环境梯度在干旱沙漠生态系统中调节了微生物营养利用效率和代谢限制的差异性模式

《CATENA》：Environmental gradients mediate divergent patterns of microbial nutrient use efficiency and metabolic limitation in arid desert ecosystems

微生物代谢策略与资源利用效率沿荒漠-河岸过渡带的变化及其驱动机制研究。通过分析艾尔克苏河过渡区三生境（湿润河岸带、荒漠、荒漠侵蚀区）土壤外源酶活性及元素 stoichiometry，发现碳限制在湿润区最强，荒漠侵蚀区磷限制缓解，氮限制全域显著但空间异质。随机森林和偏最小二乘路径模型揭示生物地球化学因子与微生物群落结构共同调控代谢限制。研究表明，环境胁迫通过改变微生物生物量与群落多样性间接调控碳氮利用效率，形成从生长主导型到生存主导型的代谢权衡。为荒漠生态系统脆弱性评估提供理论支撑。

　　

李晓通|陈宇东|王金龙|舒玉琳|杨光|吕光辉

新疆大学生态与环境学院，中国乌鲁木齐 830017

摘要

河岸生态系统与沙漠生态系统之间的过渡带是环境变化的关键监测区域，然而微生物代谢的可塑性和资源利用之间的权衡如何应对这些剧烈的环境梯度变化仍知之甚少。本研究调查了位于新疆艾比湖湿地国家自然保护区（ELWNNR）内的阿克克苏河沿岸的过渡带。通过分析三种生境（湿润河岸区（MR）、干旱沙漠区（AD）和沙漠侵蚀区（DE）的土壤胞外酶活性和化学计量特性，我们探讨了微生物代谢限制模式的适应策略及其潜在的营养利用效率，以及其驱动机制。研究结果表明，沿环境梯度微生物的营养限制存在显著差异：湿润河岸区的碳吸收酶和氮吸收酶活性较高，而向量分析表明该区域的碳限制相对较强。沙漠侵蚀区的磷吸收酶活性升高，氮限制得到缓解。酶的化学计量向量分析显示，整个区域都以氮限制为主，但在湿润河岸区碳限制更为明显，而在沙漠侵蚀区氮限制有所减轻。微生物碳利用效率（CUE）随距离河岸的距离增加而提高，而氮利用效率（NUE）则下降。随机森林（RF）分析确定了凋落物养分、土壤物理化学性质和酸杆菌门（Acidobacteriota）的相对丰度是代谢变化的主要预测因子。偏最小二乘路径建模（PLS-PM）进一步阐明了层次调节途径，揭示了非生物因素通过影响微生物生物量和群落多样性间接调节CUE和NUE。这些发现表明，微生物的营养利用策略受到环境压力和生物属性的共同调控，反映了从河岸到沙漠的梯度上明显的代谢权衡。本研究展示了沙漠微生物从生长主导型向生存主导型的转变，并为理解全球沙漠化背景下沙漠生态系统的脆弱性和恢复力提供了理论基础。

引言

与湿润地区的生态系统相比，干旱沙漠生态系统对环境变化的适应阈值较低，对气候变率和人为干扰更为敏感（Lan等人，2022年）。由于极端气候条件（如低降水量、高蒸发量和显著的温度波动）和人类活动（如过度放牧和过度水资源开发），净初级生产力受到严重限制，导致土壤有机质输入稀缺且质量低下（Naorem等人，2023年；Srinivasarao等人，2021年）。资源有限破坏了土壤养分循环过程，使得微生物介导的分解和转化过程对于维持物质循环和生态系统稳定性至关重要（Vásquez-Dean等人，2020年）。作为微生物代谢的关键生物标志物，土壤胞外酶活性准确反映了微生物对必需养分（碳、氮、磷）的获取策略（Stone等人，2014年）。例如，在水分胁迫下，沙漠微生物可能会增强β-葡萄糖苷酶（BG）的活性以获取更多碳，或提高碱性磷酸酶（AKP）的活性以缓解磷限制（Liu等人，2022年）。酶的化学计量模式进一步揭示了微生物对多种养分限制的适应机制（Cui等人，2022年）。因此，通过胞外酶活性评估微生物代谢限制对于阐明养分利用效率的驱动因素和预测沙漠生态系统的稳定性具有重要的科学价值（Mooshammer等人，2014年）。然而，目前大多数研究仅关注孤立的生境类型，未能捕捉到微生物群落在剧烈环境梯度上的代谢可塑性。因此，尚不清楚随着生境条件通过过渡带的波动，微生物代谢策略是如何从生存主导型转变为生长主导型的。

