引言
生物特征变异是描述鸟类种群的基本特征之一。体型及其组成部分受多种选择压力塑造，鸟类种群中常观察到体型的时空变异，这些变异被归因于对环境条件和生物相互作用的可塑性及适应性响应。种内体型变异在鸟类中已有充分记录，通常归因于性别二态性、年龄和种群间大小差异。在气候变暖和人为压力加剧的时代，生物特征变异引起了科学家的关注。总体体型或单一线性测量是许多生态和行为研究的关键指标，包括生态形态学、性选择和进化过程。线性测量数据用于创建性别判别的判别函数、亚种分类或评估鸟类迁徙策略中的身体状况指数。然而，并非所有鸟类种群的生物特征数据都可用，特别是对于很少被捕获的物种。疣鼻天鹅是已收集大量生物特征数据的物种之一，其在欧洲表现出显著的体型变异，但尚未进行全面的变异性分析。
疣鼻天鹅是原产于西亚古北界的大型水禽，在二十世纪经历了种群规模的快速增长和家园范围的扩张。在中欧识别出两个不同的种群，各自使用独立的越冬地：斯堪的纳维亚-波罗的海种群在波罗的海沿岸越冬，西乌克兰-匈牙利种群在多瑙河和黑海沿岸越冬。波兰疣鼻天鹅的范围扩张部分反映了这种划分，历史避难所主要位于东北地区，另一个重要避难所位于南部，以大型鱼塘复合体为特征。来自白俄罗斯北部、俄罗斯西部和波兰东北部的疣鼻天鹅通常沿东西轴迁移，在波罗的海沿岸越冬，而来自波兰南部和中部的个体表现出不同的迁徙行为，沿河谷移动，在南欧越冬，远至多瑙河和克罗地亚地中海沿岸。
波兰越冬疣鼻天鹅的数量呈增长趋势，在某些年份超过20,000只。到二十世纪末，包括波兰在内的中欧疣鼻天鹅种群迁徙距离显著缩短。这种变化可能增加物种内生物特征性状的地理变异性。波兰的疣鼻天鹅在冬季也倾向于集中在城市化地区，人们在城市公园、池塘和市政海滩喂养水禽。
疣鼻天鹅在体型上表现出明显的性别二态性，这可能是双亲抚育策略的进化结果。亲代角色存在明显分工：雄性主要负责领地防御和家庭保护，而雌性专注于觅食和照顾幼鸟。该物种的领地行为涉及各种视觉和运动展示，包括姿势威胁、旋转展示和拍脚飞行。这些攻击性互动通常涉及翅膀和脚的使用，可能驱动雄性相对于雌性进化出更大的翼展和更宽的脚蹼。因此，雄性疣鼻天鹅在所有线性测量上都大于雌性，包括成体和一龄鸟。然而，增加的体重可能带来功能上的权衡，特别是限制飞行性能。疣鼻天鹅通常是飞行能力差、机动性有限的鸟类。因此，该物种可能受到相反的选择压力：选择雄性更大的形态特征以增强竞争互动，以及选择对抗体重增加因其对两性飞行效率的不利影响。
本文研究了在波兰四个地区越冬的疣鼻天鹅的性别和年龄类别之间的体型变异。除了预期雄性大于雌性外，还描述了该物种的线性尺寸如何随年龄变化。此外，评估了在波兰不同地区越冬的疣鼻天鹅的线性尺寸是否存在差异。鉴于不同作者用于表征该物种生物特征的测量方法多种多样，基于自身经验和单观察者测量重复性，对其在进一步生物特征研究中的适用性进行了批判性分析。
材料与方法
冬季期基于波兰越冬地疣鼻天鹅数量变化的物候学定义，通常在12月和1月数量最高。然而，越冬鸟的到达和离开时间可变，取决于天气条件。越冬地个体数量通常在秋季（9月底至10月）显著增加，随后在3月下降。因此，本研究假定越冬期为9月至4月中旬。
