯醇（DON），不仅加重症状，还污染谷物，危害人畜健康。近期研究发现，假禾谷镰刀菌可在茎、花梗、穗轴和稃壳等组织中定殖而不显现明显症状，并在这些组织中检测到DON及其衍生物DON-3-葡萄糖苷（D3G），其含量与病害严重程度相关。
3. 假禾谷镰刀菌与小麦/大麦的分子互作
宿主与病原菌之间的相互作用复杂，涉及病原菌毒力因子和宿主防御机制的分子博弈。假禾谷镰刀菌通过分泌效应蛋白、细胞壁降解酶（CWDEs）和霉菌毒素（如DON）来抑制宿主防御并促进组织定殖。小麦和大麦则通过多基因控制的定量抗性（由多个QTLs控制）来应对。抗性机制包括木质素沉积、活性氧（ROS）爆发、病程相关（PR）蛋白表达等。组学研究表明，小麦和大麦在感染后差异表达茉莉酸（JA）和水杨酸（SA）信号通路相关基因，抗性品种通常更早、更强地诱导JA相关基因。病原菌的半活体营养生活方式（从活体营养向死体营养过渡）使其能够逃避早期免疫识别，增加了抗病育种的复杂性。ROS在互作中扮演双重角色：适量的ROS爆发可触发过敏性反应抵抗活体营养菌，但过量的ROS会诱导宿主细胞死亡，反而有利于死体营养病原菌的定殖。
4. 假禾谷镰刀菌的毒力因子
4.1. 脱氧雪腐镰刀菌烯醇：关键霉菌毒素
DON是假禾谷镰刀菌重要的毒力因子，由Tri基因簇（如Tri5）调控合成。DON可抑制宿主蛋白合成，破坏细胞进程，促进组织坏死，从而助长真菌在寄主体内的扩展。缺失Tri5基因的突变体在小麦中的致病力显著降低。研究发现，某些真菌病毒（如假禾谷镰刀菌双分病毒1型, FpgMBV1）可下调Tri生物合成基因，减少DON产生，这为生物防治提供了新思路。宿主尿苷二磷酸葡萄糖基转移酶对DON的解毒作用也被认为是积极的防御机制。
4.2. 苯并恶唑啉酮解毒簇
假禾谷镰刀菌拥有一个保守的苯并恶唑啉酮解毒（FDB）基因簇，用于降解小麦产生的防御性化合物苯并恶唑啉酮（BOAs）。该簇包含FDB1（内酯酶）、FDB2（N-丙二酰转移酶）和FDB3（锌指转录因子）等基因。敲除FDB2会降低病原菌对小麦穗部的致病力。该基因簇可能通过水平基因转移从细菌获得，增强了病原菌对抗宿主化学防御的能力。
4.3. 效应蛋白与细胞壁降解酶
效应蛋白（如FPSE_06956, FPSE_10646）可干扰植物免疫。细胞壁降解酶（如木聚糖酶、葡聚糖酶）能降解植物细胞壁组分，促进菌丝侵入。此外，一些关键基因如FpAH1（酰胺水解酶）、FpPDE1（氨基磷脂翻转酶）、FpPPR1（五肽重复序列蛋白）、FpHsp104（热休克蛋白）、FpRCO1（组蛋白去乙酰化酶复合体组分）和分泌蛋白Fp00392等，均在真菌生长、发育、应激反应和致病力中发挥重要作用。
4.4. 细胞凋亡相关基因与过氧化物酶体生物合成
全基因组筛选在假禾谷镰刀菌中鉴定出19个凋亡相关基因。FpBIR1（凋亡抑制因子）的缺失导致核碎裂、分生孢子减少和侵染力下降；而FpNUC1（凋亡触发因子）的缺失则导致多核细胞、菌丝分支增强、分生孢子形成加快和侵染率增加。过氧化物酶体生物合成受体蛋白FpPEX5和FpPEX7对真菌生长、繁殖、致病力和脂肪酸利用至关重要。
4.5. 毒力的全局调控因子
全局调控因子如FpLaeB和FpCBS（胱硫醚β-合酶）协调多种毒力因子的表达，影响生长、发育和次级代谢。FpLaeB调控DON合成、分生孢子形成和细胞壁完整性。FpCBS在分生孢子形成和早期侵染阶段高表达，影响营养生长、ROS积累和致病性。组蛋白去乙酰化酶复合体组分FpDep1也通过调节真菌生长和ROS积累参与致病性。表观遗传修饰在病原性中作用显著。
