《Applied Soil Ecology》：Nondecomposer-mediated nutrient transfer in soils: experimental evidence from
Drosophila
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动物运动通过改变土壤氮含量和微生物群落结构影响土壤碳循环，果蝇模型显示成虫移动可减少土壤氮并抑制分解，而死亡个体可能促进分解酶活性。
罗云超|刘润|曹婷婷|张佳月|赵梦娜|李可|冉遵燕|王琳|田兴军
南京大学生命科学学院，南京，210023，中国
摘要
动物的移动行为涉及生态系统之间的物质循环和能量流动，对生态系统功能和物种生存至关重要。然而，除了物质再分配（如种子传播和排泄粪便）之外，动物移动作为能量来源对土壤生态系统的影响机制仍不清楚。在本研究中，使用果蝇作为模型，通过微宇宙实验模拟了节肢动物生命周期中的移动对物质和能量转移的影响。结果表明，果蝇在孵化后有意选择产卵地点，并在离开孵化地点时移除有机氮。离开实验系统的果蝇显著降低了凋落物分解实验中的总土壤氮和NAG酶活性。土壤氮含量的减少会影响微生物群落结构，从而减缓凋落物分解的速度。然而，被冷冻杀死的果蝇成虫显著增加了BG酶活性和NAG热点区域。研究结果表明，小规模的营养转移，即非分解者释放的能量，对土壤碳循环有显著影响。鉴于非分解者在生态系统中所占比例较大，基于动物移动行为进一步研究这一生态功能至关重要。
引言
物质循环和能量流动是重要的生态系统功能（Likens和Bormann，1975），它们依赖于生物和非生物因素，如水流、大气沉降和食物网中的捕食（Loreau，1995）。营养和能量的可用性塑造了生态系统群落，影响生态功能的发挥，并可能受到其他生态系统提供的营养和能量的影响（Bouchard和Bjorndal，2000）。物质和能量的转移包括局部的物质交换和长距离的营养运输。例如，在陆地生态系统中，大量的营养循环发生在植物、土壤和微生物之间，导致小规模的物质交换（Chapin等人，2002；Cao等人，2024）。与非生物载体相比，动物移动成为局部和长距离物质-能量转移过程中的一个关键但常被忽视的驱动因素。
动物移动对生态系统功能和物种生存至关重要（Tucker等人，2018）。尽管碳循环通量通常由植物、微生物和非生物系统的贡献所决定，但动物也通过生态系统网络在景观之间转移大量碳（Schmitz等人，2018）。种子传播是一种由动物促进的营养运输方式，因为种子可以被视为营养库，大量种子的移动代表了相当大的营养供应（Stevenson和Guzmán-Caro，2010）。例如，蚂蚁将种子和果实搬运到巢穴（Davidson，1988）；处于较高营养级的动物，如爬行动物（Hervías-Parejo等人，2019）、啮齿动物（Bobadilla等人，2016）、鸟类（Pesendorfer等人，2017）和灵长类动物（Link和Di Fiore，2006），通过觅食行为传播种子。未能发芽的传播种子会被分解和矿化，从而释放种子中的营养和能量。此外，进行长距离快速移动的生物可以通过粪便在栖息地之间运输营养。使用稳定氮（δ15N）和碳（δ13C）同位素的研究人员发现，鸟类是景观间营养运输的重要载体；当鸟类排泄粪便时，这些营养会被沉积在新地点（Fujita和Koike，2009）。然而，这些物质运输方式可以简化为单纯的运输过程，而对动物（身体）作为物质和能量载体的作用关注较少（Meyer和Leroux，2023）。然而，动物在生态系统内的移动不仅仅是一个运输过程，因为它还调节生物地球化学循环并具有生态效应。
动物在生态系统内的移动直接或间接地参与了众多生态过程。Schmitz等人（2018）回顾了涵盖多种动物类群（脊椎动物和无脊椎动物）和生态系统的研究，发现动物的空间动态可以增加或减少生物地球化学过程的速率。Smith Felisa等人（2016）报告称，与大型迁徙食草动物的灭绝相关的全球甲烷预算减少了0.8–34.8%，这突显了大型哺乳动物在调节生态系统和气候反馈中的重要性。此外，通过实证研究，一些研究人员探讨了动物中的物质转移机制。例如，Luo等人（2023a）报告称，弹尾虫在土壤中移动时通过推动和摄食携带了大量微塑料。附着在微塑料上的营养、污染物或微生物也通过它们的移动而被转移。本研究还探讨了分解者移动对土壤有机物分解的影响，强调了一个重要的忽视点：有机物分解与非分解动物之间的关联较少。由非分解者移动驱动的营养转移也可能改变有机物分解的动态。
