《Applied Animal Behaviour Science》：Effects of forage-based enrichment on the
ex-situ nightly activity budget of the endangered Pacific pocket mouse,
Perognathus longimembris pacificus
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对于濒危太平洋洞穴鼠的种子丰容方式研究，发现散射种子能显著提升觅食行为而不影响体重，季节差异显示冬季觅食更积极，性别差异在活动模式中存在。
肖娜·N·D·金（Shauna N.D. King）| 艾莉森·L·格雷格（Alison L. Greggor）| 德布拉·M·希尔（Debra M. Shier）
圣地亚哥动物园野生动物联盟（San Diego Zoo Wildlife Alliance），恢复生态学、保护科学与野生动物健康部门，地址：15600 San Pasqual Valley Road, Escondido, CA, 92027, 美国
摘要
基于食物的丰富化策略是一种有效且非侵入性的方法，能够促进圈养动物表现出特定物种的行为，从而对它们的福利和释放后的生存产生持久益处。由于濒危的太平洋囊鼠（Perognathus longimembris pacificus）的管理方案是在行为数据有限的情况下制定的，因此需要开展应用研究来改进饲养方法，确保其具备重新引入所需的行为能力。我们研究了种子呈现方式（集中放置与分散放置）是否会在两个季节内改变囊鼠的整体活动、行为和体重。在夏季和冬季，我们对39只囊鼠进行了9次观察，每次观察持续10分钟。分散放置种子的方式增加了它们的觅食行为，但并未提高整体活动量或对体重产生负面影响，并且需要几周的时间来提高觅食效率。季节因素也影响了囊鼠的觅食行为：冬季的觅食活动比夏季更频繁，这突显了行为、能量需求与资源可用性之间的关系。最后，性别差异在活动量和探索行为上表现出不同，表明它们有不同的季节性优先事项和需求。这些发现表明，对饲养方法进行基于证据的微调可以对个体福利产生重要而深远的影响，同时有助于强化重新引入所需的生存技能。
引言
保护性繁殖和重新引入计划是物种恢复的重要工具（Ebenhard, 1995; Young et al., 2025）；然而，由于缺乏合适的自然刺激环境，圈养环境可能会对动物的神经、生理、生殖和遗传功能产生负面影响，最终影响重新引入的成功率（Clark et al., 2023; Crates et al., 2023; Hutchinson et al., 2005; Mason et al., 2007; Newberry, 1995; Shepherdson, 1994）。已经制定了若干指导原则以确保动物在圈养环境中能够茁壮成长（例如“五项自由”（FAWC, 1992）；“茁壮成长的机会”（Vicino and Miller, 2015; Greggor et al., 2018）；“五项保障”（Mellor, 2016）；以及“五个领域”（Mellor, 2017））。这些框架强调，鼓励特定物种的行为可以改善福利，进而强化重新引入后生存所需的关键技能（Greggor et al., 2018; Reading et al., 2013; Roberts and Luther, 2023; Shepherdson, 1994; Stoinski et al., 2003; Whiteside et al., 2015）。实施有效的丰富化计划需要深入了解野生动物的行为和营养需求（Fens and Clauss, 2024; Hutchinson et al., 2005），并强调需要将确保健康的管理方案（如监测投入和产出）与培养行为能力强的动物的重新引入目标相一致（Greggor et al., 2018; Shepherdson, 1994）。
觅食（即寻找、获取、处理、食用和储存食物）占许多物种野外活动时间的很大比例；因此，仅仅提供支持生长和发育的均衡饮食是不够的，因为这割裂了食物获取与环境背景之间的联系（Fens & Clauss, 2024）。因此，基于食物的丰富化方法——将物种的自然习性应用于饮食供应——日益受到关注。研究表明，真实的食品呈现方式可以影响活动时间，并通过减少压力指标（如刻板行为）和/或增加幸福感指标（Brand?o and Mayer, 2011; Charmoy et al., 2015; Mellor et al., 2021; Shepherdson, 1994; Swaisgood and Shepherdson, 2005）来改善物种的福利；然而，大多数研究受样本量小（N < 5）的限制，并且缺乏反映资源自然变化的季节性比较（Bachetti et al., 2024; Mason et al., 2007; Swaisgood and Shepherdson, 2005）。
