热带湖泊浮游植物群落的变化模式与人为因素导致的营养物质和污染物趋势相吻合

《Palaeogeography, Palaeoclimatology, Palaeoecology》：Shifting patterns in tropical lake phytoplankton communities coinciding with anthropogenic nutrient and pollutant trends

浮游植物群落演变与营养输入及多环芳烃污染的关联性研究。通过23S rRNA基因沉积DNA metabarcoding分析湖南黄花湖 Maar 湖43个沉积样本，揭示浮游植物多样性1940年代上升后1980年代下降，1980年代末出现硅藻增加、红藻蓝藻减少的群落结构转变，营养输入是主要驱动因素，同时化石燃料燃烧产生的多环芳烃与群落重构显著相关。

　　

严东娜|韩永明|帕特里克·里乌阿尔|兰江虎|詹思凡|唐亚兰|张慧佳|郭美玲|埃里克·卡波

中国科学院地球环境研究所黄土科学国家重点实验室，中国陕西省西安市710061

摘要

自然和人为引起的环境变化导致浮游植物群落结构发生变化，从而影响湖泊的恢复力、功能和服务。由于长期监测数据的缺乏，尤其是在热带地区，我们对浮游植物群落（蓝细菌和真核微藻）及其触发因素的理解在十年时间尺度上仍然有限。我们研究了位于热带地区的虎光岩玛珥湖中浮游植物群落的变化是否与气候变暖有关，并评估了这些变化是否类似于温带或北极地区记录的变化。我们对过去约140年的43个沉积物样本进行了23S rRNA基因宏条形码分析，以探讨浮游植物群落对多种环境压力的响应。浮游植物多样性在20世纪40年代开始显著增加，随后在80年代出现明显下降。值得注意的是，80年代末群落组成发生了显著变化，表现为硅藻（Aulacoseiraceae）相对丰度的增加以及红藻（Bangiaceae）和蓝细菌（Synechococcaceae）的减少。这种模式与其他湖泊观察到的趋势形成鲜明对比，在其他湖泊中蓝细菌在过去几十年里一直占据主导地位。通过综合应用Mantel检验和随机森林多变量建模，发现营养负荷是驱动群落重组的主要因素，其影响超过了气候因素。同时，人为燃烧产生的特征物质（如多环芳烃）与浮游植物群落重建显示出显著的相关性。本研究强调了人为营养输入和污染物对热带湖泊浮游植物群落的双重影响，并为未来的污染控制和营养管理提供了重要启示。

引言

浮游植物对初级生产力有重要贡献，同时也是浮游动物和鱼类的关键食物来源，支持着复杂的营养相互作用网络。人为营养负荷的变化、温度升高以及其他环境因素可以通过改变浮游植物群落来影响淡水生态系统的服务和功能（Smol等人，2005年；O'Beirne等人，2017年；Monchamp等人，2018年）。因此，人类活动的增加和水温的上升导致近年来湖泊中浮游植物爆发的强度和频率普遍增加，成为一个日益严重的全球性问题，对公共健康和生态系统服务产生深远影响（Ho等人，2019年）。长期记录浮游植物群落及其与环境变化（如营养物质、水文和人为影响）之间的关系，使我们能够评估湖泊生态变化发生的时间和程度。

有多种方法可以用来追踪水体中浮游植物群落的历史演替。过去几十年的详细长期监测提供了宝贵的数据，但仅限于少数研究较为充分的湖泊（Burlakova等人，2018年；Thorpe等人，2023年）。在没有长期监测记录的情况下，可以使用一系列生物指标来研究浮游植物群落的历史记录，例如微化石和色素（Gregory-Eaves和Smol，2024年）。具有硅质结构的藻类化石（例如硅藻）在沉积物岩心中保存良好，因此能够提供长期浮游植物群落组成的重要记录（Kang等人，2021年）。相比之下，缺乏坚硬外壳的软体浮游植物物种在沉积物记录中很少保存下来，因此其残余物难以识别。色素分析提供了另一种追踪浮游植物历史趋势的方法，特别是对于蓝细菌和真核藻类；然而，其分类学分辨率通常仅限于较广泛的群体（Thorpe等人，2023年）。

最近，沉积DNA（sedDNA）已成为重建过去生物多样性和群落演替的强大工具（Barouillet等人，2023年）。该方法涉及从沉积物档案中提取和测序古代DNA，这些DNA来源于水柱、原位沉积物以及更广泛的流域（Capo等人，2023年）。sedDNA分析中的一个关键技术是宏条形码技术，它通过靶向扩增和测序特定的遗传标记来促进高通量的分类单元鉴定（Monchamp等人，2018年；Keck等人，2020年；Yan等人，2024年）。例如，23S rRNA基因的V区段作为一个通用的质体扩增子，可以检测包括蓝细菌和真核微藻在内的多种含质体生物（Sherwood和Presting，2007年）。与传统古生态学指标相比，sedDNA为难以化石化的分类单元提供了更全面的生物多样性记录，实现了更高的分类学分辨率，并提供了直接的、可整合的分子证据，使得能够同时分析多个分类单元（Capo等人，2023年）。因此，基于下一代测序的沉积DNA分析可以有效地重建数十年至数百年的时间尺度上的浮游植物群落完整演替序列，为阐明驱动湖泊生态和环境变化的长期机制提供了强有力的数据支持。

