《TRENDS IN Neurosciences》：Flexible circuits for visually guided flight control in Drosophila
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本综述系统梳理了果蝇视觉引导飞行控制的最新进展，重点阐述了其仅由约14万个神经元组成的微型大脑如何通过灵活的信息处理（如传出副本、行为状态依赖性活动和神经元可塑性）和不同行为模块的层级化招募，实现从快速反射性稳定到持久目标导向行为的复杂飞行控制。文章强调了视觉信息处理的可塑性、多感觉整合以及中央复合体在导航中的核心作用，为理解小型大脑如何产生复杂行为提供了关键见解。
果蝇的飞行机动行为长期以来作为研究视觉信息处理原理的模型系统。得益于针对特定神经元类型的遗传操作技术、全脑连接组的公布，以及能够在记录神经元活动的同时监测飞行行为的技术进展，科研人员对果蝇神经系统如何控制行为的认识已极大深化。本综述聚焦于黑腹果蝇，总结了视觉信息如何被转化为行为输出的最新发现，并论证了视觉信息处理的灵活性和不同行为模块的层级化招募，使得相对少量的神经元能够控制这一复杂行为。
果蝇飞行作为模型系统
果蝇能够以仅约140,000个神经元的大脑，在几分之一秒内完成快速的转向机动。视觉在帮助其保持航向和导航世界中起着至关重要的作用。飞行行为是层次化组织的，范围从确保稳定航向和凝视的稳定化反应，到避免障碍物或捕食者的快速转向等较短时间尺度的机动，再到较长时间尺度的导航行为。视觉引导的飞行机动是一个有用的系统，用于研究感觉信息如何转化为运动输出，因为它们具有高度的行为学相关性，并且可以在实验室环境中进行明确的感觉输入研究。
头、体和眼动协调
研究最广泛的视觉引导飞行行为是视动反应。视动反应通过校正自我运动引起的周围视觉旋转（即光流）来稳定凝视和直线飞行路径。在果蝇中，头和身体的运动是协调的，头部反应通常领先于全身反应。头部主要负责稳定高频刺激，而身体则主要稳定低频刺激，它们共同构成一个高效的系统。此外，果蝇能够移动其视网膜，这种运动可以辅助深度感知，并作为凝视稳定的另一个执行器。除了视觉，本体感觉在飞行控制中也扮演重要角色，特别是平衡棒——双翅目昆虫后翅的改良器官，用于检测身体的旋转。多个系统以不同速度和范围协同工作，以确保稳定的凝视和飞行路径。
视动反应的神经元控制及传出副本的作用
视觉信息在果蝇的视叶中进行处理。在 lobula plate 中，局部运动检测器（T4 和 T5 细胞）汇聚到大约60个 lobula plate 切向细胞上，这些细胞对不同的光流模式具有方向选择性反应。其中，水平系统细胞对水平运动敏感，而垂直系统细胞对垂直运动敏感。这些 LPTC 长期以来被认为控制着对不同身体旋转的视动反应。然而，遗传沉默和激活实验表明，HS 细胞主要影响头部的视动反应，控制身体旋转相关的翼运动变化的可能是并行或冗余回路。
下行神经元在控制视动行为中起着关键作用。例如，DNp15 接收来自 HS 细胞的输入，并将其信息传递到颈部和平衡棒的神经节。LPTC 的活动具有行为状态依赖性，它们在飞行期间表现出更高的静息膜电位和对高速运动刺激的增强平台反应，这些效应由神经调质章鱼胺介导。此外，HS 细胞接收与视觉刺激无关的运动相关输入，这些输入与果蝇自发启动或由厌恶刺激引发的自愿转向相吻合，可能代表了传出副本，用于抑制可能抵消预期转向的反饋视觉反应。这种灵活的信息处理在早期处理阶段就已根据当前行为需求进行定制。
转向反应和状态依赖性处理