在干旱沙漠生态系统中，水和养分的可用性是微生物代谢的基本底物（Cui等人，2018年）。土壤胞外酶作为这些因素调控的关键生物催化剂，介导了有机质分解和养分循环等关键过程（Neemisha，2022年）。酶活性的空间变化源于微生物对资源异质性的适应。在水分充足的河岸区，微生物优先分泌碳吸收酶以利用相对丰富的有机质；而在干旱沙漠核心区域，代谢策略从碳吸收转向磷吸收以应对养分限制（Akinyemi等人，2020年）。然而也存在例外：在盐分较高的生境中，即使水分充足，关键酶的活性也可能因盐分胁迫而下降（Frankenberger Jr.和Bingham，1982年；Singh，2016年）。此外，外源性有机输入（如凋落物）会改变土壤养分动态，进一步复杂化了酶活性的空间变异性（Liu等人，2024年）。总体而言，这些发现表明干旱沙漠中的微生物代谢限制和养分利用效率受到水分可用性、盐分胁迫、养分条件和微生物群落特征的相互作用的影响。尽管有这些观察结果，但仍存在一个重要的知识空白：水分波动和盐分胁迫如何协同作用以驱动微生物代谢限制的强度仍不清楚，特别是在资源利用效率的权衡方面。

土壤胞外酶的摩尔比，通常称为生态酶化学计量（EES），为解读微生物营养限制提供了有力的框架（Cui等人，2022年；He等人，2020年；Sinsabaugh等人，2009年）。根据Sinsabaugh等人（2012年，2009年）的观点，EES代表了生态化学计量理论（EST）和生态代谢理论（MTE）的结合，这种整合增强了我们对微生物代谢的能量和营养控制的理解。该方法认为，微生物群落的资源需求源于聚合物底物的催化分解。因此，可以通过与碳、氮和磷吸收相关的胞外酶的相对活性来量化相对资源限制（Cui等人，2023年）。具体来说，常用的关键酶包括碳吸收酶BG、氮吸收酶亮氨酸氨基肽酶（LAP）和β-1,4-N-乙酰葡萄糖胺酶（NAG），以及磷吸收酶碱性磷酸酶（AKP）。基于这些酶活性的比率进行的向量分析可以量化向量长度（VL）和向量角度（VA），分别表征了微生物对碳吸收的资源分配强度及其相对的氮/磷限制（Moorhead等人，2016年）。将EES与微生物和底物的C:N:P化学计量相结合，可以反映微生物能量和养分获取之间的生化平衡（Schimel等人，2022年；Sinsabaugh等人，2016年），从而表征土壤微生物的生长和同化效率（Cui等人，2023年；Schimel等人，2022年）。需要注意的是，在EES框架内，NUE代表了养分投资与生物量合成之间的关键权衡，反映了群落的长期资源利用策略，而不是瞬时的代谢通量。这些理论共同提供了一个强大的框架，用于解释微生物群落如何根据环境信号分配资源以获取养分，这对于我们研究酶活性模式和养分利用效率至关重要。在干旱沙漠中，水分-盐分条件的变化会轻易改变养分需求偏好，从而可能修改传统的限制模式并触发独特的代谢响应（Cui等人，2019年；Cui等人，2018年）。因此，通过向量分析可以阐明不同生境中微生物养分利用策略的适应性变化，为理解沙漠生态系统中养分循环的脆弱性提供了新的见解。

