《Ecological Modelling》：Demographic rates of Adélie penguins from Approximate Bayesian Computation and time-lapse cameras
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南极帝企鹅种群动态研究利用近似贝叶斯计算方法，通过数量时序数据和辅助繁殖数据估计年龄特异性生存率、繁殖倾向及繁殖成功率，揭示空间自相关特征及环境驱动机制，发现辅助数据未显著提升估计精度。
克莱尔·M·弗林（Clare M. Flynn）|伊格纳西奥·华雷斯-马丁内斯（Ignacio Juárez-Martínez）|汤姆·哈特（Tom Hart）|希瑟·J·林奇（Heather J. Lynch）
美国纽约州石溪大学生态与进化系，尼科尔斯路100号，邮编11794
摘要
如果不了解压力因素如何影响企鹅生命周期的特定阶段，就无法完全理解Pygoscelis企鹅种群变化背后的机制。我们开发了一种方法，利用近似贝叶斯计算（Approximate Bayesian Computation）和来自数量及繁殖成功率时间序列的数据来估算阿德利企鹅（Adélie penguins）的关键生命率——包括年龄特定的存活率、繁殖成功率和繁殖倾向。我们的目标是：（1）在不追踪个体的情况下估算人口生命率；（2）确定繁殖倾向的空间自相关性；（3）评估辅助繁殖成功率数据（如来自延时摄影机的数据）是否能够提高企鹅人口率估算的准确性。我们估算了南极半岛地区八个阿德利企鹅种群的人口率，发现数量时间序列对平均成年存活率的推断最为可靠，我们的模型假设这一特征在所有种群中都存在；同时也能估算出两个种群的平均繁殖倾向率。成年存活率和最低/最高的繁殖倾向率较为明显，因为它们分别是趋势和年际变异的主要驱动因素。虽然不同种群的繁殖倾向率存在差异，但它们与邻近种群更为相似。这表明繁殖倾向主要受当地环境因素影响。令人惊讶的是，加入辅助繁殖成功率数据并未改善我们的人口率估算结果。这项研究表明，尽管在没有标记-重捕数据的情况下某些人口学见解仍然有限，但数量时间序列仍能提供关于存活率和繁殖倾向的关键信息，并且这些信息易于扩展和应用。
引言
南极Pygoscelis企鹅的人口生命率（如年龄特定的存活率、繁殖倾向率和繁殖成功率）除了少数几个特定种群外，大部分仍不为人所知。虽然可以通过在企鹅脚上佩戴脚环来长期标记个体，但由于担心这会对它们的觅食和存活产生负面影响（Culik等人，1993年；Dugger等人，2006年；Jackson和Wilson，2002年；Le Maho等人，2011年），这种方法的实施受到了限制。射频识别（RFID）应答器可以植入企鹅体内以实现后续识别，但扫描这些标签需要深入企鹅栖息地，或者栖息地的地理条件限制了安装扫描设备的地点（Afanasyev等人，2015年；Bonter和Bridge，2011年）。这些长期监测计划的缺点和后勤限制了参与研究的栖息地数量以及数据的空间覆盖范围。在南极半岛地区，最近发表的人口统计数据主要来自南极海洋生物资源计划（Antarctic Marine Living Resources Program）对南设得兰群岛两个研究种群的脚环标记研究（例如Hinke等人，2017年；Trivelpiece等人，2011年）。这些研究为这两个地点的企鹅人口状况提供了详细了解，但目前尚不清楚是否存在影响人口统计的种群或地区特异性压力因素，也不知道企鹅如何应对该地区的环境压力变化。因此，我们对该地区广泛报告的数量变化背后的机制仍知之甚少（例如Talis等人，2023年）。
