亚热带森林人工林土壤中上层植被和下层植被的功能性状多样性提高了微生物对碳的利用效率

《SOIL BIOLOGY & BIOCHEMISTRY》：Functional trait diversity in overstorey and understorey increases microbial carbon use efficiency in a subtropical forest plantation soil

土壤微生物碳利用效率（CUEST）受植被组成和功能多样性影响，研究四个亚热带林分发现，功能多样性高的上层乔木和下层植被能缓解C和P限制，提升CUEST，促进土壤固碳。

　　

万仁平|胡俊熙|肖焕|李哲|徐静楠|何波|宋兰兰|王丽峰|彭健|于晓燕|李晓琳|涂丽华|刘洋|曹东宇|崔新雷|何新华|黄从德|周世星|雅科夫·库兹亚科夫

四川农业大学林业学院，成都，611130，中国

摘要

土壤微生物碳（C）利用效率（CUE）是碳循环过程中的一个关键参数，但其与地上植物群落的关系尚未得到充分研究。本研究探讨了植被组成和功能多样性如何影响通过基于酶化学计量的方法在四种亚热带人工林类型土壤中评估的微生物CUE_ST。我们假设：(i) 上层树木和下层植物的多样性对CUE_ST的影响受到多个群落和生态系统层面的功能维度的塑造：分散度、均值、方差、偏度和峰度；(ii) CUE_ST受到土壤中资源限制（主要是碳和磷，P）的影响。虽然所有四种人工林中的土壤微生物都受到碳和磷的共同限制，但植物多样性较高的人工林的碳和磷限制要低于植物多样性较低的人工林。在所有人工林中，植物群落属性、功能特征以及土壤的物理化学和微生物特性都影响CUE_ST的变化。具体而言，上层树木和下层植物的更高功能多样性有效地减少了微生物对碳和磷的限制，并提高了CUE_ST。叶片氮（N）和磷的群落加权含量对CUE_ST变化的影响大于其他指标。这些发现表明，植物群落组成和功能对于调节CUE_ST和资源限制至关重要。研究结果强调，在亚热带森林人工林中维持功能多样化的上层和下层植被对于增加土壤碳积累非常重要。

引言

森林人工林在气候策略中起着重要作用，通过恢复退化土地和增加地上和地下的碳（C）封存（Feng等人，2022；Grassi等人，2018）。一方面，这些人工林通过增加全球植物生物量具有巨大的减缓气候变化的潜力（Carvalhais等人，2014；Feng等人，2022；Nave等人，2018）。另一方面，通过造林和再造林，树木、灌木和其他植被吸收大气中的二氧化碳（CO₂）并将碳转移到土壤中，有助于有机物的形成（Bastin等人，2019；Grassi等人，2018；Xu等人，2023）。关于森林人工林通过进一步有机物形成捕获CO₂的程度仍存在不确定性，因为植物提供的碳输入与土壤中微生物活动之间的平衡决定了碳是积累还是损失（Terrer等人，2021；van Groenigen等人，2014）。

微生物通过多种途径影响有机碳的积累和分解，微生物碳利用效率（CUE）是决定植物凋落物在土壤中转化为微生物生物量和大气CO₂初始转化的关键因素（Liang等人，2017；Tao等人，2023）。高CUE反映了更多的碳被分配到稳定的微生物生物量中。相反，低CUE表明通过呼吸作用有大量的碳损失，特别是在微生物利用碳的初始阶段（Bradford和Crowther，2013；Hagerty等人，2018；Hu等人，2022；Manzoni等人，2012；Sinsabaugh等人，2016）。