在波兰四个地区，通过手工捕捉在人类投喂点捕获疣鼻天鹅，这些地点鸟类对人类存在表现出更大的耐受性。根据羽毛特征确定年龄，区分幼鸟（生命第一年）、亚成鸟（生命第二年）和成鸟（大于2岁）。通过泄殖腔检查由经验丰富的环志员确定性别。使用带挡块的直尺和滑动挡块测量头总长、跗跖-趾长、前臂长，使用带销钉的直尺测量翼长和第四初级飞羽长度，精确到1毫米。未正式评估观察者间的测量变异性，但研究开始前四位个体由作者共同测量，显示观察者间极好的一致性。并非所有生物特征数据都从每个个体获取，因此某些测量的样本量不同。
1996年至2015年间，在波兰四个地区共捕获并测量了938只疣鼻天鹅。在中波兰，捕获时间最长——超过19年（1996年至2015年）。在格但斯克湾，捕获发生在2012年至2015年；在上西里西亚，发生在2008年至2010年；在希维诺乌伊希切，发生在6年：1996–1997年、2007–2008年和2011–2012年。
仅使用四个线性测量进行分析。翼长被排除在区域分析之外，因为它仅在一个区域测量，并且由于翼掌的弯曲难以准确评估。然而，它被纳入重复性比较中。初步分析显示，来自四个区域的疣鼻天鹅平均测量值存在统计学显著差异。因此，在后续分析中，区域被用作自变量。使用方差不相等的双样本t检验检验雄性和雌性或成鸟和幼鸟之间形态特征的差异。仅在中波兰，亚成鸟的数量足以进行统计分析。因此，仅针对该区域，使用Welch方差分析和事后Spj?tvoll & Stoline检验分别比较三个年龄等级的雄性和雌性测量平均值。
使用具有对数连接函数和正态误差分布的广义线性模型确定性别、年龄和区域分类解释变量是否影响疣鼻天鹅的给定测量（连续响应变量）。在GLM中使用对数连接以改进模型拟合，在头总长和前臂长的情况下也有助于降低方差膨胀因子。使用"performance" R包评估模型性能。在所有模型中，方差膨胀因子低于5.0，没有影响观察值，没有方差异质性，也没有偏离线性。仅在残差正态性方面观察到一些小偏差。因此，假定没有可能影响所得结果的线性模型假设的重大偏差。
性别二态性指数采用Lovich和Gibbons的方法确定，其中考虑了两性线性身体测量的平均值。然而，根据Dorofeev等人的研究修改了原始方程，结果以百分比表示。SDI = [(雄性平均值 / 雌性平均值) - 1] × 100。计算SDI的方法也用于评估同性别内成鸟和幼鸟之间平均线性测量的差异，即年龄二态性指数。这些指数的正值表示给定测量在雄性或成鸟中较高，负值表示在雌性或幼鸟中较高。
为了评估线性测量的重复性，使用了在中波兰捕获的疣鼻天鹅数据，由单观察者重复测量。重复测量的次数不同，前臂长为91只个体，头总长为186只个体，跗跖-趾长为14只个体，第四初级飞羽长度为22只个体，翼长为109只个体。使用R中的"rptR"包计算每个测量的重复性估计值，采用线性混合效应模型，高斯分布，个体身份作为随机效应。基于1000次bootstrap运行计算2.5%和97.5%置信区间。这种方法允许量化归因于个体间差异的总方差比例，从而提供测量重复性的稳健估计。为了检验重复性的统计显著性，进行了似然比检验。所有统计分析均使用R统计环境进行，差异显著性水平设定为p < 0.05。
结果
