《Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Molecular & Integrative Physiology》：Consequences of heterothermy during development on the physiology and growth of Antarctic storm-petrel chicks
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南极 Wilson's Storm-petrel雏鸟异温症对生长、免疫及代谢的影响研究显示，经历异温症的雏鸟生长减缓、白细胞减少及甘油三酯浓度降低，但经喂养和复温后可快速恢复。
Nadja D. Kuepper | Gábor árpád Czirják | Marcela Monica Libertelli | Petra Quillfeldt
动物生态与系统学系，吉森尤斯图斯·李比希大学，Heinrich-Buff-Ring 26，35392 吉森，德国
摘要
能够忍受广泛的体温范围，这种能力被称为变温性，为全球许多物种提供了在营养不良时期通过降低代谢率和体温来生存的可能性。在发育过程中，选择性低温（即暂时性的体温下降）可能会带来一些不利影响。我们的研究旨在探讨南极海鸟威尔逊风暴鹱（Oceanites oceanicus）的雏鸟在利用选择性低温与投资于生长、免疫和营养生理机能之间的潜在权衡。为了回答这些问题，我们研究了来自南极南设得兰群岛一个自由生活繁殖群体的雏鸟中选择性低温的不规则发生情况。研究结果表明，经历较低体温或暴风雪的雏鸟生长速度较慢，循环中的白细胞数量较少，甘油三酯浓度也较低。这些发现表明，在选择性低温期间，对生理机能和生长的投资减少了。选择性低温后的翅膀生长模式表明，雏鸟在进食和重新升温后可以很快恢复。对于其他参数，需要更多关于选择性低温后恢复正常体温间隔的数据才能得出类似结论。我们的研究结果表明，虽然变温性对这种物种的雏鸟生存有利，但它会与其他生理特征产生部分可逆的权衡。
引言
孵化后的发育对雏鸟的生存至关重要。早熟鸟类需要获得产热能力，达到能够飞行的体型，并长出飞行羽毛，同时达到器官成熟并建立起功能性的免疫系统，才能准备好独立生活。发育不足，如生长迟缓或免疫反应较弱，将限制鸟类的短期和长期生存（Christe等人，1998；H?rak等人，1999；Lindstr?m，1999）。在长寿鸟类中，父母的生存往往比后代的生存更重要。例如，在一些海鸟物种中，一窝只有一只雏鸟，这对父母的适应度贡献很小（Clark和Ydenberg，1990）。成熟延迟和晚离巢可能导致父母过早放弃雏鸟，因为留在繁殖地可能会对父母的生存产生负面影响（Clark和Ydenberg，1990）。因此，避免长时间的发育、生长和成熟对雏鸟的生存非常重要。
已经确定了一些对雏鸟发育至关重要的因素。四肢和器官的生长对于成功离巢从而确保生存至关重要（Oyan和Anker-Nilssen，1996）。某些结构对所有雏鸟来说似乎都是普遍重要的，比如神经系统（Oyan和Anker-Nilssen，1996）。其他因素的重要性则因鸟类生态的不同而异：根据觅食、逃避或其他生存策略，身体质量增加、翅膀、腿部或头骨的生长可能会被优先考虑。虽然大西洋海鹦（Fratercula arctica）的幼鸟在离巢时已经能够独立生活，并且很可能从发育良好的翅膀和大脑中受益（Oyan和Anker-Nilssen，1996），但Uria或Alca物种的雏鸟在离巢后仍需要继续被喂养，而强壮的腿部对于游泳时的划水可能比完全长成的翅膀或羽毛更为重要（Croxall和Gaston，1988）。一般来说，体型较大的个体通常具有更好的繁殖和生存机会（Saraux等人，2011）。因此，雏鸟需要投资于成熟和结构生长，以便在进一步抚养变得过于昂贵之前能够离巢。
良好的身体状况使雏鸟能够在孵化后的发育过程中应对不太理想的环境和食物条件。可以通过多个生理参数来评估其身体状况。例如，血液中脂肪酸（如甘油三酯）水平较低表明鸟类处于禁食状态，而不是处于可以积累储备的状态（Jenni-Eiermann等人，2002）。高血细胞比（即血液中红细胞的比例）表明个体的血液携氧能力较强。在发育过程中，雏鸟通过红细胞生成增加血细胞比（Fair等人，2007；Quillfeldt等人，2004）。脱水、寄生或营养状况等因素会导致血细胞比的变化（Fair等人，2007）。甘油三酯和血细胞比的变化可以提供关于雏鸟身体状况的线索。
孵化时，雏鸟依靠其先天免疫系统和母亲在产卵期间沉积在卵黄中的抗体来抵御寄生虫和病原体（Garnier等人，2012）。然而，母体抗体的功能会在几天或几周内减弱，一些先天免疫功能（如诱导的局部和全身炎症）在能量消耗上较高（Garnier等人，2012；Gharaibeh和Mahmoud，2013）。特别是在能量需求较高的时期，使用能耗较低的免疫效应器是有利的（Lee，2006）。此外，适应性免疫系统的发育依赖于免疫记忆，能够提供特异性反应，这种系统在后期生活中更为有利（例如，反复接触同一病原体时）（Lee，2006）。
