日本猕猴（Macaca fuscata）对蛇的行为反应在年龄和性别上的差异

《Behavioural Processes》：Age and sex differences in behavioural responses of Japanese macaques ( Macaca fuscata) towards snakes

日本狒狒对蛇类模型的反捕食行为研究显示，成年雌性逃跑频率高于雄性，幼崽观察时间更长，性别和年龄差异在警报声和首应潜伏期无显著影响。蛇模型颜色未对行为产生显著效应。

　　

富江秀美 | 石塚新太郎

日本广岛县福山市学园町三蔵，福山大学生命科学技术学院生物科学系

摘要

避免被蛇捕食对野生动物的生存至关重要。灵长类动物偶尔也会成为蛇的猎物，通过研究它们对蛇的行为反应，可以更好地理解它们的反捕食策略。本研究调查了在鸟岛（Shodoshima Island）自由活动的日本猕猴（Macaca fuscata）的此类行为反应。实验中向这些猕猴展示了三种颜色的蛇模型（黑色、绿色和黄色斑纹）。记录了它们的逃跑行为、警报叫声、观察行为以及首次反应的延迟时间。我们分析了猕猴的年龄和性别对各种行为频率的影响，以及蛇模型对行为的影响。数据来自50次实验。虽然成年雌性的逃跑频率高于成年雄性，但在幼年个体中并未观察到这种性别差异。这些结果可能是由于灵长类动物中的性别角色差异所致：雄性通常会表现出反捕食行为以保护雌性和/或幼崽，而雌性则更倾向于保护自己和幼崽。幼年猕猴观察蛇模型的时间比成年个体更长，这表明它们是通过观察来获取捕食者知识的。

引言

在整个灵长类动物的进化历史中，蛇一直是一种重要的选择压力。蛇捕食多种动物，包括灵长类（参见Colston等人的综述，2010年）。

从原猴类到类人猿，多种现存灵长类物种都经历过蛇的捕食（例如：慢狐猴Nycticebus coucang：Wiens和Zitzmann，1999年；白脸卷尾猴Cebus imitator：Jack等人，2020年；胡须卷尾猴Sapajus libidinosus：Valen?a等人，2025年；红吼猴Alouatta puruensis：Quintino和Bicca-Marques，2013年；长尾猕猴Macaca fascularis、黑冠苏门答腊叶猴Presbytis melalophos和尼泊尔灰叶猴Semnopithecus schistaceus：Corlett，2011年）。蛇和其他爬行动物被认为是最早的灵长类捕食者之一（28, 29）。基于基因组研究，与灵长类关系密切的树鼩（28, 15）也会成为蛇的猎物（Kvartalnov，2022年）。即使没有直接捕食，毒蛇的咬伤也可能造成致命伤害（Foerster等人，2008年；Ferrari和Beltrao-Mendes，2011年；León等人，2023a）。因此，避免蛇的捕食对灵长类的进化至关重要。因此，灵长类动物是研究猎物种在自然条件下如何进化出反捕食行为的理想模型。

灵长类动物为了避免蛇的捕食而采取的各种策略已经从多个角度进行了广泛研究。认知实验表明，日本猕猴（Macaca fuscata）对蛇的照片的反应比对花朵或考拉等其他生物的照片更快（66, 34）。与这些发现一致的是，日本猕猴在八张蝾螈照片中更快地发现了蛇的照片，而当蝾螈的图像与蛇鳞片叠加时，这种快速识别能力消失了（Kawai，2024年），这表明鳞片图案是识别蛇的主要视觉线索。神经学研究表明，日本猕猴内侧和背外侧 pulvinar 区的神经元对蛇图像的反应比其他图像更快更强烈（Van Le等人，2013年）。这种快速的蛇识别能力似乎是天生的，因为即使是在没有接触过蛇的圈养个体中也能识别出蛇（66, 78）。因此，可以假设灵长类的认知和感觉系统主要是为了应对蛇的捕食而进化的（28, 29）。虽然蛇的发现通常会引发灵长类的恐惧和威胁反应（77, 11, 78），但有些没有接触过蛇的个体有时会表现出较少的或没有恐惧反应（47, 4）。尽管蛇的识别模式及其相关的认知和神经机制已被广泛记录，但最终的生存还是取决于发现蛇后的行为策略。

当灵长类动物发现蛇时，它们会有哪些反应？由于在野外观察它们遇到蛇的机会有限，关于灵长类与蛇互动的报道大多来自个案研究（例如，Tsuji等人，2016年；Hernández Tienda等人，2020年）或仅在圈养环境中的观察（77, 12）。定量研究主要关注灵长类对蛇的警报叫声和反应（例如：绿猴Cercopithecus aethiops：Seyfarth等人，1980年；烟黑狨Cercocebus atys：Mielke等人，2019年；帽猕猴Macaca radiata：Coss等人，2007年；白脸卷尾猴：Coss等人，2019年；黑猩猩Pan troglodytes：Schel等人，2013年；倭黑猩猩Pan paniscus：Girard-Buttoz等人，2020年）。相比之下，其他行为反应（如逃跑和观察）则较少被量化（61, 41, 62）。为了更好地理解灵长类的反蛇策略，需要填补这一知识空白。

