《Science of The Total Environment》：Arsenic contamination drives homogenizing selection in freshwater lake periphyton
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微生物群落与环境砷污染关系研究。通过对比 Puget 声区三个砷污染梯度湖泊的浮游生物膜、底泥和水柱微生物群落，发现高砷区浮游生物膜菌群多样性显著降低，存在同质化选择现象，特定 genus（如鞘氨醇单胞菌）富集与砷积累相关。研究揭示砷污染重塑微生物群落结构，可能通过调控铁-甲烷循环影响砷地球化学行为。
Jessica Buser-Young|Alison M. Gardell|Victoria Zalutskiy|Brandon R. Briggs|James E. Gawel|Sarah R. Alaei
美国阿拉斯加大学安克雷奇分校生物科学系，安克雷奇，AK 99508
摘要
细菌和其他微生物是砷生物转化过程的重要参与者，这些过程可以改变受污染环境中砷的生物可利用性和毒性。多物种生物膜（称为附生植物）已被确定为受历史遗留砷污染影响的浅水湖泊中砷生物积累的主要场所。我们假设，与未受污染的湖泊相比，长期暴露于砷会导致附生植物和其他环境隔室中形成独特的原核生物群落。我们还预测，附生植物中的原核生物群落将与周围水柱和附近滨岸沉积物中的群落不同，但存在部分重叠。为了验证这些假设，我们确定了三个受历史遗留砷污染影响的湖泊中三个环境隔室（附生植物、滨岸沉积物和水柱）内细菌群落的分类组成，并对其形成过程进行了建模。我们在这些环境隔室中发现了独特的微生物组，并观察到高砷污染附生植物中微生物群落组成的明显变化。附生植物中砷的积累（约400 ppm）与非随机（确定性）选择有关，这种选择使得某些原核生物类群的富集程度超过了偶然情况下的预期（均质化选择）。我们还在受砷污染的附生植物中鉴定出一些关键的原核生物属，这些属表明长期砷污染可能会改变铁和甲烷的生物地球化学循环，从而调节砷的积累和迁移。我们的结果表明，历史遗留的砷污染通过改变食物网底部的细菌群落组成和代谢潜力，可能对淡水湖泊生态系统中的生物地球化学和营养循环产生更大范围的影响。
引言
砷是环境中最为普遍和有毒的金属/类金属污染物之一，其来源包括自然来源和人为来源（Patel等人，2023年）。人为来源的砷通常与工业活动有关，例如铜冶炼（Montenegro等人，2013年）。在普吉特海湾中南部地区，淡水湖泊受到了前美国冶炼和精炼公司（ASARCO）铜冶炼厂排放的砷的影响，该公司在美国华盛顿州Ruston运营了近一个世纪（Tepper和Tepper，2013年）。冶炼厂的排放物被盛行风带到东北方向，并沉积在景观上，导致某些淡水湖泊的滨岸沉积物中砷浓度高达200 μg/g（Hull等人，2021年）。位于冶炼厂沉积区内的浅水湖泊（<8米）会季节性地将砷从沉积物释放到底层水中，然后这些砷被输送到表层水和滨岸沉积物中，表层水中的砷浓度在夏末达到峰值（Fung等人，2022年）。沉积物中的无机砷形式（亚砷酸盐（As(III)）和砷酸盐（As(V)）占主导地位，并且对沉积物-水界面的局部环境变化非常敏感（Zeng等人，2024年）。具体来说，环境温度升高和低氧条件会促进砷从沉积物向水柱的迁移（Barrett等人，2019年；Zeng等人，2024年）。一旦进入浅水湖泊的光照层，水柱中的As(V)可以通过替代无机磷酸盐被生物体吸收（Dixon，1996年）。
砷暴露可以通过改变关键代谢和信号通路对多细胞生物产生细胞毒性作用，导致氧化应激、神经退化及致癌（Hughes，2002年）。在湖泊生态系统中，较低营养级的砷代谢最终可能对整个生态系统的健康产生不利影响。先前的研究强调了藻类和细菌在水生环境中对砷的化学转化和毒性调节的重要贡献（Darma等人，2022年；Hussain等人，2021年）。例如，某些细菌会释放有机化合物，帮助溶解含砷的沉积岩和火成岩，从而产生更易被生物利用的砷形式（Darma等人，2022年；Drever和Stillings，1997年）。细菌还可以直接改变砷的氧化还原状态。一些细菌将As(V)作为呼吸作用的最终电子受体，将其还原为As(III)（Afkar等人，2003年；Krafft和Macy，1998年；Malasarn等人，2008年；Saltikov和Newman，2003年），而其他还原砷的细菌则通过生成As(III)作为解毒策略（Qin等人，2006年；Saltikov和Olson，2002年；Sato和Kobayashi，1998年）。细菌还可以利用外排泵将As(III)从细胞质转移到外部环境中（Choe等人，2012年；Dey和Rosen，1995年）。藻类通常通过吸收As(V)并将其还原为As(III)，然后通过甲基化转化为毒性较低的形态来作为主要的解毒策略（Huang等人，2021年；Hussain等人，2021年）。
