父母的应激反应会对后代产生跨代的生理影响，但这种影响不会体现在生态适应性上；这种现象主要发生在大型谷物害虫中

《Journal of Stored Products Research》：Parental heat stress has transgenerational physiological- but not ecological-progeny fitness advantage in the larger grain borer

气候变暖对变温动物的影响及其跨代生理适应机制研究。通过给非洲大型谷象（Prostephanus truncatus）父母代施加亚致死高温胁迫（35℃和38℃各2小时），检测子代F1-F3代的生理与生态适应性，发现父母热适应可跨代增强冷耐受性，提高子代存活率，但对生态适应性无显著影响。该研究首次揭示该物种存在跨代热可塑性，为害虫抗逆机制及气候变化适应性研究提供新证据。

　　

肖·姆兰博（Shaw Mlambo）| 霍尼斯特·马切卡诺（Honest Machekano）| 布赖顿·M·姆武米（Brighton M. Mvumi）| 卡斯珀·尼亚穆孔迪瓦（Casper Nyamukondiwa）

博茨瓦纳国际科学技术大学生物科学与生物技术系，邮政信箱16，帕拉皮耶（Palapye），博茨瓦纳

摘要

气候变化预测表明，由于人为活动，全球温度和温度变化将持续上升。这对变温动物构成了重大压力，因为它们的生理功能依赖于环境温度。因此，物种通过表型可塑性在代内和/或代际间进行适应的能力是一个关键的生态学问题。我们研究了大型谷物蛀虫Prostephanus truncatus的跨代热可塑性，这种害虫对玉米具有毁灭性影响。具体来说，我们测试了亲本暴露于亚致死热应力（35和38°C，持续2小时；相对湿度80%）对其后代的热性能和生态性能的影响。适应后，将幼虫群体分别置于最佳条件（32°C，相对湿度65±10%）下的带壳玉米上。21天后，移除成年甲虫，并将产生的后代分别标记为F₁处理组（F₁_35°C和F₁_38°C）。从这两个F₁处理组中再取样，得到F₂（F₂_35°C和F₂_38°C）和F₃（F₃_35°C和F₃_38°C）世代，然后与在最佳条件（32°C）下培养的亲本（对照组）进行比较。我们的结果表明：（i）亲本的热适应具有跨代生理优势，但不会影响生态适应性；（ii）降低了临界温度范围；（iii）提高了耐寒性；（iv）产生了可能持续数代的跨代生理反应。跨代可塑性反应有助于理解物种和生态系统如何适应环境温度的变化。这是首次记录Prostephanus truncatus的跨代热耐受性可塑性的研究。

引言

过去几十年里，气候变化显著加速，全球气温上升、天气模式发生变化，极端事件的频率和强度也在增加（Seneviratne等人，2021年）。这些变化影响了不同生物组织层次的生物体，并在不同时间尺度上产生长期连锁效应（Donelson等人，2017年；Pecl等人，2017年）。由于变温动物的体温和生理过程直接受外部环境（尤其是温度波动）的影响，因此它们面临显著的热应力（Chown和Nicolson，2004年；Angilletta，2009年；Abram等人，2017年）。虽然一些物种可以在原地适应或迁移，但许多物种面临衰退或灭绝的风险（Moritz和Agudo，2013年）。因此，通过表型生理和/或行为改变进行原地适应是生态学中的一个重要课题，这有助于提高物种的恢复力和持久性，并在气候变化条件下维持生态系统功能（Fox等人，2019年；Kellermann和van Heerwaarden，2019年）。事实上，生物体在气候变化下的适应性可以通过其整合不同环境信息的能力来定义，这些信息涉及表型替代方案的成功概率（Leimar和McNamara，2015年）。因此，表型可塑性（以下简称“可塑性”）用于描述环境条件如何改变生物体的适应性表型表达（Moczek，2010年；Sgrò等人，2016年；Rodrigues和Beldade，2020年）。这种机制在昆虫中几乎普遍存在（Moczek，2010年；Sgrò等人，2016年），生态学家普遍认为它允许生物体在代内和代际间适应，并可能减少气候变化带来的冲击（Seebacher等人，2015年；Rodrigues和Beldade，2020年；Harmon和Pfennig，2021年）。然而，一些研究表明，由于适应反应比率较低，可塑性在缓解气候变化方面的潜力有限（Hoffmann等人，2013年；Gunderson和Stillman，2015年；van Heerwaarden等人，2016年；Van Heerwaarden等人，2024年）。促进表型可塑性的机制已有充分记录（Whitman和Agrawal，2009年；Sgrò等人，2016年）。尽管关于气候变化及其对生态学影响的知识不断积累，但昆虫对气候变化的响应机制仍然复杂且依赖于具体情境（Mlambo等人，2024a），受到物种特异性特征、与其他生物的相互作用以及宏观和微观局部环境条件的影响（Belitz，2023年）。因此，了解气候变化如何影响昆虫的代际生态学对于预测更广泛的生态结果以及为快速变化环境中的经济重要昆虫制定保护和管理策略至关重要。