鹱形目鸟类寿命较长，每个季节父母双方都会参与抚养一只半早熟的雏鸟（Hamer等人，2001）。直到被绒毛覆盖的雏鸟达到恒温状态之前，它需要得到保护和保暖，而且一次只能有一方父母去觅食（Ricklefs和Roby，1983）。在某些鹱形目物种中，雏鸟在孵化后能够自发地进行主动体温调节（例如，莱桑信天翁Phoebastria immutabilis；黑脚信天翁Phoebastria nigripes），但这可能需要三到五天的时间（例如，威尔逊风暴鹱Oceanites oceanicus），而在其他物种中则可能需要超过一周的时间（例如，南极海燕Thalassoica antarctica）（Dawson和Whittow，1994；Bech等人，1991；G?bczyński，1995）。当父母同时外出觅食时，长时间的缺席或恶劣的天气条件可能导致后代的食物供应不连续且不可预测，从而带来能量上的挑战。作为恒温动物，成年鸟类通常能维持恒定的体温。在31种海燕物种中，成年鸟类的平均体温为38.8±0.2°C（Warham，1971）。一些物种的雏鸟能够根据能量需求调整体温和代谢率以生存，例如在食物稀缺的情况下。在这种情况下，代谢率会降低，体温也会下降，有时甚至使雏鸟看起来完全失去活力。这种灵活性被称为变温性，在世界各地的多个鸟类物种中都有报道，其中包括许多海鸟（Boersma，1986；Geiser，1998；Krüger等人，1982；Kuepper等人，2018；Watson，2013）。为了区分由于无法维持恒定体温而导致的低温或由于可调节过程导致的低温，Geiser等人（2014）指出需要同时测量代谢率和体温。如果没有代谢率的测量数据，建议谨慎使用“低温”这一术语。其他作者通过描述低温的模式并加上观察到的调节机制，使用了“选择性低温”这一术语（McKechnie和Lovegrove，2002）。据我们所知，目前还没有研究探讨变温性和选择性低温在鸟类发育过程中的短期和长期后果。雏鸟在发育期间有较高的营养需求，可能会面临能量上的权衡，这可能影响其生存（Schew和Ricklefs，1998）。营养或能量不足会减少生长并延缓成熟（Schew和Ricklefs，1998）。在南极和亚南极无冰区域的威尔逊风暴鹱半早熟雏鸟中，已经证明它们在五天大之前就能达到恒温状态，并且在食物稀缺期间（例如暴风雪阻塞了父母的觅食通道）会利用变温性（Kuepper等人，2018；Quillfeldt，2001；G?bczyński，1995；Roberts，1941）。观察到的一些雏鸟在停止低温后在没有食物补充的情况下自行恢复了体温（Kuepper等人，2018）。因此，在讨论变温性对生长、营养状况以及免疫系统功能和发育的影响时，我们使用“选择性低温”这一术语（McKechnie和Lovegrove，2002）。
我们预测在选择性低温期间生长会减慢，但下一次进食可能会加速生长（参见Schew，1995；Turner和Lilburn，1992）。我们预计禁食或选择性低温后血液中的甘油三酯浓度会降低，这表明能量来自脂肪储备的消耗（Jenni-Eiermann和Jenni，2012；Quillfeldt等人，2004）。我们还预测血细胞比会随年龄增长而增加，但在选择性低温期间这种增加应该会减慢（Quillfeldt等人，2004）。保持较恒定体温的个体免疫反应应该更强，它们受营养不良的影响较小，并且能够持续投资于各种免疫分支的发育（Iba?ez等人，2018；Kulaszewicz等人，2017）。
研究地点和研究物种
威尔逊风暴鹱的体重为38克，翼展为15厘米，是南极地区最小的本土鸟类，它们的繁殖群体分布在南极和亚南极岛屿的无冰区域（Beck和Brown，1972；Quillfeldt，2006）。它们每年最多产一枚蛋，通常在岩石下的洞穴中筑巢（Quillfeldt，2006；Roberts，1941）。产蛋时间受环境条件（如积雪覆盖）和父母经验的影响
体温和生存
关于威尔逊风暴鹱雏鸟体温的详细描述见Kuepper等人（2018）的研究。总体而言，体温范围为17.7°C至42°C，中位数为39°C（Kuepper等人，2018）。测量到的体温中不到10%低于36°C，因此是在选择性低温期间测得的。雏鸟在4天到51天大之间使用选择性低温（图1）。未观察到较年长的雏鸟有体温
体温和生存
关于发育过程中选择性低温的直接影响知之甚少，针对野生鸟类的短期或长期后果的研究更是寥寥无几。据我们所知，这项研究是首次利用野外观察到的选择性低温来分析其对发育中野生鸟类的影响。本研究中最早观察到三龄威尔逊风暴鹱雏鸟出现正常体温，而选择性低温则从四龄开始使用
结论
总之，我们的数据表明，在本研究中观察到的选择性低温频率确实影响了翅膀生长和甘油三酯水平。所有方面都显示出快速恢复，或者没有长期影响，可能不会对所研究个体的发育产生显著影响。这项野外研究使用了通过最小侵入性方法在Oceanites oceanicus野生种群中获得的间歇性低温数据。更明显的选择性低温发作和更明显的差异
CRediT作者贡献声明
Nadja D. Kuepper：写作——审阅与编辑，撰写初稿，可视化，方法论，调查，数据分析，概念化。Gábor árpád Czirják：写作——审阅与编辑，资源获取，方法论，调查，概念化。Marcela Monica Libertelli：写作——审阅与编辑，项目管理，概念化。Petra Quillfeldt：写作——审阅与编辑，项目监督，资金获取，概念化。
利益冲突声明
作者声明他们没有已知的财务利益或个人关系可能影响本文所述的工作。
