《Journal of Food Protection》：Strategies to manage
Salmonella in meat, egg, and dairy processing plants
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本综述系统阐述了在肉类、蛋类和乳制品加工环境中控制沙门氏菌（Salmonella）的关键策略。文章强调，有效的控制依赖于严格的卫生管理（GMP, SSOP）、环境监测、分区管理以及从农场到加工的全程整合措施。重点分析了沙门氏菌通过原料、设备和人员等途径进入工厂，并在难以清洁的区域形成生物膜（biofilm）持久存活的特性。综述比较了欧盟和美国在屠宰后干预措施（如有机酸喷雾、巴氏消毒Pasteurisation）上的监管差异，并探讨了噬菌体（phage）生物防治、先进消毒剂等新兴技术。结论指出，长期降低沙门氏菌风险的关键在于强有力的管理体系、严格的监控以及稳健的食品安全文化，技术局限远不如管理失误或加工后再污染导致的危害大。
引言
食品加工厂为沙门氏菌（Salmonella）的污染和持久存在提供了众多机会。原料（包括受污染的肉类、新鲜农产品、携带沙门氏菌的待屠宰动物）、清洁不良的设备和水系统，以及人员（尤其是工人的手和鞋履）都是沙门氏菌进入这些设施的常见途径。一旦引入，沙门氏菌可以在环境中存活很长时间，特别是在潮湿、难以清洁的角落，如地漏、湿滑的地面以及加工设备中的裂缝或缝隙中，尽管进行了严格的卫生处理，但仍能反复被分离出来。沙门氏菌以形成生物膜（biofilm）并在具有挑战性的条件下长期存留于表面而闻名。例如，在干燥或低湿度环境中，沙门氏菌可以存活数月；与婴儿配方奶粉、花生酱和香料等干燥食品相关的疫情表明，该微生物可以在低水分活度的加工设施中持续存在。最近一份全面的欧盟科学意见将肠沙门氏菌（Salmonella enterica）确定为跨多个行业（尤其是饲料厂、肉类加工、蛋制品设施和低水分食品）的持久性危害，并强调某些菌株可以在工厂内随时间存活，导致产品反复污染。事实上，沙门氏菌在禽类和猪屠宰场的持久存在已被记录在案，残留菌株在清洁周期后存活，并随后污染新产品。
肉类加工设施
控制加工厂沙门氏菌的一个关键因素是保持严格的卫生和清洁。欧盟和美国的设施都遵守良好生产规范（GMP）和卫生标准操作程序（SSOP）。任何与肉类接触的表面或设备都必须定期清洁和消毒。常见的消毒剂包括氯基化合物、过氧乙酸（PAA）、乳酸或乙酸等有机酸以及季铵盐化合物。卫生的设备设计也有助于使机器更易于清洁，防止形成生物膜可滋生的死角或裂缝。尽管进行了彻底的清洁，研究表明沙门氏菌在某些情况下仍能在设备上持续存在，通常受到生物膜或难以清洁区域的保护。
在屠宰场和肉类包装厂，沙门氏菌可通过受感染或定殖的动物进入流程，然后通过胴体、接触表面、设备和工人传播。禽类加工具有很高的固有风险——鸡可以无症状地在肠道或羽毛和皮肤上携带沙门氏菌，这些细菌在脱毛和内脏去除过程中会污染胴体。商业肉鸡厂的生物图谱研究表明，沿屠宰线的污染并不均匀：放血、烫毛、脱毛和内脏去除等关键阶段与胴体上沙门氏菌检出率最高反复相关，而在抗菌干预和冷却后水平趋于下降。牛和猪屠宰的类似过程映射工作表明，存在于皮毛或粪便中的沙门氏菌可以在剥皮和内脏去除过程中污染胴体。一旦建立，屠宰环境，包括传送带、切割台、刀具和其他设备，可以成为长期储存库，沙门氏菌在生物膜中持续存在，如果卫生和清洁不充分，会不断重新污染产品。
现代肉类加工者采用“多障碍”方法在屠宰和加工线的各个阶段减少沙门氏菌。在禽类屠宰中，障碍包括烫毛（热水有助于消除羽毛上的部分细菌）、带有抗菌喷雾的脱毛机、防止肠道内容物泄漏的内脏去除控制、内外清洗机（施用抗菌剂）、在含氯冷水中冷却或带有抗菌剂喷雾的空气冷却，以及最后的冷却后干预（酸喷雾）。每个步骤都提供渐进的减少。欧盟和美国都采用了大致相似的屠宰后干预措施工具箱——烫毛、胴体清洗、冷却，以及越来越多地使用有机酸或氧化性消毒剂——但监管理念强烈影响了这些工具的使用方式。
蛋类加工与处理
蛋类中的沙门氏菌污染仍然是全球性的重大食品安全问题，每年导致许多肠胃炎病例。在美国，非伤寒沙门氏菌是食源性疾病爆发的主要原因之一，约20%的沙门氏菌相关疾病与蛋类等禽产品有关。与蛋类相关的大规模疫情促使许多国家实施了更严格的法规，随着时间的推移，蛋品安全性已大大提高。然而，蛋类中的沙门氏菌仍然是一个全球关注的问题：一些地区的污染率仍接近5%，当处理或卫生实践不足时，疫情继续发生。
