《Environmental and Experimental Botany》：Going underground: the importance of soil heterogeneity in shaping plant productivity and responses to saline soils
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这篇综述深刻指出传统盐胁迫研究（将盐分简化为单一均匀因子）的局限性，强调土壤盐分在时空上的异质性（heterogeneity）是决定植物响应和适应策略的核心。作者提出研究土壤-根系界面动态异质性的新概念框架，倡导结合根系构型（root system architecture）、根际微生物组（rhizosphere microbiome）及资源觅食（resource foraging）等多尺度研究，以揭示植物在盐渍土中生存和繁衍的塑性机制，为培育耐盐作物和优化农业管理提供新视角。
1. 盐渍土的空间变异性：对植物适应和管理的启示
土壤异质性是陆地生态系统的基本特征，在盐渍土中表现得尤为明显。盐分浓度在单株植物的根区内可相差数倍，并且这种变异性并非静态，它受到土壤母质、质地、地表径流、地下水入侵、毛细作用以及气候条件（如降雨淋溶或干旱浓缩溶质）等多种自然和人为因素的动态影响。在农业景观中，灌溉等农艺措施深刻改变了土壤盐分分布模式。例如，微灌系统会导致水滴下方形成高度不均匀的水、盐和养分沉积模式，盐分因毛细作用和蒸发而积聚在湿润锋或湿润体积的上边缘；而漫灌则通常形成更均匀的水平盐分分布，但会建立明显的垂直梯度，盐分一般随深度增加。
植物在异质盐渍环境中的生长能力复杂且多面。在此背景下，提高在异质环境中获取和利用可用资源的适应性性状（如改变根际的根系分泌物、增加根皮层通气组织、水力模式形成和旱生分枝）可能改善植物在盐渍土中的表现。这些资源觅食性状在维持植物在固有异质盐渍土中的功能和生产力方面，可能与经典的耐盐机制同等重要。生态学研究提供了有力的例证：在盐度达海水两三倍的死海周边超盐碱海滨，盐生植被的存续与其利用降雨或洪水带来的零星淡水的能力有关，而非依赖根系附近的高盐水。类似地，非盐生植物Hydrocotyle bonariensis能够通过相连分株间的资源共享在盐沼中茁壮成长。
然而，耐盐性的定义因植物的用途和价值而异。生态学家通常从植物生存角度定义耐盐性，而农业视角则更关注最小化对作物生产力的负面影响。因此，尽管空间土壤异质性在生态背景下可能促进物种多样性和植物表现，但它给农业管理带来了重大挑战，导致水肥等投入品施用效率低下，使田间尺度的资源管理复杂化。这引出了一个关键问题：能否利用植物对土壤异质性的固有响应以及盐渍环境中多种胁迫因子的联合效应来提升作物表现？
2. 根系对异质盐渍土的响应已知多少？
植物在根系层面采用多种形态适应策略来应对异质盐渍土带来的挑战。一个关键的适应策略是植物能够优先从土壤中盐分较低的区域吸收水分，并在这些区域表现出补偿性根系生长。虽然盐渍土通常会抑制主根生长，但策略性觅食是优化资源获取和增强植物在此类挑战性条件下整体表现的关键因素。在盐胁迫条件下，根系生长的受抑制程度通常轻于地上部，这导致许多物种（如高粱、小麦和水稻）的根冠比增加，表明植物资源优先分配给根系以应对胁迫。