4.6. 假禾谷镰刀菌致病性中的转录因子
假禾谷镰刀菌拥有多种转录因子，如Zn(II)2Cys6双核簇家族、bZIP（如FpAda1, Fpkapc）、APSES（如FpAPSES1, FpAPSES4）、C2H2锌指（如FpCzf14）等。这些转录因子在形态建成、无性/有性繁殖、代谢酶和细胞壁蛋白基因调控中发挥关键作用。例如，Fp487（Zn2Cys6转录因子）对菌丝生长、分生孢子形成、致病力和3A-DON产生至关重要。转录延伸因子FpRtfA与RNA聚合酶II相关，是毒力和次级代谢过程所必需的。
5. FCR抗性的遗传基础
5.1. 赋予FCR抗性的候选基因
对FCR的抗性是多基因控制的。研究发现了一些与FCR抗性相关的基因，例如：TaDIR-B1（定向蛋白，负调控因子，沉默后增强抗性）、TaWAK-6D（细胞壁相关激酶，正调控因子）、TaAACT1（乙酰乙酰辅酶A硫解酶II，正调控因子）、TaWAK-5D600（细胞壁相关激酶，响应病原侵染上调）、TaCWI-B1（细胞壁转化酶，通过增加细胞壁厚度增强抗性）、TaRLK-6A（受体样激酶，增强防御基因表达）、TaCAT2（过氧化氢酶，介导ROS清除，TaCAT2-R单倍型增强抗性）、TaHSP18.6（热休克蛋白，与TaSRT1、TaIAA1互作）等。这些基因通过不同的分子机制参与抗病反应。
5.2. 赋予FCR抗性的QTLs
通过连锁作图和全基因组关联分析（GWAS），已在小麦和大麦中鉴定出多个与FCR抗性相关的QTLs。小麦中主要的QTLs位于3BL（如Qcrs.cpi.3B，可解释高达49%的表型变异）、2DL、5DS、1B、7A等染色体上。B和D亚基因组携带的抗性QTLs数量远多于A亚基因组。大麦中的抗性QTL研究相对较少，已报道的QTLs位于1HL、3HL、4HL和6HL染色体上。研究表明，聚合多个抗性QTLs可显著提高作物的FCR抗性。然而，QTL的表达易受环境因素（特别是干旱）影响，其稳定性是抗病育种面临的挑战。研究发现，FCR抗性与干旱耐受性在遗传上存在显著重叠，许多干旱响应基因在FCR侵染下也差异表达。
6. FCR抗性网络
6.1. 转录组学
转录组分析揭示了小麦和大麦在FCR侵染后基因表达的广泛变化。激活的基因涉及抗菌防御、氧化应激响应、代谢途径和病原检测等。JA合成通路中的多个基因在抗病品种中上调。苯丙烷类生物合成、次级代谢产物、植物激素信号转导、MAPK信号通路、病程相关蛋白、解毒基因（如ABC转运蛋白、UDP-葡萄糖基转移酶）等相关基因的表达变化在抗病反应中起重要作用。研究还发现，FCR抗性与干旱胁迫响应通路存在大量交叉。
6.2. 蛋白质组学
蛋白质组学分析直接量化了病原侵染过程中蛋白质的丰度和修饰。研究发现，与碳水化合物代谢和糖信号、光合作用和能量途径、谷胱甘肽代谢、苯丙烷类和次级代谢途径、植物激素信号相关的蛋白质在抗病反应中发生差异表达。几丁质酶、类黄酮O-甲基转移酶、过氧化物酶等蛋白在抗病基因型中特异性上调。比较蛋白质组学还发现，FCR和干旱胁迫共同作用比单一胁迫造成更严重的损害，几丁质酶和谷胱甘肽S-转移酶等共享蛋白在干旱条件下FCR抗性中起关键作用。
6.3. 代谢组学
代谢组学分析有助于揭示宿主-病原体互作中的生化变化。研究发现，色胺和血清素、苯并恶唑啉酮（BOA和MBOA）、脯氨酸甜菜碱、类黄酮、酚酸、氨基酸等代谢物与FCR抗性相关。色氨酸代谢途径中的代谢物，如吲哚-3-乙醛（IAAld）和褪黑素，在增强小麦对FCR的抗性中起关键作用。病原菌能够降解宿主产生的抗菌化合物苯并恶唑啉酮，这也是其毒力的一个重要方面。