科学家们经常使用急性和慢性热适应实验来诱导适应反应，并随后测试这些反应是否传递给后代（Horowitz，2016年）。这种表型可塑性反应特别值得关注，因为它们可以缓解生物体面临的即时压力（Donelson等人，2017年），同时为更长期的进化种群反应提供时间（Sgrò等人，2016年；Donelson等人，2017年）。虽然代内表型变化对短期适应反应很重要，但跨代可塑性使寿命较短的生物体能够在不改变遗传组成的情况下快速调整表型（Bell和Hellmann，2019年）。这是一种表型可塑性，其中亲本经历的环境可以影响后代的适应特征（Leimar和McNamara，2015年；Woestmann和Saastamoinen，2016年；Donelson等人，2017年；Mpofu等人，2024年）。这一过程是在亲体接收到引起适应反应的环境信号后逐步发生的（Bell和Hellmann，2019年），然后通过表观遗传继承在后代中表达（Donelson等人，2017年）。这种表观遗传继承允许环境诱导的基因表达变化通过亲体传递给后代，而无需改变DNA序列。通过这一过程，亲体将其环境经历的“记忆”传递给后代，使它们能够在压力和动态环境中表现出提高生存率和/或适应性的表型（Bell和Hellmann，2019年）。

大型谷物蛀虫Prostephanus truncatus（Horn）（鞘翅目：Bostrichidae）是非洲储存玉米的严重入侵性害虫（Hodges等人，1983年；Arthur等人，2019年；Mlambo等人，2024b）。这种害虫原产于中美洲，在非洲首次发现于1970年（Hodges等人，1983年）。此后，由于各种人为活动和与其原产地相似的气候条件，该害虫扩散到了非洲多个国家（Quellhorst等人，2021年；Mlambo等人，2024b）。Prostephanus truncatus能够在多种环境中生存，并能在成熟的或储存的玉米、干燥的木薯以及非农业森林林地之间传播，这些地方既可作为替代宿主，也可作为进一步传播的桥头堡（Nansen等人，2002年；Arthur等人，2019年）。预测模型表明，随着温度的升高，P. truncatus的分布范围将继续扩大，种群数量也会增加，造成的损害也会加剧（Arthur等人，2019年；Nyabako等人，2020年；Harman等人，2024年）。这些预测与最佳发育温度假说相矛盾，该假说认为生物体在特定最佳温度下表现出最佳性能（Zamudio等人，1995年；Klepsatel等人，2019年）。因此，了解P. truncatus在新环境和快速变化环境中的成功机制对于预测其数量和分布模型以及制定综合害虫管理策略至关重要。先前的研究已经确定了温度升高对P. truncatus生理反应的代内影响（Singano等人，2020年；Machekano等人，2020年；Mutamiswa等人，2021年）。Mlambo等人（2024a）进一步将生理反应与生态性能联系起来，并概述了亚致死热应力暴露后的适应性权衡。然而，由于P. truncatus能够在多种环境中生存（例如，在喷洒农药后从储粮设施迁移到森林中（Harman等人，2025年），目前尚不清楚亲本的环境压力历史如何影响后代在新环境中的适应性，以及这些适应性反应是否会像另一种主要储粮害虫Sitotroga cerealella（Olivier）（鳞翅目：Gelechiidae）那样传递给后代（Mpofu等人，2024年）。了解这一点对于综合管理持续性害虫非常重要。

