在温带边缘海域中，Nemopilema nomurai藻类繁殖期与非繁殖期的生态系统营养级状况：来自生态网络分析的见解

《Ocean & Coastal Management》：Ecosystem trophic status during Nemopilema nomurai bloom and non-bloom periods in a temperate Marginal Sea: Insights from ecological network analysis

大型水母Nemopilema nomurai在东海和黄海 blooms期间显著改变生态系统营养级结构，通过生态网络分析发现其作为关键物种，在 blooms期导致能量传递效率下降、系统成熟度降低，并影响多种功能类群。

　　

郭东杰|张芳|臧文晓|王旭|朱玲|孙松

中国科学院海洋研究所海洋生态与环境科学实验室，中国青岛，266071

摘要

Nemopilema nomurai Kishinouye, 1922，近年来已成为东亚边缘海域中占主导地位的大型水母物种，给生态和管理带来了日益严峻的挑战。为了阐明其生态作用，我们建立了两个Ecopath模型，分别模拟了2012–2013年和2014年北部东海及南部黄海地区的N. nomurai大量繁殖期和非繁殖期的情况。通过生态网络分析，评估了这两个时期生态系统营养状况的变化。关键物种指数和混合营养影响分析的结果表明，在繁殖期间N. nomurai发挥了更为关键的作用，对多个功能群产生了广泛的负面影响，从而扰乱了食物网中的能量传递。繁殖期间，系统总通量、总生物量、总初级生产力以及优势度均显著增加，表明生态系统规模有所扩大。相反，Finn循环指数和平均路径长度的下降表明循环过程减弱，营养联系缩短。此外，平均互信息减少以及约束效率的改变反映了能量传递路径的组织程度降低。总体而言，这些变化表明，在N. nomurai繁殖期间，生态系统表现出规模增大但效率降低、营养结构紊乱以及生态系统成熟度下降的特征。这些发现加深了我们对N. nomurai在海洋食物网中生态影响的理解，并强调了将水母动态纳入基于生态系统的管理策略和生态系统健康评估中的重要性。

引言

近几十年来，由于气候变化和人为干扰的协同作用（Brotz等，2012；Condon等，2013），大型水母的爆发在许多海洋生态系统中变得越来越频繁。这些爆发对海洋生态系统的完整性、健康和可持续发展构成了严重威胁（Lee等，2022）。大型水母在海洋食物网中作为捕食者、竞争者和猎物占据着重要的生态位，因此在塑造食物网动态和影响能量传递及生物地球化学循环过程中发挥着重要作用（Robinson等，2014；Ruzicka等，2020；Stoltenberg等，2021；Greer和Chiaverano，2025）。在繁殖期间，这些生物会消耗大量的浮游动物以及鱼类卵和幼体，扰乱了能量向更高营养级的传递，包括对经济具有重要价值的鱼类物种（Richardson等，2009；Chiaverano等，2018）。例如，水母爆发的强度已被确定为影响凤尾鱼生物量和沿海渔业产量的关键因素（Lee等，2022）。在白令海东部，与水母数量较少的年份相比，0龄狭鳕的生物量明显更高（Decker等，2018；Ruzicka等，2020）。反复出现的大型水母爆发还可能导致某些生态系统从以鱼类为主导转变为以水母为主导的状态（Lynam等，2006；Uye，2010；Schnedler-Meyer等，2016）。因此，全面了解大型水母的生态作用及其对食物网结构和生态系统功能的连锁影响，对于有效管理渔业和保护海洋生态系统健康至关重要。

已经开发了一系列生态建模方法来研究大型水母的生态作用，从经典的营养-浮游植物-浮游动物-碎屑（NPZD）模型到更先进的端到端生态系统模型（Ramirez-Romero等，2018；Lamb等，2019；Wright等，2021）。其中，Ecopath与Ecosim（EwE）建模框架为量化水母在能量传递、营养相互作用和繁殖动态中的生态作用提供了强大的平台（Christensen等，2008；Lamb等，2019）。Jiang等（2008）利用EwE模型发现，大型水母与Stromateoidae之间的相互竞争和捕食可能促进大型水母的繁殖。Ruzicka等（2012）研究了觅食鱼类、磷虾和水母在北加州洋流生态系统中的生态作用，发现水母主要表现为生产力的损失途径，其消耗的生产力很少传递给更高营养级。Chiaverano等（2018）进一步证实，大型水母是更高营养级的能量损失途径，模拟的水母爆发导致所有功能群的生产力下降，只有海龟除外。自2000年代以来，水母越来越多地被纳入EwE模型中，以便更全面地理解其在物质循环、能量流动和生态系统层面的影响（Pauly等，2009；Lamb等，2019）。然而，关于大型水母爆发对生态系统营养状况的影响仍知之甚少，尤其是在食物网结构、功能过程、生态系统成熟度和稳定性方面。这一知识空白阻碍了对水母爆发在生态系统层面生态后果的准确评估，从而限制了在受反复和广泛水母爆发影响地区制定有效基于生态系统的管理策略的发展。

