越冬黑头鸥（Chroicocephalus ridibundus）中的汞暴露与同位素特征：年龄相关变化及来源追踪

《Journal of Hazardous Materials》：Mercury exposure and isotopic signatures in overwintering Black-headed Gulls ( Chroicocephalus ridibundus): age-related variation and origin tracing

黑嘴鸥冬季栖息于滇池，成体总汞（4.4±2.4 mg/kg）和甲基汞（3.3±1.9 mg/kg）浓度显著高于幼体（3.3±1.6 mg/kg和2.3±1.2 mg/kg），稳定同位素分析显示成体食物链位置更高且汞同位素特征整合了繁殖地和迁徙途中的汞信号，揭示其作为汞污染空间整合者的生态角色。

　　

刘海英|李畅|王晓丹|陈卓|梁龙超|赵学兵|邱光磊

贵州师范大学化学与材料科学学院，中国贵阳550025

摘要

黑头鸥（Chroicocephalus ridibundus）是一种长距离迁徙的鸟类，能够在其广泛的地理范围内作为汞（Hg）污染的独特空间整合者。本研究调查了中国西南部滇池地区越冬黑头鸥（70只成鸟，28只幼鸟）的汞暴露情况、汞同位素特征以及营养动态。结果表明，成鸟的总汞（THg）和甲基汞（MeHg）浓度显著高于幼鸟（THg：4.4 ± 2.4 mg/kg；MeHg：3.3 ± 1.9 mg/kg vs THg：3.3 ± 1.6 mg/kg；MeHg：2.3 ± 1.2 mg/kg）。大约35.7%的成鸟（25/70）和10.7%的幼鸟（3/28）的汞浓度超过了毒性阈值（5.0 mg/kg）。稳定同位素分析（δ¹⁵N，δ¹³C）表明，成鸟所处的营养级更高，食物来源也更加多样化。汞同位素组成（δ²⁰²Hg：成鸟为-0.35 ± 0.87‰，幼鸟为-0.48 ± 1.40‰；Δ¹⁹⁹Hg：成鸟为1.18 ± 0.59‰，幼鸟为1.14 ± 0.62‰）显示，羽毛中的汞同位素特征反映了它们从内陆繁殖地和主要中途停留地吸收汞的情况。因此，黑头鸥在迁徙过程中整合了来自不同生态系统的汞信号，为追踪汞的来源和生物地球化学循环提供了宏观视角。

引言

汞（Hg）是一种全球性污染物。无机汞（IHg）在厌氧条件下可被微生物甲基化形成甲基汞（MeHg），这是毒性最强的有机汞形式。研究表明，甲基汞在食物网中的生物放大效应显著[1]、[2]、[3]。甲基汞与总汞的平均比例（MeHg%）从初级生产者（如浮游植物）的不到10%增加到顶级捕食者（如食鱼鸟类）的超过95%[4]。即使浓度很低，甲基汞也会对野生动物和人类造成严重的神经毒性[5]、[6]。

稳定汞同位素作为一种可靠的工具，已被广泛用于追踪环境中的汞来源和传输过程[7]。质量依赖性分馏（MDF，主要是δ²⁰²Hg）和质量非依赖性分馏（MIF，主要是Δ¹⁹⁹Hg和Δ²⁰¹Hg）是两种主要的汞同位素分馏类型。MDF主要由物理、化学和生物过程引起，包括生物甲基化[8]、脱甲基化[9]和汞的光还原[10]。与MDF相比，MIF主要由光化学还原反应驱动[10]。由于MIF不参与营养级间的生物代谢过程，因此它能更好地反映甲基汞在食物链生物积累之前的同位素组成，从而成为追踪其在环境中来源的有效工具[11]、[12]、[13]、[14]。目前，汞同位素已被用于研究鸟类羽毛、血液和内部组织中的汞来源和迁移[13]、[15]、[16]、[17]、[18]。这种方法也已成功应用于研究多种迁徙鸟类（如海鸟[19]、猛禽[20]）中的汞来源。