此外，植物能通过表现出负向盐趋性来主动感知和响应盐分梯度，即根系远离高盐浓度区域生长。这种回避策略在盐敏感物种（如番茄和高粱）中尤为明显。其分子机制涉及植物生长素（auxin）的精确重新分布，该过程由根尖特定的生长素转运蛋白（如PIN2、AUX1）调控。有趣的是，过表达Na+/H+逆向转运蛋白SOS1会减弱这种盐趋性反应，表明离子运输和激素信号传导在调节根系方向性方面存在复杂相互作用。
盐度也与侧根分枝模式的显著改变有关。例如，在面包小麦中，虽然主根生长受抑制，但侧根的伸长可能被促进。拟南芥中，盐胁迫对主根长度的抑制更甚于侧根伸长，有时甚至能促进侧根出现。这些变化表明根系策略性地转向能够探索更广区域以获取可用水分和养分的构型。另一关键适应是更深根系的发展。植物可以将根系延伸到更深的土壤剖面，以获取盐分较低的水分或更稳定的深层水源，尤其是在上层土壤干燥时。例如，具有较少但较长侧根的玉米基因型可以实现更大的根深，从而提高耐旱性。类似地，具有较窄初生根角的小麦基因型往往根深更大，使其能从更深土层获取土壤水分。相反，一些沙漠植物进化出浅层侧根或特化的“雨根”，能响应短暂的土壤水分快速生出，并在水分蒸发后脱落。
然而，更深扎根和增强的侧枝分枝这些适应并非没有固有的权衡。根系生长整体上需要在根、茎和生殖器官之间平衡资源分配。发展深根需要植物投入大量的碳资源，可能从其他生长过程转移能量。“根系生长尽可能浅，必要时尽可能深”的原则暗示了一种节能策略。虽然深根提供了获取稳定水源的途径，但它们在捕获短暂的地表降雨或富集在表土的养分方面可能效率较低。相反，广泛的浅层侧根虽然对肥沃表土有效，但可能更容易受到地表盐分快速剧烈波动的影响。这意味着优化根系构型的可塑性涉及平衡竞争性需求，因为任何根系构型适应的有效性并非普适，而是取决于特定的环境背景。
理解盐分和养分异质性如何影响根系生长和解剖也至关重要。有趣的是，两项分根研究的证据表明，养分有效性在引导根系活动方面比盐度起着更重要的作用。当养分仅存在于盐分区室时，植物仍从这些区域维持水分吸收，导致与均匀盐胁迫观察到的类似的盐诱导生长抑制。这与仅研究盐分异质性的分根研究结果形成鲜明对比，后者中水分和养分吸收主要发生在盐分最低的区室，导致与均匀盐胁迫相比的补偿性生长和植物表现。
磷缺乏和盐度也可能产生潜在的相反刺激。磷是关键养分，但其有效性常因土壤中的强烈竞争而受限，在盐渍环境中尤其如此，土壤溶液中高浓度的Na+和Cl-以及钠质土中升高的pH值会降低磷的化学和生物有效性。然而，这两种胁迫导致相反的根系适应：盐胁迫植物通常减少根毛长度和密度以限制盐分吸收，而缺磷植物需要增加根毛密度和伸长以从贫瘠土壤中获取磷。植物如何解决这一难题？这些胁迫的联合效应可能导致中间表型，或一种胁迫主导另一种。这种相互作用可能产生有益或有害的植物响应，其结果难以基于孤立研究每种胁迫的预测。在此背景下，异质条件下土壤微生物组的适应可能为植物的困境提供潜在解决方案。
为了充分理解这些权衡和根系适应的动态性质，必须掌握植物根系响应不同水分吸收条件的基本机制，这些机制可大致分为短期和长期过程。长期来看，根系生长会偏向于生存和吸收条件更好的区域。在水分和养分平衡更好、O2充足且有害物质最少的区域，根密度和年轻根数量会更高。短期响应，即在不改变根系分布的情况下实现补偿性吸收，其机制尚不清楚。可能的驱动因素和解释包括趋向势能梯度平衡的运动、根系内水从根表面经细胞膜向木质部移动时水力导度的调节，以及根系促进的水力再分配。根系不同部位水力导度的差异性变化可能通过允许从水势较高、水分更易获取的区域吸收更多水分，来提高植株尺度的水分吸收效率。