虽然温度变化主要受季节性气候变化的影响，但栖息地和微生境引起的温度波动也可能对昆虫造成损害（Colinet等人，2015年）。对于储粮害虫来说尤其如此，因为它们会因环境波动和谷物（如呼吸作用）及相关生物的产热活动而承受极端温度升高（Moses等人，2015年；Wu等人，2020年）。在这里，我们将生理学定义为生物体对其环境的功能反应，通过临界温度限制、热击倒温度和上致死温度（ULTs）等指标进行量化（Chown和Nicolson，2004年；Jurenka，2021年）。另一方面，我们还利用昆虫对宿主谷物的利用及其与周围环境的相互作用作为生态适应性的代理指标（Kingsolver，1989年；Fordyce，2006年；Abram等人，2017年）。为了补充以往的研究，我们评估了P. truncatus的生理和生态性能，以确定热适应对其F₂和F₃世代生命史特征的跨代影响，并与亲本和F₁世代进行比较。了解跨代反应对于预测害虫动态、预期适应引起的跨代抗性以及设计可持续的长期综合害虫控制或植物保护策略在气候变化下的应用至关重要。因此，本研究旨在确定温度对Prostephanus truncatus跨代反应的影响。具体研究目标是确定P. truncatus亲本急性热适应对其后代的影响：（i）生理适应性；以及（ii）F₁、F₂和F₃世代的生态性能。根据有益适应假说（参见Huey等人，1999年；Wilson和Franklin，2002年），我们假设亲本的亚致死急性热暴露会提高P. truncatus后代在适应后的生理和生态性能。

处理组

评估了从亲本到F₁–F₃世代的七种处理组（表1）。这些处理组来源于在博茨瓦纳国际科学技术大学生态生理学研究实验室保存了十多代的P. truncatus种群。该种群最初是通过使用信息素诱饵陷阱捕获的个体甲虫建立的（活性成分：1-甲基乙基（E）-2-戊烯酸和1-甲基乙基（E, E）-2,4-二甲基-2,4-庚二烯酸）

临界温度限制

对于0.25和0.5°C/分钟的升温速率，临界温度最大值在46至52°C之间（图1a）。观察到0.25°C/分钟（P < 0.05）和0.5°C/分钟（P > 0.05）的升温速率之间存在显著差异。因此，我们的跨代可塑性讨论仅基于0.25°C/分钟的升温速率下的临界温度最大值。在0.25°C/分钟的升温速率下，后代的平均临界温度最大值显著增加（F_{6, 406 = 14.56，P < 0.001），从亲本的48.6 ± 0.07°C开始}

讨论

跨代可塑性反应是一种重要的机制，可以在不断变化的环境中缓冲昆虫的适应性和生存能力（Cavieres等人，2020年）。这种非遗传性继承对于快速、灵活且很少可逆的适应环境变化至关重要，它补充了作为进化驱动力的遗传继承。从生态学角度来看，它使亲本能够根据自身经历的环境“预调”后代的“预期”环境压力

CRediT作者贡献声明

肖·姆兰博（Shaw Mlambo）：写作 – 审稿与编辑，原始草稿撰写，方法论，调查，数据分析，概念化。霍尼斯特·马切卡诺（Honest Machekano）：写作 – 审稿与编辑，可视化，验证，监督，项目管理，概念化。布赖顿·M·姆武米（Brighton M. Mvumi）：写作 – 审稿与编辑，可视化，验证，监督，项目管理，概念化。卡斯珀·尼亚穆孔迪瓦（Casper Nyamukondiwa）：写作 – 审稿与编辑，可视化，验证，监督

伦理声明

本研究使用了当地的农业害虫种群。因此不需要伦理批准。

资金

本研究未获得外部资金支持。

利益冲突声明

所有作者均声明没有利益冲突。

致谢

我们感谢博茨瓦纳土地与农业部植物保护部门提供了用于本研究的P. truncatus种群。