先前的沉积DNA分析研究表明，营养输入和气候变暖已经影响了云南-贵州高原、长江平原、青藏高原和中国东北部的湖泊，导致这些湖泊中浮游植物群落的丰度、多样性和组成发生变化（例如，Zhang等人，2021b；Huo等人，2022年；Yan等人，2024年）。在许多这些湖泊中，温度对群落结构的影响超过了营养因素的影响，尤其是在营养物质超过临界值时（例如，Monchamp等人，2018年；Zhang等人，2021a；Yan等人，2023年；Zhang等人，2023年）。实际上，在温带湖泊的研究中已经证明，气候变暖和营养富集的协同效应共同驱动了浮游植物群落的变化（Savichtcheva等人，2015年；Capo等人，2017年）。在人为变暖和营养负荷增加的双重压力下，这些湖泊通常表现出浮游植物组成的定向变化，通常表现为硅藻优势的下降和蓝细菌丰度的增加（例如，Zhang等人，2021b；Huo等人，2022年）。尽管在温带湖泊生态系统中已经广泛研究了生态过程和演替轨迹，但仍难以推断和预测热带地区的湖泊如何应对气候和人为驱动的环境变化。这种不确定性源于温带湖泊和热带湖泊在生态进化动态上的根本差异。热带系统以全年稳定的温度、更高的生物多样性和更复杂的物种相互作用网络为特征。这些基础特征可能会在环境压力下促进更快的群落变化、更广泛的潜在生态反馈，以及更深入的人类活动对基线生态系统状态的改变记录。因此，要解码热带湖泊中浮游植物群落对多种环境压力因子的响应机制，需要来自这些独特系统的直接证据。

中国南部低纬度、人口密集的热带地区雷州半岛上分布着几个火山玛珥湖。其中，虎光岩玛珥湖是中国南部最典型且最大的玛珥湖之一（图1）。像大多数玛珥湖一样，它被一个没有进水口或出水口的陡峭外壁所环绕（Mingram等人，2004年）。这一特征意味着它们的沉积环境非常适合古湖沼学研究。此外，由于流域径流量低，营养物质和其他物质的输入主要来自大气沉降和地下水。先前的研究使用各种代用指标（如硅藻组合和硅同位素组成（Chen等人，2012年）、地球化学指标（Zeng等人，2012年）、重金属污染历史（例如，Zeng等人，2017年；Wu等人，2022年）、微塑料（Ji等人，2024年）、黑碳和多环芳烃（Han等人，2022年））重建了虎光岩玛珥湖过去的气候和环境变化，提供了关于环境背景和人类活动影响的详细信息。因此，虎光岩玛珥湖是探索气候、区域人类活动/大气沉降对湖泊浮游植物演替和生态环境变化影响的理想研究地点。

在这项研究中，我们通过分析从虎光岩玛珥湖获取的沉积物记录，研究了浮游植物群落与环境变化之间的联系。采用针对23S rRNA基因V4高变区段的高通量宏条形码方法，同时对浮游植物（蓝细菌和真核微藻）进行了分析（Sherwood和Presting，2007年；Yan等人，2023年）。本研究的主要目标是：（1）重建虎光岩玛珥湖浮游植物群落随时间的变化；（2）评估营养输入、气候强迫和人为污染物对浮游植物演替的相对贡献。

研究地点

虎光岩玛珥湖（21.15°N，110.28°E；海拔23米）位于中国东南部的广东省湛江市附近（图1）。这个湖泊大约在127,000年前由一次火山喷发形成，喷发切穿了之前的地面（Yancheva等人，2007年）。喷发后，形成的火山口被由火山碎屑玄武岩（火山灰）构成的高墙所包围。一个南北走向的浅滩将湖泊分为两个子盆地：一个较大的西盆地和一个

浮游植物多样性和群落组成的时间变化

虎光岩玛珥湖的浮游植物群落包括几个类群，包括蓝细菌、硅藻（Bacillariophyta）、绿藻（Chlorophyta）、红藻（Rhodophyta）、甲藻（Dinophyta）和隐藻（Cryptophyta）（图3和表S3）。在科水平上，Peridiniaceae、Bangiaceae、Aulacoseiraceae和Synechococcaceae是浮游植物群落的主要组成部分（图2）。在属水平上，Aulacoseira、Dinophysis acuminata、Synechococcus等属是主要成员。

沉积DNA重建浮游植物群落的可靠性

在整个沉积物岩心中都检测到了DNA，其保存得益于湖底缺氧的条件。DNA浓度范围为0.2至1.2 μg/g（图5），表现出明显的垂直分布模式。具体来说，上层沉积物中的DNA浓度高于深层沉积物。这种模式不仅归因于DNA随时间的自然降解，还归因于有机物质的增加

结论

在这项研究中，我们利用沉积DNA宏条形码和地球化学分析展示了人类活动对热带湖泊浮游植物群落的影响。自20世纪40年代以来，浮游植物群落的α多样性有所增加，然后在80年代末期下降。80年代观察到了浮游植物群落组成的显著变化，其特征是硅藻（Aulacoseiraceae）的比例增加，而红藻（Bangiaceae）的比例下降

CRediT作者贡献声明

严东娜：撰写——初稿、项目管理、方法学、调查、概念化。韩永明：撰写——审稿与编辑、项目管理、概念化。帕特里克·里乌阿尔：撰写——审稿与编辑、调查、概念化。兰江虎：撰写——审稿与编辑、资金获取、概念化。詹思凡：可视化、软件、方法学、调查、正式分析。唐亚兰：可视化、软件、正式分析。

利益冲突声明

作者声明他们没有已知的可能会影响本文所述工作的竞争性财务利益或个人关系。

致谢

本研究得到了国家重点研发计划（2023YFF0804804）、国家自然科学基金（项目编号42221003；42207241）、陕西青年科技之星（E53E0201）、中国科学院青年创新促进会（2021411）以及黄土科学国家重点实验室培养计划（SKLLQGPY2405）的资助。