长距离迁徙鸟类和高营养级物种由于在其年度周期中会接触到各种污染物，因此成为监测重金属污染（如汞）全球趋势的理想指示物种[21]。迁徙鸟类占所有鸟类的近20%，并通过长途迁徙促进汞的跨区域传输[22]、[23]。例如，通过粪便等排泄途径，迁徙鸟类可以将汞转移到新的地区，影响当地陆地植物和无脊椎动物的汞生物积累[24]。迁徙鸟类还负责将汞长距离输送到沿海湿地和内陆淡水生态系统，产生显著的生态影响[25]、[26]。因此，迁徙鸟类可以被视为全球汞生物地球化学循环的关键载体，也是评估全球汞污染的生物标志物[21]。

黑头鸥（Chroicocephalus ridibundus）是一种典型的长距离迁徙鸟类[27]、[28]。其繁殖区域位于北纬50度至60度之间，包括大西洋、欧洲和俄罗斯，越冬地主要位于北纬32度以南，特别是在中国东部、韩国、日本和菲律宾[29]、[30]。作为全球性迁徙鸟类，黑头鸥在其繁殖地和越冬地之间经过人类活动强度不同的区域。这种差异可能导致不同的暴露途径，从而形成不同的体内汞负荷。目前关于黑头鸥的汞暴露水平的数据仍然有限，尤其是不同繁殖种群和年龄组的数据，只有少数研究报道了羽毛中的汞浓度[19]、[31]、[32]。来自蒙古乌布苏尔湖、俄罗斯贝加尔湖等不同繁殖地的黑头鸥每年11月初聚集在滇池越冬，直到4月结束。整个越冬期约为150天[28]、[33]。种群数量在12月至1月达到高峰，这是该物种在昆明越冬的高峰期[34]。在滇池越冬的黑头鸥中，成鸟在1月开始换羽。这一过程表现为头部羽毛从白色变为黑色，腿部颜色从红色变为黑色，标志着它们进入繁殖季节。繁殖季节（4月至7月）结束后[33]，会发生全身换羽（包括胸部羽毛），此时头部羽毛再次变为白色，并飞回云南越冬。相比之下，幼鸟在越冬期间不会更换头部羽毛，直到性成熟；在同一时期（成鸟繁殖季节结束后），它们会进行第一次基本换羽（包括胸部羽毛）。成鸟和幼鸟的胸部羽毛换羽都发生在繁殖后和迁徙期间，因此可能整合了来自繁殖地和主要中途停留地的汞信号。成鸟和幼鸟不同的生活史阶段可能反映在它们的迁徙经历上，进而影响它们的汞暴露情况。卫星追踪和野外观察显示，成鸟和幼鸟的迁徙策略存在差异。繁殖季节期间，成鸟返回各自的繁殖地，而一些首次春季迁徙的幼鸟不返回繁殖地，而是留在中途停留地，而另一些则返回。在潜在的中途停留地点方面，走东部路线的种群主要利用河套平原东部的停留地，包括银川和巴彦淖尔地区；走西部路线的种群则倾向于选择河套平原西部边缘和黄河流域的区域。因此，尽管具体位置有所不同，但两个迁徙群体的主要中途停留地都集中在广阔的河套平原区域内。由于成鸟和幼鸟在种群密度、迁徙经验、觅食策略和环境暴露方面的差异，这一物种非常适合研究迁徙鸟类的汞暴露情况。

位于中国西南部云南省省会昆明的滇池是欧亚大陆黑头鸥种群最重要的越冬地之一。自1985年以来，滇池的黑头鸥数量显著增加，从最初的不到2000只增加到近年来的约40000只[33]。由于到达滇池的鸥鸟羽毛中的汞同位素特征反映了其繁殖地或中途停留地的特征，我们假设来自不同地理区域的鸟类在MDF和MIF信号上会存在差异。因此，我们选择了刚到达滇池的鸥鸟作为研究对象，共收集了98只（成鸟：n=70；幼鸟：n=28）的胸部羽毛样本，测量总汞（THg）、甲基汞（MeHg）浓度以及碳（δ¹³C）和氮（δ¹⁵N）同位素组成。研究目的是：1）揭示成鸟和幼鸟之间总汞和甲基汞浓度的差异；2）解释成鸟和幼鸟之间汞积累与食物来源和营养级的关系；3）利用汞同位素特征追踪汞的潜在空间来源，特别是区分繁殖地和中途停留地。

