《Ethology》：Human Disturbance but Not Predation Risk Is Associated With Increased Vigilance in Roe Deer
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这项研究揭示了在人类活动改造显著的景观中，狍子(Capreolus capreolus)的行为适应机制。通过相机陷阱和直接观察，研究发现景观组成（自然 vs. 改造）和群体大小是影响狍子警戒行为的关键因素，而稳定的狼(Canis lupus)存在并未显著增加其警惕性。结果表明，相较于不可预测的自然捕食者，可预测的人类干扰是塑造狍子“恐惧图谱”及其行为策略的更主要驱动力，强调了行为灵活性对其在人类主导环境中生存的重要性。
引言
捕食者存在和人类干扰会对猎物产生间接的非致命性影响，是驱动猎物恐惧反应的关键因素。猎物物种进化出了复杂的机制来评估和应对环境风险，这些机制由定义所谓“恐惧图谱”的复杂因素相互作用所塑造。这一概念指的是猎物对捕食风险感知的空间变化，形成了一张地图，其中一些区域被视为危险（“山峰”），而另一些则被视为安全（“山谷”）。景观结构在塑造“恐惧图谱”中起着至关重要的作用。风险评估会引发一系列旨在减少暴露于潜在威胁的反捕食者反应。在大型食草动物中，主要的反捕食者策略之一是警戒，这是一种高度警觉的状态，个体通过视觉、听觉和嗅觉来监控周围环境。警戒通过实现对潜在威胁的快速反应来增强生存机会，但提高警戒水平是有代价的，通常会限制用于其他基本活动（如觅食）的时间。当栖息地选择更多地由风险感知而非资源可用性驱动时，能量摄入可能会受到影响，进而影响个体的适合度。不同反捕食者策略的表现程度受到其效益和相关成本之间动态平衡的影响，这种平衡会随着环境条件和个体情况而变化。
狍子是一种遍布欧洲大部分地区的常见有蹄类物种，是大型食肉动物的重要猎物物种，也是野生动物管理的关键物种。其反捕食者反应可以通过改变行为来体现，例如增加扫描周围环境的频率和强度、在不同地点之间频繁移动、寻找被视为安全的区域或避开被视为危险的区域以及普遍提高警觉性。分配给警戒的时间会随着感知到的风险水平而增加。另一种策略是形成更大的群体，这可以在更多个体之间分配警戒任务，从而减少个体用于警戒的时间。本研究调查了人类干扰和捕食风险如何影响狍子的反捕食者行为，这是一个在人类改造严重、人类活动密集且狍子的主要捕食者狼正在迅速扩张的景观中特别有趣且具有挑战性的研究课题。具体来说，研究人员预测：1) 狍子的活动预算，特别是警戒时间的分配，会因地区而异，在人类干扰更明显的地区预期有更高的警戒水平，并且在有稳定捕食者存在的地区会进一步增加；2) 人类干扰和捕食者存在将是警戒行为的主要驱动因素。
材料与方法
本研究在意大利西北部进行，这是欧洲人类改造最严重的景观之一。研究人员确定了七个在研究区域，它们在景观组成和捕食者存在情况上各不相同。就景观组成而言，两个研究区域主要是自然的，拥有广阔的林地。两个区域是林地和耕地交错分布的混合景观。其余三个区域主要是农业区，带有分散的小片林地。在研究期间，狼在某些研究区域不存在或偶尔出现，而其他区域则有稳定的狼群。在所有研究区域，除了一个区域外，狍子都受到季节性选择性狩猎的影响。此外，两个研究区域包含禁止狩猎的保护区。
狍子行为数据是通过两种非侵入性采样方法收集的：相机陷阱和从有利位置进行直接观察。数据收集为期两年。相机陷阱采样采用棋盘式分层抽样法：每个研究区域被划分为网格，每个采样单元在每个采样季节随机放置一个相机陷阱。所有网格方同时进行调查，每个季节一次。相机陷阱全天候运行。在记录的狍子相机陷阱事件中，只有那些涉及同一个体且持续时间至少为1分30秒的事件被纳入行为分析。直接观察则是在每个研究区域，通过软件预先识别和绘制适合直接观察狍子的有利位置。总共选择了多个有利位置，每个季节调查一次。观察主要是在黎明和黄昏进行，这对应了该物种的活动高峰期。研究人员采用焦点取样法，一次观察并记录一个个体5分钟，使用连续记录法。结合两种采样方法的数据，研究人员总共记录了数百个狍子视频，分散在各个研究区域。记录的狍子包括不同年龄和性别的个体。