7. FCR的综合治理
7.1. 遗传抗性
种植具有部分抗性的小麦和大麦品种是FCR管理的基石。目前尚无对FCR完全免疫的品种，但一些栽培品种表现出较低的感受性。利用现代育种工具（如GWAS、标记辅助选择、基因组选择）和基因编辑技术（如CRISPR/Cas9）加速抗性品种的选育是未来的方向。挖掘野生近缘种和地方品种中的抗性等位基因也为育种提供了宝贵资源。
7.2. 农业措施
合理的农业措施可有效降低病害压力。包括：与非寄主作物（如豆类、油菜）轮作以减少土壤中的菌源；合理处理病残体（但需注意方式，避免加速残体分解的同时扩散菌源）；适时播种（早播可能减轻病害，但需权衡冻害风险）；优化水肥管理，避免植株胁迫（如确保锌营养充足）；控制禾本科杂草，减少病原菌的寄主桥梁。
7.3. 化学防治
种子处理是常用的FCR化学防治方法，使用氟喹唑、戊唑醇等杀菌剂进行种子包衣可在苗期提供一定保护。氟啶胺、苯醚甲环唑、戊唑醇等对假禾谷镰刀菌有较高活性。新型杀菌剂如环丁氟菌胺（cyclobutrifluram）作为种子处理剂也显示出良好的防治效果。但需要注意的是，杀菌剂的效果常限于幼苗期，且病原菌可能产生抗药性。
7.4. 生物防治
利用生防菌（如伯克霍尔德菌、假单胞菌、芽孢杆菌、木霉、链霉菌等）进行种子处理或土壤处理，是FCR综合治理的有前景的补充手段。这些生防菌可能通过竞争、拮抗、诱导系统抗性（SAR）等机制抑制病原菌。研究发现，特定的链霉菌分离物能显著减少小麦根部和茎基部的病原菌DNA量。理解生防菌与病原菌之间的互作变异性对于提高生防效果至关重要。
7.5. FCR严重度评估
快速、可靠的抗性鉴定方法是抗病育种的关键。传统的温室幼苗接种鉴定法（土壤培养）虽常用，但周期较长（可达45天）且受环境因素影响。近期开发的水培鉴定法将评估时间缩短了约50%（15天），消除了土壤变异，结果与土壤法高度相关，提高了鉴定效率。
7.6. FCR预测
通过qPCR技术定量检测土壤或残茬中的病原菌初始菌源量，可用于预测下季作物FCR发生风险。然而，菌源量 alone 的预测能力有限，因为病害严重程度还受环境条件（如土壤湿度）和品种抗性等因素显著影响。整合菌源量、环境变量和作物遗传信息的机器学习模型有望提高预测准确性，为区域特异性管理提供指导。
8. 挑战与未来方向
FCR防控面临的主要挑战包括：抗性由多基因控制，尚无完全抗病品种；病原菌遗传多样性高，易产生新致病型；霉菌毒素污染问题；环境因素（如干旱）加剧病害；现有防治措施效果有限。未来研究方向包括：利用组学技术和基因编辑挖掘和利用新型抗性基因；培育兼具FCR抗性和非生物胁迫耐受性的品种；开发基于RNA干扰（RNAi）等新技术的病害控制策略（如喷雾诱导基因沉默靶向真菌毒力基因）；改进病害预测模型，整合多因子信息；深化生防菌的应用基础研究。
9. 结论
镰刀菌冠腐病因其复杂的遗传基础、病原菌的适应性和环境因素的影响，对全球小麦和大麦生产构成持续威胁。利用组学手段在鉴定抗性QTLs、防御基因和毒力因子方面取得了显著进展，但缺乏完全抗病品种意味着必须采取综合治理策略。结合遗传抗性、合理农艺措施、精准化学/生物防治以及基于先进诊断的预测预警，是实现FCR可持续管理、保障谷物安全生产的关键。面对不断变化的气候和农业挑战，多学科交叉和新技术应用将为FCR的有效防控带来新的希望。