位于中国干旱西北部的艾比湖湿地国家自然保护区（ELWNNR）代表了一个高度脆弱的生态系统。保护区内的阿克克苏河沿岸的河岸-沙漠过渡带表现出明显的水分-盐分动态和养分可用性的环境梯度（Li等人，2023a；Wang等人，2022年），为研究干旱沙漠中的微生物代谢限制和养分利用提供了理想的自然实验室。研究这些过渡带非常及时且必要，因为它们是沙漠化和生态系统功能变化的早期预警指标。在这项研究中，我们在阿克克苏河北岸建立了一条横断面，结合植被调查和野外采样，以实现以下科学目标：（1）确定土壤微生物代谢限制（碳、氮或磷）沿河岸到沙漠梯度的变化，并识别对环境压力的潜在阈值响应；（2）阐明在干旱和盐分压力下微生物在养分利用效率方面的适应策略；（3）识别生物因素（植被特征和土壤微生物）和非生物因素（土壤物理化学性质）对代谢限制（VA/VL）和养分利用效率的协同调节途径。通过实现这些目标，本研究旨在为脆弱干旱景观中微生物资源利用策略的调节机制提供更有力的证据。这种综合方法，特别是在河岸到沙漠的梯度上，解决了我们对极端干旱和盐分条件下微生物适应策略理解的现有空白。

研究区域和采样地点

研究区域（44°30′–45°09′N，82°36′–83°50′E）位于中国新疆维吾尔自治区古尔班通古特沙漠南缘的艾比湖湿地国家自然保护区（ELWNNR）（图1a和b）。该地区具有典型的温带大陆性干旱气候，年平均温度约为7.8°C，年降水量低于100毫米，蒸发量超过1500毫米（Li等人，2022年）。主要土壤类型包括灰色沙漠土壤

土壤性质、凋落物、植物和微生物多样性的特征

湿润河岸区（MR）的土壤水分含量（SWC）和盐分含量（SSC）最高，分别为0.126 g kg^-1和6.971 mg kg^-1，显著高于干旱沙漠区（AD和DE）（P < 0.001）。pH值从湿润河岸区（8.787）逐渐降低到干旱沙漠区（8.676）再到沙漠侵蚀区（8.517），三种生境之间存在显著差异（P < 0.001）。湿润河岸区的土壤有机碳（SOC）、土壤总氮（STN）和土壤总磷（STP）显著高于干旱沙漠区（AD和DE）（P < 0.001）。SOC

干旱沙漠生态系统中沿环境梯度的微生物代谢限制模式及其驱动因素的变化

沿阿克克苏河-沙漠过渡带，土壤微生物的营养限制模式表现出显著的空间异质性。首先，碳吸收酶和氮吸收酶的活性随着距离河岸的距离增加而呈指数或对数下降，这一趋势与湿润河岸区土壤中较高的SOC、STN、DOC和SAN高度一致。在湿润河岸区，丰富的水分和有机质输入（如较高的凋落物

结论与展望

本研究揭示了沿河岸-沙漠梯度微生物代谢策略和适应机制的显著转变。我们发现，微生物的营养限制从湿润河岸区的碳和氮共同限制转变为干旱沙漠中的磷需求增加，在那里氮限制压力通过代谢重组得到缓解。微生物的营养利用效率表现出基本的代谢权衡：河岸

CRediT作者贡献声明

李晓通：撰写 – 审稿与编辑，撰写 – 原稿，可视化，正式分析。陈宇东：软件，方法学，数据管理。王金龙：项目管理，资金获取。舒玉琳：资源，调查。杨光：方法学，调查。吕光辉：监督，资源，概念化。

利益冲突声明

作者声明他们没有已知的可能会影响本文所报告工作的财务利益或个人关系。

致谢

本工作得到了国家自然科学基金（32260266）、新疆维吾尔自治区天池人才计划（5105240150h）和新疆大学杰出博士研究生研究与创新计划（XJU2024BS120）的支持。