杂种优势的双重遗传机制：群体结构与基因作用的量化解析

《Frontiers in Plant Science》：Dual genetic mechanisms of heterosis: population structure and gene action

本综述创新性地扩展了杂种优势理论，通过量化群体水平(FST)与个体水平(f)的近交系数，揭示了杂种优势(Heterosis)和近交衰退(Inbreeding Depression)在定向显性模型下均与杂合度呈线性关系。文章通过玉米实证研究证实，中亲值可解释86%的杂种优势变异，为理解杂种优势的群体遗传基础提供了新范式，强调了群体结构（遗传分化）与基因作用（显性效应）作为两个独立机制的重要性。

　　

Introduction

杂种优势（Heterosis）是指杂交种在性状表现上优于其亲本的现象。自George Shull于1914年首次提出该术语以来，其定义已演变为更特指亲本与杂交世代之间在广泛表型（尤其是与株高和生长相关的性状）上的对比。在数量遗传学模型中，杂种优势是非加性基因作用（nonadditive gene action）以及杂交世代与亲本世代之间杂合度差异的函数。

传统研究多聚焦于基因作用（特别是显性dominance和超显性overdominance）的贡献，而群体结构（population structure）的作用则被相对忽视。然而，杂种优势的产生离不开由遗传分化导致的亲本与杂交种之间杂合度的差异。亲本群体间的等位基因频率差异（Δ）是驱动杂合度变化的关键，这种差异通常由遗传漂变（genetic drift）所驱动，并可用Wright的F_ST来量化群体水平的近交程度。

在玉米等已建立近交-杂交育种体系的物种中，种质资源被组织成称为杂种优势群（heterotic groups）的亚群体。这些体系中的近交发生在两个层面：杂种优势群本身是近交的亚群体（F_ST> 0），而自交系则是从杂种优势群中提取的（f = 1）。现有的杂种优势理论大多仅模拟了群体水平的近交，未能充分涵盖多个近交水平。Lamkey和Edwards（1999）对Willham和Pollak（1985）的理论进行了扩展，以包含亲本群体内的近交，从而更准确地描述从杂种优势群中衍生自交系的情况。

本研究旨在正式化Lamkey和Edwards（1999）提出的理论扩展，更清晰地阐述杂种优势、近交衰退和杂合度之间的关系，并在玉米中进行实证检验，从而为基于群体结构和基因作用这两个独立遗传原则的杂种优势量化遗传解释提供更清晰的框架。

Materials and methods

Genetic model

Willham和Pollak（1985）为两个等位基因频率不同的亚群体之间的杂交建立了中亲杂种优势理论。其参考群体是亲本亚群体杂交F₁代再随机交配一代产生的F₂代。通过重新参数化亲本的等位基因频率（使用平均频率p?和半频率差δ），并在两等位基因模型下简化基因型值（Y₁₁=a, Y₁₂=d, Y₂₂=-a），推导出了六个世代（P₁, P₂, F₁, F₂, BC_P1, BC_P2）的期望值，这些值可表示为三个核心项的函数：μ（F₂代平均值）、Δα（平均等位基因替代效应）和2Δ²d（与杂合度变化相关的显性项）。

Lamkey和Edwards（1999）进一步扩展该模型，以包含任何世代中任何水平近交（f，0 < f < 1）的情况。具有一般近交水平f的群体平均值，是随机交配世代平均值（Equation 2）与完全近交世代平均值（Equation 3）的加权平均（权重分别为1-f和f）。该理论随后被扩展到以自交系作为亲本的特殊情况。

Heterosis and inbreeding depression

中亲杂种优势（Midparent Heterosis, MH）定义为F₁杂交种与亲本平均值（Midparent Value, MP）的差值，其值为4Δ²d。如果F₁代随机交配产生F₂代，杂种优势减半至2Δ²d。近交中亲杂种优势（Inbred Midparent Heterosis, IMH）是F₁代与完全近交亲本（f=1）平均值的差值，其值为2p?₁p?₂d + 2Δ²d。亲本群体的平均近交衰退（Inbreeding Depression）为2p?₁p?₂d - 2Δ²d。理论推导表明，当d为正值时，IMH总是大于或等于MH，而MP总是大于或等于完全近交亲本的平均值（IMP）。

在由遗传漂变导致群体分化的特殊情况下，杂种优势与杂合度呈线性关系。F₂参考群体的杂合度为2p?₁p?₂，F₁代的杂合度为2p?₁p?₂+ 2Δ²，亲本群体的平均杂合度为2p?₁p?₂- 2Δ²。因此，2Δ²代表了F₁代和亲本世代相对于F₂代杂合度的偏差。F₂、F₁和亲本（MP）的平均值分别为μ, μ + 2Δ²d, μ - 2Δ²d，表明F₁优于F₂，而F₂又优于亲本，优幅均为2Δ²d，即杂合度差异与显性系数的乘积。在漂变模型下，Δ²与F_ST存在关系（2Δ²≈ 2F_STp?₁p?₂），但具体亲本对会因随机漂变而存在偏差。

理论预测，杂种优势与中亲值以及亲本群体内的近交衰退均呈负相关。随着Δ从0增加到最大值0.5，杂种优势增加，而近交衰退和中亲值减小。

Experimental treatments

为实证检验该理论，研究利用玉米实验材料进行验证，该材料包含代表广泛亲本遗传分化范围的杂交组合。亲本包括6个玉米综合种和8个自交系，均源自BSSS、BSCB1和BS11这三个不同的综合种。共配制了12个杂交组合：3个综合种间杂交、3个综合种与自交系B129的杂交以及6个自交系间杂交。对于每个杂交组合，制备了亲本（P₁和P₂）、F₁杂交种、F₁自交世代（F_1-selfed）、F₁随机交配世代（F₂）以及回交世代（BC_P1和BC_P2）的种子，共产生60个杂交衍生系谱。此外，6个综合种亲本经过一代自交产生S₁世代。因此，实验共包含14个亲本、6个S₁和60个杂交衍生系谱，总计80个系谱。