灵长类的反捕食行为会根据个体特征灵活变化。影响反捕食行为的一个因素是性别。雄性灵长类通常比雌性更频繁地表现出反捕食行为（例如：坎贝尔猴Cercopithecus campbelli：Ouattara等人，2009年；红疣猴Colobus badius：Stanford，1995年；喜马拉雅叶猴Semnopithecus schistaceus：Nautiyal等人，2023年；白额卷尾猴Cebus albifrons和黑帽卷尾猴Cebus apella：van Schaik和van Noordwijk，1989年）。这种倾向被认为是雄性为了保护雌性和/或幼崽免受捕食，从而为自己带来好处，例如获得配偶或承担父亲角色（68, 76）。年龄也是影响灵长类反捕食行为的因素之一。由于反捕食行为是通过不断的学习逐渐完善的（Griffin，2004），成年个体通常表现出更复杂的反捕食行为（65, 41）。与其他哺乳动物一样，其他哺乳类的反捕食行为也随年龄和性别而变化（例如：狐獴Suricata suricatta：Graw和Manser，2007年；灰侧田鼠Myodes rufocanus和河岸田鼠Myodes glareolus：Trebatická等人，2008年；斑点鬣狗Crocuta crocuta：Pangle和Holekamp，2010年；黄腹旱獭Marmota flaviventris：Lea和Blumstein，2011年；加州地松鼠Otospermophilus beecheyi：Putman等人，2015年；黇鹿Dama dama

日本猕猴是日本特有的灵长类动物。它们生活在多雄多雌的群体中，并具有季节性繁殖习性（Kawai，1967年；Yamagiwa和Hill，1998年；Thierry，2007年）。自然栖息地中存在多种蛇类，包括有毒蛇。尽管没有证据表明日本猕猴会被蛇捕食，但有毒蛇仍可能通过毒液造成威胁，因此它们应该具备反捕食行为。然而，目前还没有关于日本猕猴与蛇之间互动的数据。在帽猕猴中，幼年和亚成年个体观察危险蛇类的时间明显长于成年个体（Ramakrishnan等人，2005年），这表明行为反应会因个体特征（如年龄）而异。此外，对其他猕猴物种的研究表明，反捕食行为模式在不同物种间或与群体成员的社会关系中存在差异（Otani等人，2020年；Micheletta等人，2012年）。尽管如此，这种物种的反捕食行为很少被研究。因此，本研究调查了自由活动的日本猕猴对蛇的行为反应中的年龄和性别差异。我们进行了行为实验，向成年和幼年个体展示了蛇模型，并评估了四种行为反应：逃跑、警报叫声、观察行为以及首次反应的延迟时间。首先，由于雄性通常会保护雌性和幼崽免受捕食（van Schaik等人，2022年），我们预测雄性比雌性更不容易逃跑，而更可能发出警报叫声以警告雌性和/或幼崽。其次，由于灵长类的幼年阶段是适应性学习的关键时期（Whiten和Van De Waal，2018年），我们预测幼年会花费更多时间观察蛇模型以获取捕食者知识。我们还预测成年个体的反应延迟时间会比幼年个体短。

研究对象

研究对象是鸟岛B组的自由活动的日本猕猴。它们自然栖息在Choshikei猴子公园附近，白天大部分时间都在那里度过。公园工作人员在早上8:30、下午2:00和4:00为它们提供食物。游客在参观时也会给它们喂少量的大豆或蔬菜。自2017年以来，对该群体进行了持续的野外研究，并且自2019年以来已经完全确定了所有成员的身份（例如，Ishizuka和Inoue）。

结果

逃跑行为的总体频率为0.52（26/50）。预测逃跑行为的最佳模型包括了年龄和性别的双向交互作用作为预测变量（表S1）。年龄和性别的双向交互作用对逃跑行为有显著影响（表2）。雌性的逃跑频率为0.56（95%置信区间：0.38–0.74），雄性为0.44（95%置信区间：0.22–0.69），表明性别之间没有显著差异。

讨论

预测逃跑行为的最佳模型包括了年龄和性别的双向交互作用，其效果显著，表明成年雌性的逃跑频率远高于成年雄性。这些结果可能是由于性别角色的差异。雄性灵长类比雌性更频繁地表现出反捕食行为（75, 55, 67, 53），从而保护雌性和/或幼崽免受捕食（van Schaik等）。

作者贡献

HT和SI负责收集行为数据、数据分析、撰写和修订手稿。所有作者均已批准最终稿件的发表。

未引用参考文献

(18, 25, 33, 37, 73)

作者贡献声明

富江秀美：撰写初稿、进行调查、进行正式分析、数据管理。石塚新太郎：撰写初稿、提供指导、进行调查、进行正式分析、数据管理。

利益冲突声明

我们没有利益冲突。

致谢

我们感谢Choshikei猴子公园的工作人员A. Nishio女士、C. Saeki先生、M. Ishii先生、Y. Kaji先生和K. Hida先生允许我们进行这项研究。同时感谢K. Watanabe博士、H. Koda博士和J. J. Sato博士提供的宝贵意见。我们也感谢编辑和三位匿名审稿人对我们手稿提出的建设性建议。英文编辑使用了Editage软件（https://www.editage.jp）。