《Global Ecology and Conservation》：Frog vocal responses to thermal variation in Hainan tropical rainforests
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本研究针对全球变暖背景下变温动物声通讯行为响应机制不清的问题，通过野外调查与被动声学监测(PAM)技术，揭示了海南热带雨雨林国家公园内四种无栖类(Microhyla fissipes, Leptobrachium hainanensis, Hylarana guentheri, Amolops torrentis)的鸣叫行为存在时间分配格局，并发现其鸣叫活动与环境温度变化呈现物种特异性响应。该研究为理解变温动物声通讯的热适应性提供了新见解，对预测全球变暖对两栖类的影响具有重要意义。
在生机勃勃的热带雨林中，蛙类的合唱是夜晚最动人的交响乐。然而，这些依赖环境温度调节体温的变温动物（poikilothermic animals），正面临着全球气候变暖的巨大威胁。两栖动物是全球受威胁最严重的脊椎动物类群，它们的鸣叫行为——这种至关重要的求偶和通讯方式——与体温密切相关，因为肌肉收缩和神经传导速率等关键生理过程都高度依赖温度。尽管前人研究已证实环境温度会影响蛙类鸣叫的声学参数，如频率、持续时间和重复率，但在复杂的自然热环境中（如静态水、流动水、林下陆地等不同生境），蛙类的鸣叫行为如何响应温度变化，其具体模式和种间差异仍不清晰。这限制了我们准确预测气候变化对两栖动物种群影响的能力。
为了解开这个谜题，研究人员将目光投向了生物多样性热点——海南热带雨林。这里分布着超过30种无尾两栖类，它们的生活史特征和微生境利用差异巨大，为研究不同类群对温度变化的响应提供了天然的实验室。发表在《Global Ecology and Conservation》上的这项研究，假设海南热带雨林国家公园内的两栖动物物候响应存在物种特异性。为了验证这一假设，研究团队选取了四种具有不同生活史特征的蛙类作为研究对象：饰纹姬蛙（Microhyla fissipes）、海南拟髭蟾（Leptobrachium hainanensis）、沼水蛙（Hylarana guentheri）和湍蛙（Amolops torrentis）。它们分别代表了陆生（M. fissipes, L. hainanensis）和水生（H. guentheri, A. torrentis；进一步分为静水型和流水型）等不同生态类型。
研究人员在2021年至2022年的繁殖高峰期（5月至8月），于海南热带雨林国家公园的霸王岭片区展开了工作。他们结合了传统野外调查和现代被动声学监测（PAM, Passive Acoustic Monitoring）技术。通过在选定的繁殖地点（如永久池塘、临时水坑、溪流附近）部署被动声学记录仪（Song Meter SM4/Mini），以44.1 kHz采样率和16位精度自动、长时间地记录野生动物的自然鸣叫和环境信息。同时，在每个设备附近安装了温湿度记录仪（HOBO U23-001A）来同步监测栖息地的环境温度小时变化。在声音分析阶段，研究人员对回收的海量音频数据，针对不同物种的鸣叫特性（如鸣叫重叠程度、栖息地背景噪音等），制定了差异化的分析策略，并训练有经验的分析人员使用Adobe Audition 2024软件，精确提取和量化鸣叫参数，包括鸣叫持续时间、鸣叫率（单位时间内的鸣叫次数）等。统计分析方法包括使用卡方检验比较温度差异，以及利用广义线性模型（GLM, Generalized Linear Model）来探究鸣叫行为（鸣叫次数、鸣叫持续时间）与环境温度及时间变量之间的关系，并计算了鸣叫温度偏好指数。