根系向地上部的胁迫诱导信号可能会使从不同水分有效性区域吸收的机制复杂化。一些研究表明，根区内的异质性会触发根冠信号传导，导致气孔关闭和蒸腾减少，从而减少吸收。如果是这样，从低盐区的补偿性水分吸收将是总水分吸收减少的函数并伴随发生，可能对植物碳固定没有代价。番茄分根实验的结果表明，只要根区其他部分没有水力限制，根区部分区域因盐度导致的暂时性水分有效性减少不会影响植株尺度的蒸腾或植物活动。
2.1. 土壤微生物组：植物适应异质盐渍土的隐藏伙伴
土壤盐度已知会显著影响土壤微生物群落结构和功能。这部分是由盐度诱导的非生物胁迫驱动的，它通过植物根系介导的过程改变土壤物理性质。根系生长模式和分泌物组成的变化会影响根际的孔隙体积、连通性、团聚体以及水表面张力和粘度等性质。例如，玉米对照实验表明，土壤盐度通过降低土壤曲折度和渗透性， dramatically 降低根际水力导度。在该研究中，盐处理对应的饱和泥浆提取液电导率约为8 dS m-1，在此条件下，根际渗透性比对照下降约80%，而盐度和水分亏缺组合导致下降约90%。因此，中高土壤盐度会严重损害根际水分运输，这可能介导盐条件下微生物群落结构和功能的重大转变。
除了对土壤物理特性的影响，盐度还作为微生物群落的选择性过滤器。一项逐步增加土壤盐度的研究发现，微生物群落适应迅速，在盐暴露头几天就发生变化。虽然盐度最初抑制所有功能，但在中等盐度下，细菌活性在一周内恢复，最终超过无盐对照200%以上，而真菌生长虽然在最高盐度下最初缓慢，但最终成为主导。这种快速适应涉及向耐盐微生物的转变，表明微生物群落可以重组其组成和功能活性以适应变化的环境条件。同时，植物通过根系介导的过程主动塑造根际环境，这些过程改变了土壤的化学和物理性质。这种动态的微生境影响微生物群落组成。
有益微生物如植物根际促生菌和菌根真菌通过多种机制改善植物表现。例如，菌根真菌通过改善土壤结构和保水性，以及通过其菌丝网络扩展根系来提高植物水分和离子关系，特别是通过提高磷吸收和减少Na+积累。同样，耐盐植物根际促生菌利用多种机制影响盐诱导的生理、生化和分子响应，范围从通过改变离子稳态和渗透调节物积累来增强植物组织渗透调节，到通过合成自由基清除酶、植物激素和其他代谢物来改善氧化胁迫响应和维持生长。最近的案例研究展示了塑造微生物群落作为可持续提高盐渍土生产潜力工具的前景。
然而，关键是不能忽视根际高度异质的动态性质，这导致在时空尺度上形成不同的微生物组合。实际上，土壤异质性在根际尺度上对塑造微生物多样性和生态系统功能起着基础性作用。对于土壤盐度，这种异质性由以下因素塑造：根际固有的物理和生物成因结构；管理引起的土壤质地变异；以及空间和时间上可变的根系过程。这种固有的根际异质性创造了支持不同微生物组合的多种多样微生境。这种空间结构通过确保微生物功能冗余来增强生态系统稳定性和恢复力，即在环境波动下减少生态系统崩溃的风险。
根系构型性状在构建盐渍条件下根际微生物群落方面起着决定性作用。根际微生物组组成与关键根系功能性状密切相关，如根直径、分枝强度、根毛密度和全根系统构型，这些共同定义了资源获取模式和微生境形成。在盐渍土中，根系构型的影响被放大，因为盐度在根际内产生水势、离子浓度和氧气可用性的陡峭微尺度梯度。纤细、高度分枝且根毛密集的根系增加了根际表面积，并创造了具有对比性盐度和水分条件的异质微位点，从而支持更多样化和功能冗余的微生物组合。根系构型性状进一步调节根沉积物和黏液释放的空间分布，对盐胁迫下的土壤团聚、孔隙连通性和根际水力特性产生下游影响。基于性状的框架将获取型根系与优化用于快速养分循环、植物激素生产和胁迫缓解的微生物群落联系起来，而保守型根系则与适应持久性、资源效率和渗透胁迫耐受性的微生物组合相关联。