所有四个线性测量在成鸟和幼鸟、性别和波兰地区之间均存在显著差异。跗跖-趾长和前臂长是最同质的测量，在成鸟和幼鸟中显示出最少的统计学显著差异。来自中波兰的成鸟疣鼻天鹅表现出最大的跗跖-趾长和最短的前臂长。在幼鸟中，跗跖-趾长没有显著差异，雌性前臂长只有轻微差异。头总长在所有四个性别-年龄组中，格但斯克湾和希维诺乌伊希切的值始终最高，而中波兰和上西里西亚的值显著较低。对于第四初级飞羽长度，仅在成鸟中发现显著的区域差异，中波兰的平均值最高，上西里西亚最低。在幼年雌性中未观察到区域差异。在幼年雄性中，与成鸟一样，中波兰的值再次最高，而上西里西亚的值最低。
在所有年龄等级的疣鼻天鹅中，雄性在所有线性身体测量上都大于雌性。在成鸟和亚成鸟中，性别二态性最强的性状是跗跖-趾长，SDI在7.5%到12.0%之间。然而，在幼鸟中，格但斯克湾和希维诺乌伊希切的头总长表现出最大的性别二态性，而中波兰和上西里西亚的前臂长显示出最大的性别相关差异（希维诺乌伊希切没有跗跖-趾长数据）。然而，在后两个区域，跗跖-趾测量的SDI值仅略低于头总长。
年龄二态性指数显示出低于性别二态性指数的值。不同测量和区域间的ADI也存在相当大的变异性。最高的ADI值最常涉及第四初级飞羽的长度（八种情况中的五种），但也出现在前臂长和头总长上（各一种情况）。在格但斯克湾，三个最高ADI值之间的差异很小。
头总长是疣鼻天鹅中唯一不随年龄增长的测量，在两性中均如此（Welch方差分析，雄性F2,84= 2.76, p = 0.069；雌性F2,32= 2.01, p = 0.142）。幼年雄性的跗跖-趾长显著短于成鸟（Welch方差分析，F2,57= 5.43, p = 0.007），而雌性无差异（Welch方差分析，F2,32= 1.52, p = 0.233）。第四初级飞羽长度在后续年龄类别中表现出最强的长度增长，雄性所有年龄组间存在统计学显著差异（Welch方差分析，F2,30= 31.39, p < 0.001），雌性在幼鸟和年长鸟类之间存在差异（Welch方差分析，F2,32= 22.45, p < 0.001）。雄性平均前臂长在所有年龄组中相似（Welch方差分析，F2,32= 2.00, p = 0.137），而雌性幼鸟的平均值显著低于成鸟（Welch方差分析，F2,32= 6.93, p = 0.002）。
跗跖-趾长、前臂长和头总长的重复性最高，后者重复性仅略低。相比之下，两个翼部测量，第四初级飞羽长度和翼长，显示出低得多的重复性。
讨论
本研究观察到从波兰四个不同区域收集的疣鼻天鹅生物特征测量存在显著变异。这些差异与地理位置、性别和年龄相关。总体而言，来自沿海地区的个体比来自中波兰的个体体型更大。雄性通常大于雌性，一龄鸟小于成鸟。性别二态性在跗跖和趾的组合长度上最为明显，而与年龄相关的差异主要 evident 在第四初级飞羽的长度和跗跖-趾测量上，但仅限于雄性。此外，疣鼻天鹅在第一年后体型仍在增加，与其他天鹅类似，尽管雄性和雌性程度不同。第四初级飞羽长度在雄性和雌性的后续年龄类别中均增加，而跗跖-趾长度仅在雄性中增加，前臂长度仅在雌性中增加。这些差异可能是影响雄性和雌性的相反选择压力的结果，这与该物种双亲抚育策略的进化后果有关。