蛋类主要通过两种方式受到沙门氏菌污染：垂直传播（母鸡卵巢感染导致蛋壳形成前蛋内容物污染）和水平传播（产蛋后粪便或环境来源污染蛋壳）。最广为人知的垂直传播血清型是肠炎沙门氏菌（SalmonellaEnteritidis），它可以悄无声息地感染蛋鸡并存在于其他方面干净、完整的蛋内。更常见的是，来自养殖环境的沙门氏菌（如粪便、灰尘或肮脏的垫料）附着在蛋壳表面。如果不加以清除或杀灭，这些细菌可以在蛋壳上存活很长时间。研究表明，沙门氏菌在环境温度下可以在蛋壳上存活数周。在较冷的温度下（约4-5°C冷藏），沙门氏菌不生长并逐渐减少；然而，在室温下（约20-25°C），细菌存活时间要长得多，如果蛋壳的保护性角质层受损，甚至可以穿透蛋壳。不当的清洗或处理会损害这层蛋壳上的薄有机涂层，使细菌更容易渗透蛋壳孔。一旦进入内部，沙门氏菌可以在蛋清中存留，如果到达营养丰富的蛋黄，在温暖条件下会迅速增殖。
蛋类加工中的既定控制措施
蛋品加工者普遍实施GMP和卫生规程以减少沙门氏菌。这包括定期清洁和消毒设备、区分清洁和肮脏操作（防止清洗后的蛋被再污染）以及执行工人卫生措施（洗手、靴子消毒）。设施通常遵循基于HACCP的计划，并符合规定控制措施的监管标准。蛋品加工环境中使用的卫生化学品（用于表面和设备）通常是广谱消毒剂（如季铵盐化合物或过氧乙酸），根据有效性和食品安全性选择。害虫控制也至关重要，因为啮齿动物或昆虫可将沙门氏菌带入包装设施。
在加工过程中，美国的大多数商业带壳蛋以及许多其他国家（但值得注意的是，欧盟的A级带壳蛋除外）都会进行清洗以去除污垢和粪便污染。典型的商业清洗机使用温水、洗涤剂和消毒剂（通常为氯基或其他批准的消毒剂）以及机械刷洗。当控制得当时，清洗能显著减少蛋壳表面的沙门氏菌；化学消毒剂如氯化合物和有机酸在实验污染的蛋壳上可可靠地实现1-4个对数值的减少。然而，清洗是一把双刃剑。如果水温、pH值或消毒剂浓度不理想，或者蛋没有及时干燥，清洗可能会损害角质层并增加细菌渗透的风险。因此，清洗条件受到严格控制：水温保持高于蛋温以防止液体向内流动，洗涤剂和消毒剂按验证浓度施用，蛋被迅速彻底干燥。清洗机必须定期清洁和消毒，以防止刷子、滚轮和罐中生物膜的形成。在欧盟和其他一些地区，零售带壳蛋通常不清洗，主要是为了保护角质层；相反，重点放在农场控制（蛋鸡疫苗接种、清洁产蛋窝、快速收蛋）， visibly dirty eggs are diverted from table-egg channels。
对于液态蛋制品，热巴氏消毒是主要的安全挑战。确保沙门氏菌被消灭取决于达到特定的时间-温度组合（例如，约60°C持续4-10分钟）。巴氏消毒温度被持续监测和记录，任何偏差都会引发对产品的调查。巴氏消毒后，与原料的严格隔离以及诸如填充室过滤空气、正压和卫生分区等控制措施对于防止再污染至关重要。
蛋类沙门氏菌控制的新兴创新
越来越多的研究正在调查创新方法，以增强蛋类加工和处理过程中的沙门氏菌控制。这些方法旨在比传统技术更有效地灭活沙门氏菌，或以更可持续和消费者友好的方式实现（例如，使用非氯消毒剂、天然抗菌剂或物理技术）。近五年的近期研究调查了替代的蛋壳消毒化学品、非热技术（如紫外线UV、冷等离子体）、抗菌涂层和创新包装理念等。
乳制品加工
与肉类加工部门相比，乳制品加工行业面临着 somewhat different range of沙门氏菌相关挑战。在欧盟，2023年有38起证据确凿的食源性疾病暴发与牛奶和乳制品有关，其中19起由细菌病原体（弯曲杆菌、单核细胞增生李斯特菌、沙门氏菌和STEC）引起。尽管蛋类和肉类是大多数沙门氏菌食源性暴发的根源，但沙门氏菌在欧洲仍然是乳制品相关暴发的重要细菌原因。在美国，食用未经巴氏消毒的（“生”）牛奶和奶酪已反复导致大规模暴发，儿童往往是最受影响的群体。
当沙门氏菌从农场污染原料奶时，各种下游乳制品可能成为人类感染的载体。最近的暴发数据强调，生鲜奶本身是一种高风险载体：美国发生的鼠伤寒沙门氏菌（S.Typhimurium）多州暴发，涉及许多儿童和青少年病例，与商业分销的生奶有关，并且从同一批生产的陈化60天的生奶奶酪中也分离出了相同的菌株。生奶奶酪也反复涉及美国和欧洲的暴发。