监测企鹅种群最直接且影响最小的方法是简单地记录繁殖对和/或雏鸟的数量随时间的变化情况，这一指标对于企鹅保护及磷虾资源管理都具有重要意义。尽管在繁殖栖息地计数个体企鹅相对简单，但企鹅是寿命较长的动物，需要多年才能达到性成熟，且可能会选择某些年份不繁殖，因此栖息地的繁殖对数量是反映种群趋势的滞后指标，容易受到年际波动的影响（Talis等人，2022年）。尽管人口普查调查对于理解空间和时间的广泛趋势至关重要，但年际波动与环境驱动因素之间的联系往往难以建立（Che-Castaldo等人，2017年；?en等人，2023年）。此外，这种波动与具体人口过程之间的联系通常依赖于对标记企鹅的长期跟踪，尽管这些动态的最终结果体现在总种群数量上，因此可以通过更易获取的计数数据来估算。
目前，估算成年存活率需要以某种方式标记个体，以便在不同季节重新识别它们。遗憾的是，由于成年存活率的变异对南极海鸟的种群规模和趋势有重大影响（Jenouvrier等人，2005年；Talis等人，2022年），这类标记-重捕数据的可用性有限。幼年存活率（我们定义为离巢雏鸟存活一年的概率）即使有标记-重捕数据也无法直接测量，因为Pygoscelis企鹅在一年大时不会返回栖息地筑巢，因此无法再次被观察到。Hinke等人（2020年）最近尝试使用GPS标签追踪幼年企鹅，发现它们在离巢后16天内的死亡率很高，之后死亡率与成年企鹅相当。然而，这些标签只能记录离巢后大约100天的数据，因此这种方法虽然提供了关于幼年存活率的新见解，但仍无法计算整个第一年的存活率。与存活率类似，繁殖倾向——即个体在特定繁殖季节选择繁殖的概率——在没有标记企鹅的情况下也难以估算。成年企鹅的繁殖倾向通常较高，且如果随时间保持稳定，对长期种群趋势影响不大（Hinke等人，2017年；Talis等人，2022年）。然而，每年繁殖企鹅数量的随机波动会导致巢穴数量的变化，从而掩盖了环境条件与存活率和繁殖之间的联系（Talis等人，2022年）。未成熟个体的繁殖倾向——即在特定年龄加入繁殖群体的可能性——会因环境压力而波动，进而影响种群趋势（Dugger等人，2014年；Trivelpiece等人，2011年）。繁殖概率的变化即使种群总数不变，也会驱动繁殖对数量的变化。
繁殖成功率（每个巢穴产出的雏鸟数量）是长期监测的另一个常用指标。由于雏鸟在养育期间依赖父母，而父母只能在栖息地附近觅食，因此繁殖成功率可以反映当地食物供应情况。这也是为什么繁殖成功率被纳入南极海洋生物资源保护委员会（CCAMLR，2014年）的生态系统监测计划中的原因之一。繁殖成功率可以通过配对巢穴和雏鸟的普查数据计算，或者通过地面观察或使用延时摄像机在整个季节收集栖息地图像来估算（Hinke等人，2018年；Jones，2019年；Southwell和Emmerson，2015年；Youngflesh等人，2021年）。因此，我们关于繁殖成功率的数据覆盖范围比关于存活率或繁殖倾向的数据更广，但由于缺乏标记-重捕数据，无法获得年龄特定的数据。
Sutherland等人（2013年）指出，理解人口生命率的自相关性和其对时空动态的影响是生态学中的基本问题之一。由于需要密集监测标记企鹅才能估算其生命周期所需的人口率，我们目前缺乏足够的信息来确定这些人口率在何种空间尺度上存在自相关性。换句话说，如果我们得到了一个种群的幼年存活率估算，这个估算是否也适用于1公里、10公里或100公里外的种群？在罗斯海（Ross Sea），广泛的脚环标记工作使得可以对阿德利企鹅（Pygoscelis adeliae）的生命率进行一些分析（Dugger等人，2010年；Dugger等人，2014年；LaRue等人，2013年）。但在南极半岛地区，由于环境条件差异较大且标记项目有限，这种推断尚不可行。确定人口统计的空间变异性将是设计有效监测系统的重要一步。