凋落物分解影响森林生态系统的全球碳循环，通过土壤有机物的矿化和营养释放将地上和地下生态过程联系起来。土壤中的物质和能量转移过程对凋落物分解具有广泛和长期的影响。例如，在动物对种子的摄取和储存行为方面，有些动物是传播者（带走并食用），有些是非传播者（食用但不带走），还有一些是定向传播者（例如，转移到灌木丛中）。种皮的运动属于低质量的转移，而食用胚和胚乳并将其纳入粪便则属于高质量的转移。然而，种皮和胚都会从物质和能量的聚集点扩散到其他区域。这种横向的营养转移可能对碳循环产生影响（Landry和Parrott，2016）。此外，森林地面上的动物排泄物可能与植物凋落物混合，通过降低整体C:N比率和增加微生物活性来加速凋落物分解速率（Feeley和Terborgh，2005）。土壤动物对物质的转移也可能改变土壤微生物群落和土壤有机物分解速率（Luo等人，2023a）。
没有土壤生物，有机物分解无法发生。以植物凋落物为食的动物分解者是生态系统物质循环的重要组成部分，影响这一过程的因素已经得到了充分研究（Griffiths等人，2021）。然而，非分解者（消费者和捕食者）的数量和生物量远大于分解者（Bar-On Yinon等人，2018），但在土壤碳循环研究（如有机物分解）中并未得到足够的关注。因此，评估非分解者的功能及其行为（包括与分解无关的行为）在土壤有机物分解中的作用是必要的。果蝇是一种生命周期短且易于饲养的模型昆虫，是研究动物携带的物质和能量转移的良好实验对象。在本研究中，通过实验室微宇宙实验模拟了果蝇的生长和繁殖以及跨生态系统转移行为，以探讨土壤中的非分解者是否以及如何影响有机物分解过程。我们预测：（1）动物在土壤中的移动可以增加生态系统内物质和能量的均匀性；（2）土壤动物的移动可以改变微生物群落结构；（3）非分解者动物可以影响土壤有机物分解。
实验材料
本研究从中国南京的紫金山收集了两种优势物种——阔叶树Quercus variabilis和针叶树Pinus massoniana的新鲜凋落物，并将其运输到实验室进行自然风干。Drosophila hydei被选为实验动物，并在实验室中繁殖。这些个体在含有玉米粉、酵母粉和丙酸培养基的500毫升锥形烧瓶中饲养（Wang等人，2019）。饲养温度范围为
果蝇产卵地点选择实验
D. hydei成虫的平均体重为0.58 ± 0.03毫克（平均值 ± 标准误，df = 20），氮含量为8.84 ± 0.20%（平均值 ± 标准误，df = 5），碳含量为54.96 ± 0.24%（平均值 ± 标准误，df = 5）。产卵地点选择实验显示，在含有真菌培养基的组中，果蝇幼虫的数量显著多于含有植物或动物成分的培养基组（F(5, 24) = 30.7，P < 0.001）。在没有氮源的空白对照组中，没有幼虫孵化（图1a）。尽管数量讨论
我们的结果揭示了一个重要但常被忽视的小规模营养转移机制。关于生态系统的营养金字塔，传统观点认为，植物成分在土壤中的分解对于调节地下过程更为重要，因为植物是主要的输入来源。研究动物成分的研究人员主要关注其摄食行为
结论
总之，果蝇完成其生命周期的过程（产卵、移动、死亡和死亡个体的分解）改变了土壤性质、营养浓度和微生物群落，这些变化对Quercus variabilis和Pinus massoniana中的凋落物分解产生了正面或负面的影响。也就是说，动物可以通过改变土壤微生物的代谢过程，在能量输出和输入部位触发碳损失，从而影响土壤生态系统中的碳吸收和储存。
CRediT作者贡献声明
罗云超：撰写——原始草稿、软件、方法论、调查、概念化。刘润：调查。曹婷婷：撰写——审稿与编辑、监督。张佳月：调查。赵梦娜：调查。李可：监督。冉遵燕：调查。王琳：撰写——审稿与编辑、可视化、调查、资金获取。田兴军：撰写——审稿与编辑、资金获取、概念化。
伦理声明
本研究遵循南京大学伦理审查委员会的规定（编号2009–116）。所有适用的国际、国家和机构关于动物护理和使用的指南都得到了遵守。根据中国法律，这项非侵入性研究不需要特别批准。
致谢
衷心感谢山西省基础研究计划（202403021212082 和 202403021222241）、国家重点研发计划（2023YFC3905604）、国家自然科学基金（31870598）以及江苏省林业科技创新与推广项目（LYKJ[2021]16）对这项研究的财政支持。我们感谢沈家臣、陈琪和万鹏伟在野外工作中的帮助，以及张远利在实验中的指导。