视频使用软件进行分析，以识别该物种表现出的各种行为。观察到的行为根据一个行为谱进行分类。在已识别的行为中，研究人员特别关注警戒行为，其表达为用于警戒的时间占总视频时长的百分比。研究人员将警戒作为因变量，与几个分类预测因子和连续预测因子进行了分析。模型选择基于AICc准则进行，并进行了模型平均以减少模型选择的不确定性。所有分析均在R软件中完成。
结果
行为谱中描述的所有行为在录像中至少被观察到一次。在所有研究区域，觅食和警戒是狍子投入大部分时间的主要行为。具体来说，觅食是最频繁的行为，占观察时间的42.3%，而警戒行为约占该时间的一半（21.7%）。即使单独考虑各个研究区域，觅食通常也超过警戒行为。然而，研究人员在两个研究区域观察到了例外，在那里警戒行为略微超过了觅食行为。
警戒行为在所有研究区域都被观察到，但并非在所有被采样的个体中。表现出警戒行为的个体总数为240只。模型平均结果显示，景观组成、采样方法和狍子群体大小对警戒有显著影响。具体来说，与改造景观相比，在混合和自然景观中的警戒行为显著更低；直接观察采样方法与警戒行为增加相关，而警戒行为随着狍子群体大小的增加而减少。其他变量，包括到不同栖息地类型的距离、管理状态和捕食者存在，没有显示出显著影响。
包含仅显著预测因子的最简约模型与数据拟合。该模型显示了一致的估计值，且置信区间排除了零值。精度参数的估计值为4.71，表明警戒比例均值周围存在中等程度的变异性。
讨论
本研究的目的是调查人类干扰和捕食风险对自然条件下狍子警戒行为的影响。这项研究具有重要意义，因为尽管狍子是欧洲研究最多的有蹄类动物之一，但大多数行为研究都是在半自然环境或围栏中进行的。相比之下，专门针对野外警戒和反捕食者反应的研究相对较少，尽管后者具有更高的生态相关性。
正如风险分配假说所预测的，狍子应该将高水平的警戒分配给感知到的高风险情况。在这方面，研究人员预期警戒与人为干扰和狼的存在有关。有趣的是，对影响狍子警戒行为因素的分析显示了景观组成的基本作用。特别是，与高度改造和混合景观相比，在更自然的景观中用于警戒的时间更少。警戒持续时间可以被视为感知风险的指标，因为狍子采用的反捕食者策略通常涉及投入更多时间用于警戒行为，这可能表现为更长的警戒时段或更高的警戒频率。因此，我们的研究结果可以解释为在更自然的景观中感知风险较低的信号，那里的林地茂密且分布广泛，而其他区域则以更加破碎化的栖息地为特征。这一结果与之前的研究一致。
警戒随景观类型变化可能与景观结构、改造更严重的景观中人为干扰增加或这些景观内风险的可预测性增加有关。人类改造的景观通常由开放栖息地组成，主要是广阔的农业区，其中的覆盖物（无论是季节性作物还是永久性耕地）仅季节性适合狍子。栖息地在影响警戒行为方面起着关键作用：在能见度高、覆盖物稀少的开放栖息地，动物可能需要更加警惕以发现和应对潜在威胁。一般来说，与封闭栖息地相比，开放栖息地的感知风险更高，因为靠近林地为逃跑提供了潜在的避难所。因此，警戒往往会随着景观开放度的增加而增加。
人类改造的景观，顾名思义，经常有人类光顾。车辆交通、农业实践和娱乐活动，以及靠近人类居住地，至少在白天，对动物来说是持续的干扰源。人类活动和靠近人类住区提高了狍子的风险感知，通常会导致警戒水平提高，尽管随着时间的推移可能会对这些干扰因素产生习惯化。此外，周围景观对狍子反应的影响也受到所利用栖息地质量的制约：例如，在农作物等高回报栖息地，狍子倾向于接受更大的风险并减少警戒，将觅食收益置于反捕食者行为之上。
人类引起的风险在景观中的时间和空间尺度上都是高度可预测的。事实上，人类活动通常遵循规律的每日和季节模式，并且往往集中在景观中的某些区域，这使得野生动物能够预测人为干扰源。因此，人类引起的策略应该是主动的，基于对风险水平的初步评估。这些旨在减少相遇和/或被探测可能性的行为，是由与被视为危险或有风险的特定干扰源相关的累积过去经验塑造的。用于警戒的时间分配就属于这类策略。