造林改变了栖息地条件，为土壤微生物提供了丰富的碳底物，从而影响土壤碳循环（Beugnon等人，2021；Duan等人，2023；Lange等人，2015）。植物特性，包括群落层面的属性如功能特征和多样性，影响土壤中的微生物CUE。直接影响来自底物可用性和质量的变化，而间接效应则通过环境因素如土壤pH值、含水量和酶活性的变化产生（Alberti等人，2017；Augusto和Bo?a，2022；Delgado-Baquerizo等人，2018；De Deyn等人，2008；Sinsabaugh等人，2016）。例如，具有资源保守特征的树木，其特点是叶片组织密度高和叶片质量低，会刺激微生物合成胞外酶，从而降低CUE（Cotrufo等人，2013；Maxwell等人，2020；Sinsabaugh等人，2009）。相反，具有资源获取特征的树木，包括高比叶面积和富含营养的叶片，可以缓解微生物对碳和营养的限制。这种CUE的增加是通过加速植物来源的碳和营养的释放实现的（De Deyn等人，2008；Lavorel和Garnier，2002）。因此，理解将植物功能特征与CUE联系起来的机制对于通过微生物驱动的有机物形成增加CO₂捕获至关重要（Delgado-Baquerizo等人，2018）。然而，这些发现很少能在人工林的群落和生态系统层面得到普遍应用。

植物多样性影响植物来源的碳输入和土壤中的营养池，进而调节微生物CUE（Duan等人，2023；Maxwell等人，2020）。例如，更高的物种丰富度可能导致植物残体输入的多样性增加，为土壤微生物群落提供额外的底物和营养，从而支持更快的生长速率和周转率（Delgado-Baquerizo等人，2018；Gunina等人，2017；Liu等人，2018）。相反，更高的植物丰富度也可能加剧营养竞争并降低凋落物质量，从而导致更低的分解速率和CUE（Leppert等人，2017；Wang等人，2020）。然而，由于关于功能组成各个方面（特别是超出物种丰富度之外的功能多样性和群落加权矩）的权衡和协同作用的研究有限，CUE对植物多样性的响应仍然难以确定（Balvanera等人，2014；Brun等人，2022；Gross等人，2017；Wan等人，2022）。尽管有研究表明植物物种之间的功能差异可能通过增加凋落物类型的多样性来改变微生物群落的分布，提高生态位分化和资源分配（Delgado-Baquerizo等人，2018；Hooper等人，2005），但植物功能组成指标在多大程度上解释了微生物CUE的变化仍不清楚。

下层灌木和草本植物对森林人工林的生物多样性有重要贡献，并在支持森林生态系统功能（如营养循环、维持群落结构和增加多功能特性）方面发挥着重要作用，尽管这种作用尚未完全理解（Chang等人，1996；Deng等人，2023；Landuyt等人，2019；Zhang等人，2017）。如果下层植物符合宏观生态学理论，它们的空间互补性和选择效应可能会增加土壤中的微生物CUE（Balvanera等人，2014；Ratcliffe等人，2017；Guo等人，2025；Wu等人，2025）。具体来说，具有高质量特征的物种的互补性和优势创造了更多样化和连续的植物凋落物，为土壤微生物提供了多样且稳定的碳和营养输入，从而提高CUE。然而，由于对下层植被的研究不足，人们对森林生态系统中的土壤微生物CUE了解有限。此外，植物之间的相互作用以及植物与土壤之间的相互作用影响不同层次的资源可用性，改变土壤中的碳和营养池（Fowler等人，2012；Gilliam，2007；Nilsson和Wardle，2005）。尽管如此，很少有研究关注地上层（上层树木和下层植物）与地下CUE过程之间的复杂关系。