太平洋囊鼠（Perognathus longimembris pacificus）曾被认为已灭绝20年，直到1993年才被重新发现，并被紧急列为濒危物种（USFWS, 1998）。由于剩余种群数量太少且容易受到基因侵蚀的影响（Wilder et al., 2020, Wilder et al., 2025），保护性繁殖和重新引入对于该物种的恢复至关重要。然而，在2012年该项目启动时，关于这一物种的大规模管理几乎没有先例。因此，必须根据对其野外行为的有限了解、早期的圈养护理研究（例如Hayden et al., 1966）以及基于证据的管理方法（例如Greggor et al., 2025; Shier et al., 2025）来重新制定管理方案。
关于太平洋囊鼠野生型觅食行为的大部分信息都是从对其近缘物种或亚种的研究中推断出来的。囊鼠是半穴居的食谷动物，它们大部分地上活动时间用于在表面或表层基质中寻找种子（Bartholomew and Cary, 1954; Bowers, 1982; Reichman and Oberstein, 1977），并且是依赖储存种子来度过资源匮乏季节的强制性储藏者（Vander Wall, 1990）。最佳觅食策略受到高效储藏、避免捕食和极端天气条件以及作为啮齿类中最小成员而面临的激烈种间竞争的影响（Chock et al., 2019; Hutto, 1978; Meserve, 1976; Price, 1978; Reichman, 1975; Thompson, 1982）。在没有竞争者的情况下，囊鼠会聚集种子进行觅食（Price, 1978; Reichman and Oberstein, 1977）；但在有竞争者的情况下，它们会避开种子聚集处，转而分散觅食（Bowers, 1982; Hutto, 1978; Thompson, 1982）。
将这些生态学见解应用于圈养环境中的护理，需要调整标准的饮食供应和监测方法。对于需要储藏食物的物种来说，评估它们对集中放置的可见食物来源的获取情况可以作为日常消耗的替代指标，这也是身体健康的一个标志；然而，这种方法与更自然的分散食物呈现方式相冲突。因此，了解饮食供应如何影响行为对于使圈养环境与野生型觅食行为保持一致至关重要。为了确定如何最好地为囊鼠提供食物（其中许多将被重新引入），我们比较了传统的集中喂食方式与分散的、自然化的种子供应方式，以评估它们在两个季节内的活动、行为和体重变化。我们预测，更自然化的种子呈现方式会通过增加觅食行为来促进积极的福利指标，同时减少功能意义较小的行为，而不会降低体重或妨碍我们监测健康状况的能力。
实验细节
动物、饲养环境和管理
本实验中使用的囊鼠来自圣地亚哥动物园野生动物联盟的太平洋囊鼠保护性繁殖和重新引入项目，它们被饲养在美国加利福尼亚州埃斯孔迪多市的隔离区域。所有测试都在单独的饲养笼中进行，以确保环境标准化和可控。饲养环境尽可能模仿野生栖息地，管理方案旨在促进特定物种的行为，同时尽量减少人类干扰
结果
总共进行了682次试验，其中331次在夏季（集中放置：N = 152；分散放置：N = 179），351次在冬季（集中放置：N = 180；分散放置：N = 171）。夏季的试验次数因技术问题（N = 2）和两只交配雌性的移除（总共18次试验）而减少。
讨论
圈养环境可能会限制动物表现自然行为的能力，从而影响其在保护性繁殖和重新引入计划中的个体福利和释放后的适应能力（Clark et al., 2023; Crates et al., 2023; Hutchinson et al., 2005; Mason et al., 2007; Newberry, 1995; Shepherdson, 1994）。我们测试了改变种子呈现方式以模拟自然觅食模式是否会影响濒危太平洋囊鼠的夜间活动时间。
结论
总体而言，我们的研究表明，基于食物的丰富化是一种简单而有效的工具，可以改善保护性繁殖和重新引入计划中的福利和生态准备程度。通过使喂养方式与特定物种的觅食生态相一致，管理者可以以最小的努力和风险促进行为能力的提升。这些结果强调了应用行为研究可以直接为基于证据的管理提供依据，从而加强
资助
本项工作得到了加州传统第6条款拨款（P1750401 00）对D. M. Shier和R. R. Swaisgood的支持，以及美国海军的合作协议（N62473-20-2-0016）。本文中的任何观点、发现、结论或建议均为作者个人观点，不一定反映资助方的立场。
作者贡献声明
德布拉·M·希尔（Debra M. Shier）：撰写——审稿与编辑、监督、资源协调、项目管理、方法论设计、资金获取、概念构思。艾莉森·L·格雷格（Alison L. Greggor）：撰写——审稿与编辑、初稿撰写、方法论设计、概念构思。肖娜·N·D·金（Shauna N. D. King）：撰写——审稿与编辑、初稿撰写、可视化设计、监督、项目管理、方法论设计、数据分析、概念构思。
利益冲突声明
作者声明没有已知的财务利益冲突或个人关系可能影响本研究的成果。
致谢
我们感谢E. Drum、A. Flanders和R. Gosselin在数据收集和编码方面的帮助。我们非常感谢整个太平洋囊鼠团队——过去的和现在的SDZWA工作人员、暑期实习生以及志愿者——对他们对项目的支持和贡献。