像砷这样的类金属是淡水系统中的常见污染物（Smedley和Kinniburgh，2002年）。鉴于湖泊微生物群对全球过程（包括碳循环和相关温室气体通量）的重要贡献（Sun等人，2024年；Wang等人，2024年），了解砷污染如何影响湖泊中微生物群落的组成和代谢功能非常重要。总体而言，化学污染物已被证明能够塑造淡水微生物群落。例如，一项针对600多个不同水体的大规模研究表明，化学污染是影响淡水微生物组组成的主要因素（Arora-Williams等人，2018年）。此外，在受污染的淡水微生物组中观察到了抗生素抗性基因和金属/类金属抗性基因的广泛存在和共同选择（Di Cesare等人，2023年；Premke等人，2022年）。这些研究描述了水柱和沉积物中的微生物群落，但对于另一个富含微生物的环境隔室——附生植物中的污染物驱动选择机制了解较少。
附生植物是一种由藻类和细菌组成的复杂多物种生物膜，是水生环境中砷循环微生物的潜在来源。先前的研究已将附生植物确定为湖泊生态系统中金属/类金属吸收、生物积累和营养传递的关键营养级成员（Hull等人，2023年；Hull等人，2021年）。尽管附生植物在生物转化和污染物封存方面发挥了重要作用，但关于城市化湖泊中附生植物内部微生物群落结构的知识仍存在很大空白。附生植物能够将总砷积累到比环境水浓度高几个数量级的水平（约600 μg/g砷，Hull等人，2023年；Hull等人，2021年；Silva等人，2024年）。作为湖泊生态系统中初级消费者的关键食物来源，附生植物是砷进入更大食物链的关键环节。受砷污染的水生环境中的附生植物可以将无机砷转化为相对毒性较低的有机形式，这些有机形式可以进一步封存在有机物中或重新释放到环境中（Guo等人，2021年）。鉴于附生植物对污染物（包括金属）的有效吸收和封存能力，它已被用于各种水体的长期被动监测，并被认为比水柱或沉积物更能反映污染物对生态系统健康的影响，因为它处于食物链的初级生产者位置（Hobbs等人，2019年）。
本研究的目的是表征普吉特海湾中南部城市化湖泊的微生物群落结构，这些湖泊代表了砷污染的不同程度。我们假设不同环境隔室（水、沉积物、附生植物）的微生物组是不同的，并且砷作为一种选择压力，塑造了微生物群落的分类组成。我们预测长期砷暴露会限制整体微生物组的多样性，并选择能够耐受高浓度和长期砷暴露的微生物成员。
研究片段
湖泊采样
2023年9月，从美国华盛顿州King县南部的三个湖泊中收集了三个环境隔室（滨岸沉积物、湖水、附生植物）的样本，这些湖泊代表了不同的砷污染程度：Killarney湖（高污染）、Steel Lake（中等污染）和Trout Lake（低污染；参考）。所有湖泊的深度相似，并具有其他一般的地貌特征（图1；表1）。每个湖泊的三个环境隔室都采集了样本（更多细节见
湖泊环境隔室中的砷
湖泊是影响附生植物、沉积物和水中总砷浓度的重要因素（ANOVA p值<0.001）（图2）。Killarney湖在所有环境隔室中的砷浓度显著高于Steel Lake和Trout Lake（所有Tukey检验p值<0.01）。Steel Lake和Trout Lake之间唯一的显著差异出现在水中（Tukey检验p值<0.001）。在每个湖泊中，附生植物中的砷含量显著更高
不同环境隔室中的微生物组结构不同
多种生物和非生物因素可以驱动淡水湖泊生态系统中的微生物群落结构。根据先前的研究，我们预期并观察到沉积物和水柱中的微生物组组成存在差异（S. Li等人，2023年；Liao等人，2020年；Lozupone和Knight，2007年），这是由于沉积物中稳定的氧化还原梯度的形成（Vincent等人，2024年）以及陆地输入和水文条件对水质和稳定性的影响（
CRediT作者贡献声明
Jessica Buser-Young：撰写——审稿与编辑，撰写——初稿，方法学研究，调查，正式分析。Alison M. Gardell：撰写——审稿与编辑，撰写——初稿，监督，方法学研究，调查，资金获取，概念化。Victoria Zalutskiy：撰写——审稿与编辑，调查。Brandon R. Briggs：撰写——审稿与编辑。James E. Gawel：撰写——审稿与编辑，调查，资金获取，正式分析。Sarah R. Alaei：
资金来源
本项工作得到了华盛顿大学Royalty Research Fund（资助给S.R.A.、A.M.G.和J.E.G.）和华盛顿大学塔科马分校Founders Endowment（资助给A.M.G.、S.R.A.和J.E.G.）的资助。Victoria Zalutskiy还获得了UW Mary Gates Research Scholarship和UW Tacoma Mary Cline Scholarship的支持。
利益冲突声明
作者声明他们没有已知的利益冲突或个人关系可能会影响本文所述的工作。
致谢
华盛顿大学塔科马分校承认我们是在Coast Salish人民的祖传土地上学习、教学、工作和生活的。特别是，我们的校园和用于本研究的野外地点位于Puyallup印第安部落的传统土地上。我们还要感谢UW Tacoma的学生Christopher Robles、Aseel Al Kawari和Christian Gombio在样本收集和处理方面的帮助。