巴氏消毒和热灭活功效
乳业主要通过牛奶的巴氏消毒来保护食品，这能有效消灭沙门氏菌（以及李斯特菌和弯曲杆菌等其他病原体）。通过将牛奶加热到至少72°C持续15秒（或等效过程），乳业可实现沙门氏菌减少超过5个对数值，从而显著降低发病率，使得发达国家中由巴氏消毒奶引起的暴发很少见。然而，在两种主要情况下存在漏洞：（1）巴氏消毒后加工环境内的污染，以及（2）食用生（未经巴氏消毒的）乳制品。
标准HTST巴氏消毒（高温短时）旨在实现至少5个对数值的最耐热非孢子形成病原体（如伯纳特氏立克次体）的减少。沙门氏菌在这些条件下更容易被灭活。在中试规模的HTST研究中，报告称在61.5°C、保持15秒的条件下，牛奶中相对耐热的鼠伤寒沙门氏菌菌株减少了超过6.9个对数值。这些发现表明，在标准的72°C、15秒条件下有更大的安全余地。结论是，液态奶中的沙门氏菌种类在72°C、15秒的巴氏消毒条件下容易被灭活。最近在乳清浓缩液中的HTST研究证实，在72°C、17.5秒的条件下，高度耐热的森夫顿堡沙门氏菌（SalmonellaSenftenberg 775W）可减少≥5个对数值。
巴氏消毒后污染和环境控制
即使是最好的农场生物安全措施和完美的巴氏消毒，如果乳制品加工环境中发生巴氏消毒后污染，也会受到损害。这是即食食品中李斯特菌和婴儿配方奶粉中克罗诺杆菌的已知危害；它也适用于沙门氏菌。因此，乳制品设施必须在牛奶经过巴氏消毒（或奶酪凝块蒸煮）后维持严格的卫生屏障，以防止环境中的沙门氏菌重新进入产品。
沙门氏菌在加工环境中的行为擅长在乳品厂常见的各种表面形成生物膜。生物膜是包裹在自身产生的聚合物（糖、蛋白质、DNA）基质中的结构化细菌群落，牢固地附着在表面。在乳品厂中，沙门氏菌可能附着并在不锈钢设备、塑料或橡胶垫圈、传送带、储罐内部、地板、地漏以及其他经常潮湿或肮脏的表面上形成生物膜。一旦形成，这些生物膜不仅物理上难以去除，而且其中的细菌对消毒剂和其他胁迫具有高度抗性。生物膜基质可以保护沙门氏菌免受氯或过氧乙酸等清洁剂的影响，甚至提供部分隔热保护。因此，灌装喷嘴或巴氏消毒奶罐内部隐藏的生物膜可以作为一个持续的再污染源，间歇性地将少量沙门氏菌带入产品中。
为管理此风险，现代乳品加工强调卫生设备设计和全面的卫生计划。能够“达到微生物水平”清洁的设备至关重要；例如，管道和阀门应能自排空，并且没有死角，以免产品停滞并促进生物膜形成。自动原位清洗（CIP）系统用于液态奶和饮料厂，使清洁溶液（碱性洗涤剂、酸性清洁剂）和消毒剂循环通过所有产品接触表面。经过验证后，这些系统可以有效去除残留污垢并消灭浮游微生物。然而，如果已经形成生物膜，标准的CIP可能无法完全根除它们，尤其是在受保护的角落。研究表明，沙门氏菌生物膜可以承受典型的消毒剂浓度，需要更高的浓度或更长的接触时间才能完全根除。
生产干乳制品（如奶粉、乳清粉、婴儿配方奶粉）的工厂需要特别小心，因为这些设施的环境可能允许沙门氏菌在灰尘和粉末残留物中存活。与每日进行湿洗的液态奶厂不同，干制品设施通常使用刷洗和吸尘等干式清洁方法以避免增加湿度。这意味着任何沉降在干燥机或包装间的沙门氏菌都可能长期存活于灰尘沉积物中。沙门氏菌在低湿度乳品环境中持久存在的能力有充分记录：婴儿配方奶粉的暴发调查已将污染追溯至喷雾干燥器绝缘材料的定殖和干燥器壁的裂缝，使得微生物能在设备中存活并间歇性污染奶粉，直到进行彻底清洁或设备改造。
结论
肠沙门氏菌仍然是一个顽强的对手，并非因为我们缺乏控制工具，而是因为它的生态学与我们管理动物、环境和流程的最薄弱环节相交。此处回顾的证据表明，成功的控制既不是纯粹的微生物学问题，也不是纯粹的监管问题：当机械理解、监测数据和日常管理决策在整个从农场到加工的连续过程中保持一致时，成功就会出现。
在收获后阶段，情况同样清晰。在液态奶中，妥善管理的巴氏消毒为沙门氏菌灭活提供了宽泛的安全边际，即使基质效应（如乳脂和总固体含量）略微增加了耐热性。相反，大多数乳制品事件可追溯到生制品（液态奶和奶酪）或防止巴氏消毒产品在复杂加工环境中再污染的失败。相同的模式适用于蛋类和肉类加工：当多障碍系统、卫生设计、经验证的原位清洗程序和强有力的环境监测得到一致实施并依据可靠的微生物学数据进行验证时，它们是有效的。在沙门氏菌持续存在于低湿度环境（喷雾干燥器、粉末处理系统、干配料）的情况下，它是通过利用微小、控制不善的角落而不是克服热过程来实现的。