3.1. 四种蛙类的栖息地温度和基本鸣叫特征
研究发现，四种蛙类栖息地的日平均环境温度无显著差异，但它们鸣叫活动期间的环境温度却存在显著不同。沼水蛙（H. guentheri）鸣叫期的环境温度显著高于其他三种。两种陆生物种（饰纹姬蛙和海南拟髭蟾）主要在夜间鸣叫，而两种水生物种（沼水蛙和湍蛙）则昼夜均鸣叫，显示出时间分配格局。饰纹姬蛙和海南拟髭蟾的鸣叫高峰期分别在约20:00和19:00，沼水蛙在21:00至01:00活跃，湍蛙则在05:00、12:00和23:00出现三次鸣叫高峰。
3.2. 鸣叫活动及鸣叫持续时间与环境温度的关系
在整个鸣叫期内，时间变量显著影响所有四种蛙类的鸣叫活动。栖息地温度与两种陆生物种（饰纹姬蛙、海南拟髭蟾）的鸣叫活动无关，但与两种水生物种（沼水蛙、湍蛙）的鸣叫活动呈显著正相关。环境温度与所有四种蛙类的平均鸣叫持续时间均无显著相关性。
3.3. 鸣叫温度偏好与鸣叫活动动态
四种蛙类表现出狭窄的偏好鸣叫温度范围。饰纹姬蛙、海南拟髭蟾和沼水蛙偏好[24/25°C, 29°C)的温度区间，而湍蛙则偏好更低的[23°C, 26°C)温度区间。这表明即使在相似的大环境下，不同物种选择了不同的热微环境进行鸣叫。
3.4. 环境温度对四种蛙类鸣叫活动和持续时间的影响
在各自偏好的鸣叫温度范围内进行深入分析发现，环境温度对海南拟髭蟾的鸣叫活动无影响，但显著影响饰纹姬蛙、沼水蛙和湍蛙的鸣叫活动。具体而言，饰纹姬蛙和湍蛙的鸣叫活动随温度升高而增加，而沼水蛙的鸣叫活动随温度升高而减少。在鸣叫持续时间方面，环境温度对两种陆生物种（饰纹姬蛙、海南拟髭蟾）的鸣叫持续时间无显著影响，但显著影响两种水生物种（沼水蛙、湍蛙）的鸣叫持续时间：沼水蛙的鸣叫持续时间随温度升高而增加，湍蛙的鸣叫持续时间则随温度升高而减少。
研究结论与讨论部分强调，海南热带雨林中的蛙类鸣叫行为对环境温度的变化表现出物种特异性和生境特异性的响应。这种差异可能源于多种因素：首先，不同微生境（如陆地、静水、流水）的热状况（平均温度、昼夜变化范围、冷却速率）存在系统性差异，水生环境（尤其是流水）温度相对稳定，而林下陆地环境昼夜温度波动更为剧烈，这可能使得陆生蛙类对温度波动具有更强的耐受性，从而其鸣叫持续时间不受温度影响。其次，物种间固有的温度耐受性差异以及能量代谢策略的不同也是重要原因。鸣叫是耗能巨大的行为，湍蛙在温度升高时增加鸣叫次数但缩短每次鸣叫的持续时间，沼水蛙则减少鸣叫次数但延长鸣叫时间，这可能反映了它们在不同温度下权衡能量消耗的不同策略。此外，观察到的鸣叫时间分配（饰纹姬蛙和海南拟髭蟾主要在夜间鸣叫，且高峰期错开；沼水蛙和湍蛙昼夜鸣叫但活跃时段不同）有助于减少同域分布物种间的声学干扰和竞争，促进其在多样性丰富的热带两栖动物群落中共存。
本研究的意义在于，它首次利用被动声学监测技术详细揭示了海南热带雨林多种无尾两栖类鸣叫行为对日温度波动的精细化响应模式。结果表明，即使在同一地区，不同生态类型的蛙类对温度变化的敏感度和响应方式也存在显著差异。这预示着在未来全球变暖的背景下，不同蛙类物种的生存和繁殖可能会受到不同程度的影响。那些鸣叫温度偏好狭窄、对温度变化敏感的物种可能面临更大的挑战。该研究不仅增进了我们对变温动物声通讯行为热适应性的理解，也为评估和预测气候变化对两栖动物多样性的影响提供了重要的生态学基础。未来的研究可以结合更长期的声学监测、跨季节跨海拔的对比以及能量生理学测量，更深入地揭示两栖动物应对环境变化的机制。