除了景观类型外，显著影响狍子警戒行为的另外两个因素是群体大小和采样方法。群体大小与警戒行为之间的关系已被广泛研究，并且通常呈反比关系。我们的发现与群体规模效应理论一致，该理论预测个体警戒会随着群体规模的增加而减少，并证实了其他研究中获得的结果。关于采样方法，研究人员观察到，当采用直接观察法时，狍子花费更多时间保持警戒。实地操作人员的存在可能被动物探测到，并被视为干扰源，可能引发警觉反应。尽管研究人员承认有些个体可能在我们不知情的情况下探测到我们的存在，但我们相信这只占观察对象的很小一部分。如果操作员的存在显著影响了警戒行为，我们预计警戒会随着观察对象与操作员之间距离的增加而减少。然而，我们没有发现这种相关性，这表明警戒增加更可能是由于直接观察狍子的地点更加开放。事实上，为相机陷阱选择的典型监测地点特点是植被更茂密，那里的动物暴露较少，因此受到的干扰也较少，而直接观察则是在更开放的区域进行。在这样的栖息地，狍子也可能投入更多时间在高质量的嫩枝叶上觅食，因为中断进食以扫描威胁的成本更高。这与之前的研究一致。
其他因素，包括狼的存在、管理状态和到不同栖息地类型的距离，出现在一些排名靠前的模型中；然而，在本研究条件下，它们对警戒行为的影响可能有限或边缘。特别是，与我们的预期相反，研究人员没有观察到稳定的狼群存在对狍子警戒行为有显著影响。这一发现可以通过几种生态和行为机制来解释，这些机制并非互斥。首先，狼和狍子之间不可预测且通常很低的相遇率，可能降低了警戒作为这种情况下主动反捕食者策略的有效性。狼捕食狍子的事件往往是零星的，在空间和时间上变化很大，使得猎物难以在不承受不可持续的能量和机会成本的情况下维持一致的高警戒水平。其次，狍子可能采用替代的反捕食者策略来应对大型食肉动物的捕食风险。一个关键策略是躲藏：通过独居或小群生活，特别是在茂密的林地中，狍子降低了可探测性，这种行为因其体型小而得到进一步促进。此外，个体可能不是增加警戒，而是从空间或时间上避开高风险区域。这些行为适应是有效的长期风险缓解策略，不一定涉及更高的警戒投入。另一个考虑是多捕食者系统中捕食者-猎物动态的复杂性。在我们的研究区域，人类活动突出，人为干扰可能会掩盖或混淆自然捕食风险的影响。在这种情况下，与人类相关的线索可能比单纯的捕食者存在更显著地驱动警戒行为。最后，我们的发现与之前的研究结果一致，这表明，像许多有蹄类动物一样，狍子在管理来自狼等捕食者的捕食风险时，可能会优先考虑避开，而不是投资于成本高昂的警戒。
综上所述，这些见解表明，顶级捕食者在景观中的单纯存在并不会自动转化为猎物警戒的增加。相反，猎物的反应很可能由捕食者的狩猎模式、相遇概率、景观特征和个体经验共同塑造，凸显了野生有蹄类动物风险感知的复杂性。
关于本研究的其他结果，我们观察到的行为与先前发表的文献一致，证实狍子通常将大部分时间用于觅食或保持警戒，觅食是几乎所有区域的主要活动。然而，我们注意到这个一般模式有一些例外：在两个主要以广阔和密集农业用地为特征的研究区域，我们观察到警戒行为比觅食更普遍。这种转变可能与这些区域较高的人类活动相关的感知风险有关。
本研究的另一个值得注意的方面是采用的综合采样方法。直接观察和相机陷阱的结合提供了互补的数据，为研究狍子行为提供了宝贵的基础。事实上，直接观察是研究动物行为最常用的数据收集方法。通过整合不同的采样方法，我们能够收集到一套完整的行为数据集，涵盖了不同的环境背景。相机陷阱的使用被证明尤其有价值，特别是在由于环境限制和种群密度低而无法进行直接观察的区域。这种方法使我们能够在具有挑战性的条件下收集行为数据，再次证明相机陷阱是研究野外动物行为的有用工具。当直接采样方法不适用时，它提供了一种实用的替代方案，从而扩大了野生动物研究的可能性。
结果表明，所研究的狍子种群在意大利西北部感知到的风险分布不均匀。景观组成以及随之而来的人为干扰，在塑造狍子警戒行为方面比捕食者的存在发挥了更重要的作用。捕食风险可能以更复杂的方式影响狍子行为，涉及空间和时间上避开高风险区域，以及反应性的反捕食者反应。这些行为反应值得进一步研究。