本研究旨在确定：(1) 四种典型亚热带人工林土壤中的微生物代谢，如基于化学计量的营养限制和CUE（CUE_ST），(2) 植物群落功能组成与CUE_ST之间的关系，以及(3) 上层树木和下层植物对CUE_ST的解释能力。分析重点关注与群落和生态系统层面功能特性相关的两个关键方面：多变量功能特征多样性测量，特别是功能分散度和功能特征分布的统计矩，包括均值、方差、偏度和峰度（表1）（Brun等人，2022；Gross等人，2017；Tilman等人，1997）。功能分散度量化了单个物种在多维特征空间中距离所有物种中心的平均距离，提供了关于物种在资源利用方面的互补性及其对微生物过程影响的见解（Alberti等人，2017；Chen等人，2023；Laliberté和Legendre，2010）。功能特征分布的矩与物种获取、共享和保存资源的策略有关（Gross等人，2017；Wright等人，2004）。这些指标常用于评估物种对塑造群落结构的生态过程的影响（Bongers等人，2021；Chen等人，2023）。为了提高清晰度，还展示了物种丰富度和均匀性的结果，因为这两者都有助于增加功能特征多样性（Chen等人，2023；De Deyn等人，2008）。本研究测试了以下假设：(1) 植物群落中功能特征的多样性增加可以提高资源利用的互补性，缓解微生物的资源限制，并提高土壤中的CUE_ST；(2) 上层树木中功能特征的多样性增加可以增强下层植物的生态系统功能，从而提高土壤中的CUE_ST。

研究地点

该研究在中国西南部的长期实验性“接近自然”林业平台上进行。该地点位于亚热带湿润季风气候区，大约在四川 Shawan 的 Meinvfeng 国家森林公园以北5公里处（103°35′ E，29°26′ N）。该地点之前用于商业人工林（每公顷1700棵树），后来被清理出来，用于世界银行资助的长江上游流域的森林生态系统恢复项目。

森林人工林的功能特征和多样性

EGF的上层树木和下层植物的物种均匀度和功能多样性低于其他三种森林人工林（图1a，b）。主成分分析（PCA）的第一个主成分（PC1）分别解释了46–85%和33–45%的方差（图S3）。在上层树木和下层植物层中，EGF的CWM_PC1和CWV_PC1较低

森林人工林中的微生物碳和磷限制

四种森林人工林类型的土壤微生物都受到碳和磷的共同限制（图2a，b和S7）。这些发现与亚热带人工林的实证调查结果一致（Wu等人，2023）。这种限制的主要原因是母岩中磷的长期淋溶，逐渐耗尽了磷，导致湿润亚热带地区磷的可用性极低（Turner等人，2024；Wu等人，2023）。在亚热带气候下，高温和

结论

上层树木和下层植物中更高的功能特征多样性有效地减少了土壤中的微生物碳和磷限制，从而提高了土壤中的CUE_ST。在所有森林人工林中，CUE_ST的范围从0.22到0.29不等。上层树木的群落属性和功能特征解释了CUE_ST方差的28–30%，而下层植物解释了11–22%。这些发现表明，植物群落属性和功能特征是调节CUE_ST的关键因素

利益冲突声明

作者声明他们没有已知的可能会影响本文所述工作的竞争性财务利益或个人关系。

CRediT作者贡献声明

万仁平：撰写——原始草稿、可视化、软件、方法论、调查、正式分析、数据管理。胡俊熙：撰写——审稿与编辑、资金获取、概念化。徐静楠：调查、数据管理。何波：软件、方法论、调查、数据管理。肖焕：调查、数据管理。李哲：调查、数据管理。彭健：撰写——审稿与编辑。于晓燕：撰写——审稿与编辑。宋兰兰：调查、数据

未引用的参考文献

Bremner, 1960; Cui等人，2023; R Development Core Team, 2024.

数据可用性

支持本研究发现的数据在figshare上公开可用（https://doi.org/10.6084/m9.figshare.28113572.v1）。

利益冲突声明

? 作者声明他们没有已知的可能会影响本文所述工作的竞争性财务利益或个人关系。

致谢

我们感谢许多工作人员收集数据和维护实验地点。RW感谢李一峰和廖思怡帮助改进概念图。本研究得到了国家自然科学基金（32401425）、中国博士后科学基金（2024M763192）、四川省自然科学基金（2025ZNSFSC0266, 2025ZNSFSC1033, 和 2024NSFSC1191）、四川省科技项目（2021YFYZ0006）的支持