本研究借鉴了近期一些间接估算企鹅人口率的尝试，以弥补脚环数据的局限性。Abadi等人（2017年）通过将普查数据和标记-重捕数据结合到综合种群模型中，成功估算了帝企鹅（Aptenodytes forsteri）的幼年存活率，尽管帝企鹅直到至少五岁才会再次被捕获。Morandini等人（2024年）使用标记-重捕和多状态最大似然模型评估了阿德利企鹅不同性别的生命率差异，包括潜在状态。然而，在没有标记个体的情况下进行建模时，这一挑战更大。Zipkin等人（2014年）在暗色蝾螈（Desmognathus fuscus）的研究中证明，仅使用计数数据就可以通过N混合模型准确提取人口参数。此外，El-Laham等人（2022年）在没有标记个体的种群中，使用贝叶斯学习状态空间模型（SSM）估算了巴布亚企鹅（Pygoscelis papua）和阿德利企鹅的幼年及成年存活率。这些结果在没有标记-重捕数据的情况下也能实现，因为使用了简化的矩阵模型。在本研究中，我们采用了更现实但更复杂的生命史模型，并使用了近似贝叶斯计算（ABC）方法，因为这种方法适用于处理潜在状态，无需复杂的似然函数，且能轻松整合辅助数据来修正参数。我们利用ABC方法探讨了广泛可用的阿德利企鹅数量时间序列是否足以估算人口率及其空间自相关性，以及添加繁殖相关辅助数据能否改善这些估算。
方法
我们整理了已发表的阿德利企鹅普查数据和繁殖成功率记录，并从延时摄像机图像及巢穴和雏鸟普查时间序列中提取了繁殖成功率估算值。结合这些数据和代表阿德利企鹅生命周期的年龄结构模型，我们估算了南极半岛地区八个阿德利企鹅种群?幼年存活率、成年存活率、年龄特定的繁殖倾向率和年龄特定的繁殖成功率。
模型评估
在第3.1节中，我们使用0.00005的容忍率来评估和比较模型。该阈值基于视觉判断，能接受1,000,000次模拟迭代中50次最接近所有种群趋势和变异性的结果。选择这一阈值是因为它产生的模拟时间序列最接近真实时间序列，同时排除了明显不现实的模拟结果。
在使用局部线性回归方法时，
讨论
我们得出结论，具有种群特定繁殖倾向先验的模型最能代表本分析中使用的八个阿德利企鹅种群的时间序列。令人惊讶的是，未包含辅助繁殖成功率数据（3a）的模型表现优于包含辅助数据的模型（3b）。在情景3a中，ABC与局部线性回归的组合表现优于简单的拒绝方法。这表明局部线性回归方法
CRediT作者贡献声明
克莱尔·M·弗林（Clare M. Flynn）：撰写——审稿与编辑、初稿撰写、可视化、验证、软件开发、方法论研究、资金筹集、正式分析、数据管理、概念构思。伊格纳西奥·华雷斯-马丁内斯（Ignacio Juárez-Martínez）：撰写——审稿与编辑、验证、项目监督、方法论研究、数据管理。汤姆·哈特（Tom Hart）：撰写——审稿与编辑、项目监督、资源协调、项目管理、方法论研究、资金筹集。希瑟·J.（Heather J.）：
利益冲突声明
作者们没有需要声明的利益冲突。
致谢
我们感谢Jefferson Hinke和AMLR/NOAA项目提供的延时摄像机数据，以及Rowan Flynn为图2提供的艺术设计和图形设计。C.M.F.还要感谢Krishna Veeramah、Resit Ak?akaya和Lesley Thorne的指导与反馈。我们衷心感谢石溪大学教职员工论文奖（Spanny Brook University’s Faculty Staff Dissertation Award）以及Pew海洋保护研究员计划（Pew Marine Conservation Fellows）对C.M.F.和H.J.L.的资助。