然而，要充分实现改变和管理根区微生物组的潜力，需要更深入地了解空间异质盐渍环境中的微生物网络动力学。特别是，从根-土界面的纳米和微观水平到整个根器官和植株尺度的多尺度见解至关重要。通过塑造根际微生物组合，可以增强植物在异质土壤中的土壤觅食能力，从而提高盐渍地区作物生产力和长期可持续性。
2.2. 研究特定环境中根系的概念框架
过去几十年，人们在理解植物对盐胁迫响应方面取得了显著进展。然而，耐盐作物品种的育种仍然是一项艰巨的任务，在交付耐盐作物方面进展有限。如前所述，几个关键问题使植物耐盐性在农业中的应用复杂化。首先，植物耐盐性和响应机制极其多样，因物种而异并由多基因控制。其次，植物的保护机制与其整体耐盐性之间常常存在脱节。帮助植物在盐渍条件下存活的机制常常与农业生产目标冲突。例如，如果植物通过根系减少盐分吸收来实现耐盐性，这种机制很可能也无意中减少了必需水分和养分的吸收，后果往往是生长受限和产量下降。
我们认为，要真正理解植物在盐渍环境中茁壮成长需要什么，或者最小化盐度对作物生产力的负面影响，关键是要考虑时空土壤变异性及相应的根系水平响应。在盐渍土中，根系不断面临变化的环境。因此，其表现和生存取决于其快速感知这些环境变化并做出适应性响应的能力，从而改变资源分配以用于生长、繁殖和防御。虽然土壤异质性的简化实验大大扩展了我们对植物如何响应盐分异质性的理解，但在将这些发现转化为作物改良方面仍存在显著差距。具体来说，大多数实验室研究维持恒定的低盐区域，而在田间条件下，这些有利斑块可能面积小、存续时间短且迅速耗竭。这突出了关于培育耐盐作物的关键问题：未来工作必须将根系生长模型与明确的资源消耗动力学相结合，并量化短暂土壤斑块的水分和养分承载能力，以更好地预测田间作物表现。
考虑到根际边界在大小和形状上是动态的，且多样的土壤参数以多变且部分 divergent 的方式随时间空间变化，这些盐度、水分和养分浓度的变化有多快，它们对根系的相关性如何，以及它们如何影响整体植物响应和耐盐性？根系可以利用的有利土壤斑块的时空限制是什么，植物觅食这些区域所付出的代价是什么？未来工作应量化这些斑块的水分和养分承载能力，并将根系生长模型与明确的资源消耗动力学相结合。评估植物为持续探索和利用有利土壤斑块而改变根系构型所关联的碳成本，并将其与从高盐区吸收资源时所需的增强组织耐受性所需的成本进行比较，也将至关重要。
考虑到盐分、水分和养分分布的关联变化，固有异质盐渍土的理想根型是什么？是否存在特定的根系性状可能促进资源觅食，同时降低与耐盐性相关的根系代谢成本？除了典型的耐盐机制，盐胁迫固有的时空变异性，特别是在可以预期此类模式的环境中，为战略性地靶向根和根际性状以增强作物在盐渍土中的表现提供了机会。例如，在盐分浓度在表土较高的环境中，具有深根系的植物可能是有利的。这些根系增强在更深、盐分较低区域对水分和养分的觅食，同时最小化在盐渍表土中的生长。当盐度主要存在于更深土层时，具有浅根系的植物可能更有利。这将涉及浅生长角度、多主根和众多短侧根，以优化在盐分较低表土中的觅食并避免更深的高盐区域。