鸟类种内体型变异通常在其地理范围内表现出渐变模式。这在英国疣鼻天鹅中也有记录，基于仅相距320公里的两个地点。来自英格兰北部的雄性显著大于英格兰中部的雄性，而雌性体型相似。我们的研究显示了波兰可比较的区域变异，研究地点被相似的地理距离分隔，沿南北轴明显。具体而言，所有年龄-性别类别的个体在两个北部沿海地点（格但斯克湾和希维诺乌伊希切，均位于波罗的海沿岸）表现出更大的头总长。在其他测量中，仅成雄性和雌性的第四初级飞羽长度在中波兰明显更高。其他身体测量表现出显著降低的变异性，尤其是在幼鸟中。
由于最近对环境因素的适应性响应，鸟类种群形态正在发生变化。影响表型性状的因素范围广泛，是解释鸟类形态变异起源的主要挑战。然而，形态变异的长期研究可以为正在进行的微进化过程提供有价值的见解。疣鼻天鹅似乎是形态监测的合适模型物种，旨在研究其种群内的表型变化，因为在波兰和英国的越冬地都观察到某些线性测量的显著变异性。此外，给定线性测量的变异范围随着平均体型的增加而增加，无论是在鸟类还是哺乳动物中。因此，在疣鼻天鹅中，可以预期比小型鸟类物种更大的种群间体型变异， potentially 增强了在附近越冬种群中检测到这种差异的可能性。中欧的疣鼻天鹅只是部分迁徙，一些个体会进行短距离迁徙，在严冬期间增加。此外，波兰疣鼻天鹅的繁殖地和越冬地之间的距离近几十年来逐渐缩短。此外，疣鼻天鹅表现出高度的冬季地点忠诚度，这可能促进独立种群之间生物特征差异的发展。然而，应该指出，在一个区域中，鸟类测量由单观察者进行，这可能潜在地引入观察者间变异性。尽管如此，区域间平均线性测量的差异在年龄和性别类别中并不一致，这在很大程度上排除了这种可能性。
不同成鸟天鹅物种中性别二态性最强的线性测量通常是各种腿部测量，本研究也发现这一点。在疣鼻天鹅中，跗跖-趾长度仅在雄性的后续年龄类别中增加。雄性和雌性在跗跖-趾长度发育和最终尺寸上的这种显著差异可能是由于它们的体重差异和照顾幼鸟的不同角色。雄性比雌性更具攻击性，这主要与领地守卫有关，而雌性专注于孵化和直接的亲代职责。因此，雄性更大的脚面积可能有助于更快地起飞冲向入侵者，并改善水上运动，因为雄性明显重于雌性。此外，该物种的雄性执行特征性的拍脚展示作为其领地行为的一部分。在起飞飞向入侵者后，它们在着陆前同时用双脚击打水面。脚较大的个体产生更多噪音，因为拍脚比任何其他展示产生更多声音，并具有广告功能。
在本研究中，头总长是第二个性别二态性最强的性状。这在比尤伊克天鹅、黑天鹅和扁嘴天鹅中也有发现。然而，根据英国的判别分析，该测量被报告为疣鼻天鹅性别鉴定效力最弱的指标。类似地，苔原天鹅的喙长（头总长测量的组成部分）显示两性间变异最小，号手天鹅也是如此。这可能表明不仅在天鹅物种之间，而且在疣鼻天鹅的不同种群之间，个体线性测量的性别二态性程度存在差异，如在科里鹱或黄腿鸥亚种内发现的那样。另一方面，喙以及头总长的较低种内变异可能是对觅食行为和饮食适应的结果，不同性别的共同饮食应解释喙尺寸的相似性。尽管疣鼻天鹅的头部和喙在领地行为中不重要，但头总长在决定觅食效率方面起着关键作用。因此，头总长是疣鼻天鹅中唯一不随年龄增长的测量，因为摄食 apparatus 需要在幼鸟时已完全发育。