across these areas, a common theme is that “hard” interventions only reach their full potential when paired with proper management practices. The same pasteuriser, disinfectant, or environmental sampling plan can either control Salmonellaor fail, depending on how it is maintained, verified, and responded to. Food-safety culture, training, and clear lines of responsibility are therefore not just soft add-ons but vital components of Salmonellacontrol. High-resolution surveillance tools, especially whole-genome sequencing, now allow tracing transmission pathways with unprecedented accuracy; they are most effective when used not just to assign blame after outbreaks but to evaluate the effectiveness of control systems and identify persistent niches before they lead to clinical cases.
The key point from this advanced synthesis is that we do not need to wait for a single revolutionary technology to make further progress. The main factors influencing Salmonellarisk in livestock-derived foods are already well understood: animal infection pressure, hygiene and housing conditions, validated thermal and non-thermal processes, hygienic design, control of low-moisture environments, and a disciplined response to environmental findings. The challenge is to integrate these factors into coherent, verifiable programmes that cover everything from farm to processing plant and to sustain them over time despite economic and operational hurdles. When this integration is achieved, notable reductions in Salmonellaprevalence and human illness are observed; when it is not, outbreaks continue to emerge from predictable vulnerabilities. Treating prevention as the guiding principle at every stage of the chain offers the most realistic path to further lowering Salmonellarisk and strengthening the public health gains of recent decades.