最终，一个提出的耐盐根型强调根系可塑性：根系主动远离高盐土壤区域生长，同时仍能有效从盐分较低斑块获取水分和养分的能力。这需要在避盐和必需资源获取之间取得微妙平衡。至关重要的是要考虑到盐度及其时空变异性施加了强大的选择压力，重塑了植物经济谱和根际微生物组组装。因此，需要研究来阐明根系性状如何在异质盐渍土中调节植物-根际/土壤反馈及其对根系和植物经济谱的级联影响，并最终影响产量，因为权衡很可能在耐盐性、构建成本和资源觅食能力之间发生。这些权衡在主要依赖排盐的物种和依赖增强组织耐受性或泌盐的物种之间可能差异很大。这些新知识最终将使农民和研究人员能够根据田间特征和生产目标，为特定作物选择适当的性状做出明智决策。
2.3. 未来研究的问题与建议
研究人员有时通过添加Ca2+来更好地代表和平衡离子强度，以承认实验室条件的过度简化。然而，田间盐度远为复杂，常涉及多样的离子组合。一些盐类在低浓度时有益，但在较高浓度或长期暴露下变得有毒并产生渗透问题。虽然建模可以弥合实验结果与田间条件之间的差距，但当前模型主要使用数学“修正因子”来处理异质根区条件，而非基于机理理解。这引出一个关键问题：更复杂的田间情景是否会改变根系响应，从感知到整株效应？例如，最近研究强调了光质和光强在根系养分吸收以及塑造盐影响植物的水分和离子关系中的重要性，最终影响盐诱导响应和植物表现。此外，多胁迫研究现已证明，对多重胁迫的响应通常不能从每种胁迫单独效应的可靠预测。显然，一个关键挑战是结合所有这些变量的组合来考虑根系及其活动，以解释水分、养分、盐分和O2吸收机制的相互作用，同时考虑在茎部起作用影响根系活动的其他环境因素。目前，由于缺乏关于复杂盐渍土中特定植物机制的权衡和能量成本的基本信息，尤其是在考虑植物耐受策略的宽广谱系时，回答这些问题具有挑战性。
受控实验室实验与真实田间条件之间存在显著差距。当前对植物响应和吸收过程的理解主要基于条件在时空上均匀的实验。然而，现实中这些条件不断变化。这种差异不仅影响自然盐渍景观，也影响农业系统。商业灌溉本身引入了时间动态；传统的表面灌溉方法，旨在延长灌溉间隔，导致严重的干湿循环，而现代滴灌和微灌在根区内产生高度异质的空间模式。
对此类异质环境中根系吸收过程和机制的了解有限。当植物部分根系暴露于诱导胁迫的条件而其他部分面临最佳条件时会发生什么？时间尺度也起着关键作用。长期静态或重复的干湿模式预计会触发反映吸收相对难易和避胁迫的根系生长和活动。相比之下，异质根区中的短期动态更可能通过补偿机制解决，即优越区域的吸收弥补了劣势区域的减少，这可能涉及也可能不涉及根冠信号传导。
为确保盐渍土的可持续农业和提高植物生产力，未来研究必须采用多维视角来看待土壤异质性如何塑造根系对盐胁迫的响应。需要在分子和生理水平上进行全面研究，以理解从盐敏感甜土植物到极端专性盐生植物的整个植物耐盐连续统中的适应机制。结果很可能因实施的策略及其相关成本而异。此外，RNA测序、蛋白质组学和代谢组学方法应结合使用先进成像技术研究跨耐盐连续统的根系形态和解剖适应，并辅以土壤异质性对根系发育影响的三维建模。
从管理角度，一个重要问题浮现：能否利用调节土壤水和盐分动态的农艺措施来设计农田中的空间异质盐分模式？精准水肥一体化和的靶向土壤改良剂提供了有前景的途径。通过向刺激根系增殖的局部区域提供水分和养分，此类策略可能创建具有优化水分和养分动态的局部低盐区，同时限制根系对更高盐分区域的探索，从而将盐分异质性从一个重要限制因素转变为改善作物表现的有意管理工具。然而，这需要评估土壤管理实践的长期效应以及共生微生物。解决这些问题将需要大幅扩展