Experimental design

80个系谱于2007年和2008年生长在爱荷华州埃姆斯、卡罗尔等五个地点。实验采用改良的裂区设计，三次重复。近交水平（F₁, F₂, 回交, 自交系, 综合种）作为主区处理因子，近交水平内的系谱作为副区处理因子。每个副区实验单位为4行、行距0.76米、长5.49米的小区。采用商业玉米生产管理措施。取样单元为每小区中间两行以避免边际效应。

Data collection

在中间两行测量了株高（厘米）、穗位高（厘米）和 grain yield（Mg ha^-1，调整至15.5%含水量）。株高和穗位高在特定地点和年份测量，取每小区10株随机植株的平均值。使用联合收割机收获并自动获取谷物重量和水分数据。Fairfield地点2007年部分小区籽粒重量不足1.8公斤，因此未纳入 grain yield 分析。

Data analysis

采用线性混合效应模型进行数据分析。通过贝叶斯信息准则（BIC）从24个可能模型中选出最佳模型。最佳模型对所有性状均包含环境间异质残差，对除穗位高外的性状包含环境间异质区组效应。利用限制性最大似然法（REML）估计方差分量，进而计算环境、近交水平及近交水平内系谱的最佳线性无偏估计值（BLUEs）。

Genetic parameter estimation

利用从多环境试验中获得的各世代平均值的BLUEs，通过加权最小二乘（WLS）回归估计遗传参数。对于群体杂交（包括群体×自交系杂交），涉及五个参数：μ, Δ²d, p?₁p?₂d, Δa, Δα。对于自交系间杂交，涉及三个参数：μ, a, d。首先拟合包含所有参数的完整模型，随后剔除不显著参数，直至保留所有显著参数。

Results

Model testing

对于所有杂交组合和性状，遗传参数μ, Δ²d和p?₁p?₂d均显著，而加性参数Δa和Δα在某些杂交×性状组合中不显著。根据参数计算的中亲杂种优势（MH）和近交中亲杂种优势（IMH）对于所有性状和杂交组合均显著大于零。对于涉及随机交配群体的杂交，IMH显著高于MH，与模型预测一致。

理论预测杂种优势与中亲值及亲本近交衰退均呈负相关。本研究涵盖了广泛的近交水平（即亲本分化程度2Δ²）和中亲值。对于 grain yield，中亲值可以解释86%的中亲杂种优势变异（图3，表8）。中亲 grain yield 每增加1.0 Mg ha^-1，中亲杂种优势下降1.42 Mg ha^-1。亲本近交衰退可以解释70%的中亲杂种优势变异，亲本近交衰退每增加1.0 Mg ha^-1，中亲杂种优势下降1.82 Mg ha^-1。对于株高和穗位高，也观察到相同关系，但中亲值的预测能力远低于 grain yield（R²分别为38%和23%）。株高的近交衰退可解释60%的中亲杂种优势，穗位高的近交衰退可解释93%的中亲杂种优势（图4）。

Genetic importance of hybrid seed production

在过去50-70年间，玉米生产主要使用单交种。农民留存单交种种子（相当于F₂代）会导致性能下降，其预测损失相当于F₁代观察到的杂种优势的一半，即2Δ²d。模型表明，性能损失是亲本间遗传分化的函数。本实证研究在12个案例中的8个观察到的性能损失与模型预测一致，其余4个案例存在差异（表9）。

Discussion

本文扩展的理论及实证研究表明，在由漂变导致分化的单基因座定向显性模型中，杂种优势是杂合度和定向显性的线性函数。在涵盖广泛亲本遗传分化的玉米杂交组合中，中亲值可解释86%的杂种优势变异，亲本群体内的近交衰退可解释70%的杂种优势变异，这两条证据均支持杂种优势随亲本分化导致的杂合度增加而线性增加。

将杂种优势定义为“价值随杂合度增加而增加”，可以从数学上将其视为近交衰退（价值随近交导致的杂合度降低而减少）的逆过程。在F₁和F₂代中，近交中亲杂种优势分别等于F₁和F₂代的近交衰退，证明了在这两个常见杂交世代中杂种优势与近交衰退的数学等价性。

F₁代相对于F₂参考群体存在过剩的、短暂的杂合度（超出2Δ²），这直接导致了F₁代所特有且随后立即丧失的杂种优势。因此，F₁杂交种的特殊表现很大程度上归因于这种短暂存在的过剩杂合度。

本文重新阐释已建立模型的主要目的之一是重新强调群体结构和非加性基因作用对杂种优势的各自贡献。成功的杂交育种体系不仅依赖于非加性基因作用，还取决于能够最大化F₁代杂合度的群体结构的创建。杂种优势与杂合度的关系不依赖于显性程度（部分显性、完全显性或超显性）。

寻找统一的杂种优势分子机制一直备受关注。然而，“杂种优势分子机制”的概念与我们将杂种优势视为两个独立但同等重要的生物学过程（群体结构和非加性基因作用）的函数的解释是不一致的。未来研究应更广泛地关注理解非加性基因作用（尤其是显性）的生物学基础，而非狭隘地聚焦于“杂种优势机制”。这将使基础研究具有更广泛的意义和影响，并能持续为理解杂种优势的基因作用贡献提供宝贵见解。