所有天鹅物种的体重都随年龄增长，幼鸟显著低于成鸟，亚成鸟通常居中。相应地，第四初级飞羽长度在后续年龄类别中表现出最明显的增加。更长的翅膀，如第四初级飞羽长度所示，有助于更大的翼面积，这是在体重增加时维持高飞行效率所必需的。相比之下，前臂长并未表现出随年龄的可比增长。尽管天鹅的骨骼生长在羽化后可能继续，但速率很低。因此，前臂长可能相对较早达到其最终尺寸，翼面积的进一步增加主要通过发育更长的飞羽来实现。此外，振翅被用作领地行为中的威胁展示，这促进了雄性前臂比雌性更快的生长，因为只有雄性在繁殖季节参与攻击性行为。
在疣鼻天鹅中，性选择似乎是比年龄相关发育更强的形态变异驱动因素。这由年龄二态性指数在所有线性测量上始终显示低于性别二态性指数所证明。增强交配成功的性状往往比与年龄相关生长相关的性状进化得更快、变得更夸张。在疣鼻天鹅中，较大的雄性可能在领地防御和求偶行为中更受青睐，导致性别间体型差异持续存在。低的年龄二态性指数值表明天鹅相对较早达到近成体形态，并且进一步的年龄相关形态变化有限。疣鼻天鹅的大部分结构生长在生命的第一到二年内完成，除了第四初级飞羽，它继续发育稍长时间。这种有限的幼鸟后形态变化减少了年龄差异的生物学影响。因此，选择压力转向长期提高繁殖成功率的性征，强化了持续的性别体型二态性。
一套标准线性测量主要针对雀形目建立，也针对涉禽、鸥类和猛禽。然而，在较大的鸟类物种如天鹅中，通常使用各种线性测量， often 在不同研究间 vary。其中一些测量似乎不准确或表现出低的观察者间重复性，甚至同一人评估时低的观察者内重复性。尽管翼长是鸟类最常用的体型测量指标，但由于翼掌的明显水平和垂直弯曲，使用推荐的最大弦长方法测量疣鼻天鹅很困难。因此，这种测量有时在天鹅中不使用直尺而是沿弯曲使用卷尺进行，或者代替翼长测量某一初级飞羽的长度。然而，后一种测量在很大程度上取决于将直尺销钉施加到鸟类初级飞羽之间皮肤的力度。这两种测量都显示出非常低的重复性，证实了在疣鼻天鹅中，或许其他天鹅和其他大型水禽（如鹅、鸬鹚）中，它们容易受到最高误差的影响，在生物特征变异分析中应谨慎考虑。此外，羽毛生长期间的食物供应在羽毛发育和长度中起着关键作用，这可能进一步导致与初级飞羽长度相关的两个测量的低重复性。翼长测量的低重复性也在小得多的雀形目中报告。由于测量质量对于生物特征研究至关重要，考虑所犯误差的大小很重要。因此，由于测量误差导致的非常低的重复性，我们不建议在天鹅的生物特征研究中使用这些测量。如果这种误差构成个体间变异的显著部分，测量将无法准确反映真实的生物变异。
在其他测量中，喙长常用于水禽生物特征研究。然而，该测量在疣鼻天鹅中不精确，尤其是在幼鸟中，由于喙基部羽毛量的明显个体变异。因此，在天鹅中提出了几种其他喙部测量，但这些测量显示低的性别二态性。此外，喙部测量中缺乏明确定界的界标导致更高的测量误差。相比之下，头总长和前臂长的测量是在固定的解剖端点之间进行的，头总长是喙尖和枕骨区域，前臂长是前臂骨的头部，这减少了潜在误差。类似地，跗跖-趾长测量在一端由直尺挡块稳定，而指尖与另一端的直尺刻度对齐。因此，这三个测量显示出比翼长和第四初级飞羽长度更高的重复性，因此推荐用于进一步研究，包括水禽形态监测。
我们的研究证实了常见水禽物种疣鼻天鹅野生种群中存在性别和年龄特异性形态变异，由差异选择压力塑造。研究结果强调了简单线性形态测量作为调查野生种群自然选择模式的有效工具的实用性。然而，需要强调的是，关于体型模式的概括——例如基于判别分析的性别分类——可能受种群特异性变异的影响，因此应谨慎解释。