研究区域

滇池（东经102°30′~103°02′，北纬24°28′~25°23′）位于中国西南部的云南-贵州高原中心[35]。滇池的平均深度为4.4米，最大深度为10.9米[36]、[37]。该地区属于北亚热带湿润季风气候，年平均气温为14.9℃，年降水量为931.8毫米，全年无霜期长达227天[38]。由于其独特的自然环境

成鸟和幼鸟的碳和氮同位素组成

总体而言，黑头鸥的δ¹³C值为-20.27 ± 1.63‰（范围：-25.53‰至-14.70‰），δ¹⁵N值为13.69 ± 2.56‰（范围：8.12‰至21.43‰）（图1a）。成鸟和幼鸟的δ¹³C值相对相似。成鸟的平均δ¹³C值为-20.12 ± 1.65‰（范围：-23.86‰至-14.70‰），幼鸟的平均δ¹³C值为-20.71 ± 1.50‰（范围：-25.53‰至-18.66‰）（图1b）。这一群体中δ¹³C值的范围可能反映了个体差异

越冬黑头鸥体内汞含量升高

本研究观察到滇池越冬黑头鸥的汞浓度存在显著的年龄差异。具体而言，成鸟的总汞（THg）和甲基汞（MeHg）浓度（THg：4.4 ± 2.4 mg/kg；MeHg：3.3 ± 1.9 mg/kg）显著高于幼鸟（THg：3.3 ± 1.6 mg/kg；MeHg：2.3 ± 1.2 mg/kg）。这种模式可能反映了生物积累、营养级差异和代谢能力变化的综合影响[61]、[62]、[63]。

结论

本研究显示，在滇池越冬的黑头鸥体内携带了大量的汞（THg：4.1 ± 2.3 mg/kg；MeHg：3.0 ± 1.7 mg/kg；n = 98），其中成鸟的汞含量（THg：4.4 ± 2.4 mg/kg；MeHg：3.3 ± 1.9 mg/kg；n = 70）高于幼鸟（THg：3.3 ± 1.6 mg/kg；MeHg：2.3 ± 1.2 mg/kg；n = 28），这种差异可能归因于长期的生物积累和更高的营养级。羽毛中的汞同位素特征表明可能存在细微的差异

环境影响

《危险材料杂志》致力于提高公众对材料健康和环境影响的认识。本研究分析了滇池越冬黑头鸥的汞含量和同位素特征。通过整合汞浓度、碳和氮稳定同位素以及汞同位素追踪，我们揭示了与年龄相关的汞积累差异，并追踪了汞的来源及其繁殖地和主要中途停留地。作为繁殖地和

CRediT作者贡献声明

李畅：撰写——审稿与编辑、监督、调查。刘海英：撰写——初稿、可视化、软件应用、方法学、数据管理。赵学兵：撰写——审稿与编辑、监督、资金筹集。梁龙超：撰写——审稿与编辑、监督、资金筹集。陈卓：撰写——审稿与编辑、监督。王晓丹：调查、数据管理。邱光磊：撰写——审稿与编辑、监督。

利益冲突声明

作者声明他们没有已知的财务利益或个人关系可能影响本文的研究结果。

致谢

本研究得到了国家自然科学基金（NSFC，项目编号42363008、32260255）和贵州省基础研究计划（自然科学）（项目编号ZK [2023]-256）的支持。同时，我们也感谢昆明林业和草原局以及昆明濒危动植物救护与保护中心在收集黑头鸥羽毛样本方面提供的帮助。