除了稳定直线飞行路径，飞行行为的一个重要方面是对环境特征做出反应，以避开障碍物和捕食者，并找到合适的着陆点。其中一个被广泛研究的行为是条纹固定，即果蝇在给定对其旋转的闭环控制时，将条纹长时间保持在正面位置。在自由飞行中，果蝇通过一种非常快速的转向机动——称为扫视——来改变方向。由膨胀物体引发的逃避扫视可以由 lobula 复合体中投射到中央脑腹外侧部分的光学肾小球的几种类型的 LC 和 LPLC 神经元（如 LC4、LPLC1 和 LPLC2）检测。
下行神经元 DNp03 和 DNp06 与飞行中的逃避扫视控制有关。DNp03 对呈现在其树突同侧的刺激具有选择性，而 DNp06 似乎对来自任一侧的 looming 刺激都有反应。DNp03 在刺激呈现后的持续活动与在头部固定准备中执行扫视相关，其光遗传学激活在自由飞行中引发方向改变。控制飞行的 DN 的一个普遍特征是其活动的行为状态依赖性。例如，DNp07 和 DNp11 控制由 frontal visual field 的 looming 刺激触发的着陆反应，这些神经元在果蝇静止时对 looming 的反应很少或没有 spikes，而在飞行时则反应强烈。这些发现表明，下行通路是根据果蝇当前行为状态灵活招募的。
导航回路及其可塑性
为了在更大距离上追求目标和导航，果蝇需要长时间控制其飞行路线。中央复合体中的回路对这种导航行为至关重要。中央复合体是一个中线神经纤维团，由椭球体、扇状体、原脑桥和成对的结节组成。一类称为 e-PG 或罗盘神经元的群体投射到 EB 和 PB，并以局部“活动凸起”的形式跟踪果蝇的头部方向。这个凸起在 EB 的环形结构内旋转，每当果蝇相对于外部标志物的位置旋转时。
然而，尤其是在飞行过程中，果蝇的头部方向和行进方向不一定一致。FB 中的 hΔB 神经元群体的活动被证明可以编码果蝇的异中心行进方向（即相对于外部世界）。一个优雅的模型提出了如何实现这种计算，该模型依赖于这样一个事实：向量（这里代表果蝇的头部方向和行进方向）的求和可以通过神经元群体内正弦活动模式的求和来实现。为了保持特定的航向，需要将果蝇当前的航向与目标航向进行比较，后者已被证明由 FB 中的 FC2 神经元群体编码。FB 中的两个神经元群体，PFL2 和 PFL3 神经元，比较这两个信号——目标和当前航向。如果存在差异，投射到左侧或右侧 LAL 的 PFL3 神经元变得活跃，并导致向左或向右的转向命令。
导航回路的一个重要特征是它需要在不同的视觉环境和不同的目标方向下发挥作用。如前所述，罗盘神经元凸起位置与视觉场景之间的关系是可塑的，可以通过多巴胺能输入改变。通过惩罚也可以改变航向偏好或期望的目标航向，这也依赖于完整的 e-PG 神经元活动。天空的偏振模式是稳定直线方向的另一个有效线索，已被证明可被果蝇用于保持稳定的航向。
总结
最近的发现显著深化了对黑腹果蝇视觉引导飞行机动在单个神经元水平上如何控制的理解。这里存在一个行为层次结构，视动反应作为一种更像反射的航向稳定机制，在自愿转向期间被禁用。中央复合体内的回路对于目标导向行为是必需的，并可以为此招募扫视生成回路。尽管在许多情况下，从视叶的投射神经元到 DN 存在直接连接，但来自中央回路的输入可以调节这些行为模块，或为更复杂的行为招募它们。飞行行为会导致大脑中视觉信息处理方式的改变，对飞行期间更相关的刺激产生更强的反应，以及参与控制特定飞行机动的神经元活动增加。通过这种方式，果蝇的大脑虽然包含相对较少的神经元，却可以通过根据行为状态灵活招募回路，并根据瞬时需求修改感觉信息处理，来实现复杂的行为输出。