生态网络分析（ENA）是一种以系统生态学为导向的方法，用于量化食物网中所有组成部分之间的物质和能量流动（Safi等，2019）。ENA通过一系列通常源自质量平衡Ecopath模型的指标来描述生态系统，包括总生态系统通量和能量传递效率。这些指标被广泛用于描述食物网结构和功能，以及揭示生态系统营养状况，从而为生态系统健康评估和基于生态系统的渔业管理提供综合基础（Kones等，2009；Zeng等，2021；Keramidas等，2023）。ENA的最新应用已经解决了多种生态系统中的广泛生态问题（Heymans等，2014）。例如，ENA被用于研究太平洋十年涛动变异性和捕鱼压力对海洋生态系统的影响（Heymans等，2007），评估厄尔尼诺事件对海洋湾生态系统的影响（Yin等，2021），模拟海上风电场建设对生态系统结构和功能的影响（Raoux等，2019），评估入侵物种的影响（He等，2021；Yin等，2022），以及比较人工礁系统中的基础物种的生态作用（Wang等，2024b）。ENA指标的政策相关性得到了认可，例如它们被纳入欧盟的海洋战略框架指令中，用于评估生态系统结构、功能和良好环境状态（Safi等，2019）。

东海（ECS）和黄海（YS）是位于西北太平洋的温带边缘海域，是中国沿海水域中生态和经济上最重要的渔场之一。近几十年来，这些地区也成为大型水母爆发的热点区域，尤其是Nemopilema nomurai Kishinouye 1922，它已成为主导的伞形水母物种（Dong等，2010；Sun等，2015）。在繁殖期间，N. nomurai可占大型水母生物量的95%以上，并占南部黄海拖网捕捞总量的85%以上（Zhang等，2012）。胃内容物分析显示，微型和中型浮游动物是N. nomurai的主要食物来源（Uye，2008；Wang等，2023b）。相应地，这种物种的大规模繁殖对浮游动物群落产生了显著的从上至下的控制作用（Xiao等，2019；Guo等，2023；Wang等，2024a）。代谢率评估表明，在繁殖期间N. nomurai施加的平均摄食压力约为浮游动物总量的6.4%和浮游动物生产率的76.6%（Zhang等，2017），导致小型桡足类种群数量显著减少（Guo等，2023）。此外，饮食重叠分析显示，中国沿海水域中的水母和小型杂食性鱼类之间存在相当高的营养相似性，平均重叠比率超过65%，表明它们对食物资源存在激烈竞争（Wang等，2024a）。因此，本研究假设在繁殖期间，N. nomurai作为一个关键功能群，将能量从更高营养级转移出去，从而改变了食物网的结构和功能。

为此，我们使用EwE框架建立了两个质量平衡的营养模型，分别模拟了2012–2013年和2014年北部东海（nECS）和南部黄海（sYS）地区N. nomurai的繁殖期和非繁殖期。随后，利用ENA比较了这两个时期的生态营养状况。具体目标包括：（i）通过关键物种指数和混合营养影响分析阐明N. nomurai在繁殖期和非繁殖期的功能作用；（ii）确定有效的ENA指标，以评估N. nomurai繁殖期间生态系统营养状况的变化。这种综合方法旨在加深对水母爆发生态作用的理解，并支持基于生态系统的渔业管理策略。

研究区域和采样

研究区域和采样

位于西北太平洋的北部东海（nECS）和南部黄海（sYS）具有显著的栖息地异质性和较高的生物生产力（Wei等，2015）。近年来，Nemopilema nomurai在这些地区反复发生季节性爆发。通常，N. nomurai个体最早出现在长江附近海域及相邻区域，时间从5月下旬到6月初。

Nemopilema nomurai种群规模的变化

为了验证2012–2013年繁殖期和2014年非繁殖期的分类，我们首先分析了2012–2014年8月期间北部东海（nECS）和南部黄海（sYS）Nemopilema nomurai的年际丰度和生物量变化。研究结果显示，总体规模和空间分布模式都有明显差异（图2，图3）。2012年，平均丰度为3408.28 ± 4115.21个个体/平方公里，相应的平均生物量为

Nemopilema nomurai繁殖事件下的食物网变化

在繁殖期间，Nemopilema nomurai在研究区域的食物网中发挥着重要的功能作用，而在非繁殖期间其生态影响显著减弱。关键物种指数和相对总影响指标一致表明N. nomurai是繁殖期间最具影响力的功能群之一。类似与丰度增加相关的短暂关键物种行为也有文献记载

结论

本研究利用Ecopath模型研究了2012–2013年繁殖期和2014年非繁殖期北部东海和南部黄海Nemopilema nomurai的生态作用，并应用生态网络分析比较了这两个时期的生态系统营养状况。在繁殖期间，N. nomurai作为一个关键物种，对多个功能群产生了广泛的负面影响。这种营养优势，加上自然选择的稀缺

CRediT作者贡献声明

郭东杰：撰写 – 审稿与编辑，撰写 – 原稿，可视化，软件，方法论，调查，资金获取，数据管理，概念化。张芳：撰写 – 审稿与编辑，撰写 – 原稿，监督，资源提供，项目管理，方法论，调查，资金获取，概念化。臧文晓：撰写 – 原稿。王旭：撰写 – 审稿与编辑。朱玲：监督，资源提供，项目管理。孙松：

利益冲突声明

作者声明他们没有已知的可能会影响本文报告工作的财务利益或个人关系。

致谢

我们感谢R/V Beidou的船长和船员在野外操作中的协助，以及所有支持我们采样工作的人员。本研究得到了国家自然科学基金（编号：42130411、42576147）、国家重点研发计划（编号：2023YFC3108202）和青岛博士后科学基金（编号：QDBSH20250101007）的资助。