昆虫病原线虫作为控制苏氏果蝇（Drosophila suzukii，双翅目：果蝇科）的生物防治剂

《Crop Protection》：Entomopathogenic nematodes as biological control agents against Drosophila suzukii (Diptera: Drosophilidae)

Drosophila suzukii幼虫生物防控评估发现，92株 entomopathogenic nematodes（EPN）中4株（S. carpocapsae HSC-Han、NC116、S.AF.Bi及S. feltiae SN）对幼虫毒力显著，其中NC116幼虫毒力最高，但蛹期存活率低，提示阶段特异性抗性。EPN处理导致蛹亚致死效应，如成虫飞行能力下降及分布改变，可能辅助IPM调控。然而，EPN在樱桃果实上的应用效果受限，需优化剂型以提高田间效能。

　　

Jie Sun|Yuanhu Tang|Ailing Wang|Xianqin Wei|Weibin Ruan

南开大学生命科学学院，天津 300071，中国

摘要

Drosophila suzukii（Matsumura）（双翅目：果蝇科）是一种入侵性害虫，对软皮水果作物造成了严重的经济损失。迫切需要可持续的害虫管理策略来减少对化学杀虫剂的依赖。昆虫病原线虫（EPNs）已被证明对D. suzukii的幼虫有效，因此由于其环境安全性和与综合害虫管理（IPM）的兼容性，它们代表了一种有前景的生物控制替代方案。我们通过直接暴露测试评估了92种EPN菌株对D. suzukii幼虫的毒力。四种具有强毒力的菌株：Steinernema carpocapsae HSC-Han、S. carpocapsae NC116、S. carpocapsae S.AF.Bi和S. feltiae SN进一步接受了浓度依赖性毒力的评估。这四种菌株还针对埋在土壤中的蛹进行了毒力评估，最后在实验室试验中应用于受感染的樱桃上。在测试的EPN菌株中，S. carpocapsae NC116表现出最高的幼虫毒力，但蛹的死亡率仍然较低，表明存在阶段特异性抗性。值得注意的是，EPN暴露在蛹中引起了显著的亚致死效应，降低了飞行能力并改变了成虫的空间分布。然而，在樱桃果实试验中，当应用于受感染的樱桃时，EPN的效果有限，这表明需要优化配方。S. carpocapsae NC116显示出作为D. suzukii幼虫生物控制剂的潜力。这些结果还强调了在IPM框架内EPN诱导的亚致死效应的生态重要性，通过优化应用策略可以提高其在田间的效果，从而实现更可持续的水果生产。

引言

Drosophila suzukii（Matsumura）（双翅目：果蝇科），通常被称为斑翅果蝇，是一种入侵性害虫，对樱桃、浆果和葡萄等软皮水果造成了巨大的经济损失（De Ros, 2024; Knapp et al., 2021; Sriram et al., 2025）。与其他大多数果蝇不同，D. suzukii的雌性具有锯齿状的产卵器，能够将卵产在成熟的果实中，导致幼虫迅速发育和果实腐烂（Orsted et al., 2021）。这种害虫起源于亚洲，由于高繁殖力、每年多代以及适应多种气候条件的能力，现已在全球范围内传播（Fellner et al., 2025）。传统的管理方法主要依赖于化学杀虫剂（如斯皮诺辛、拟除虫菊酯和有机磷杀虫剂）（Deans and Hutchison, 2022; Disi and Sial, 2021; Lisi et al., 2023），但其效果受到杀虫剂抗性、环境污染、对非目标生物的负面影响以及由于农药残留限制而导致的出口限制等问题日益受限（Brilinger et al., 2024; Disi et al., 2020）。文化措施包括移除过熟的果实和使用防虫网，可以减少产卵。但这些方法通常劳动密集、成本高昂且长期效果有限（Brilinger et al., 2024; ?atal et al., 2023; Lindell et al., 2025）。物理控制方法，如诱捕器，对于监测有用，但大规模抑制效果较差（Van Kerckvoorde et al., 2020; Wen et al., 2022）。因此，人们越来越关注开发针对D. suzukii的环境友好和可持续的害虫管理策略。

昆虫病原线虫（EPNs）是生活在土壤中的寄生线虫，能够感染并杀死昆虫宿主，由于其无毒性质、对环境的安全性以及对多种环境的适应性，被广泛用作商业生物控制剂（Garriga et al., 2019; Ibitoye et al., 2025; Lee et al., 2025; Skrzecz et al., 2024）。研究最广泛的两个属是Steinernema和Heterorhabditis（Kumar et al., 2022），每个属都与共生细菌保持互利关系，Steinernema中的Xenorhabdus属和Heterorhabditis中的Photorhabdus属。一旦进入昆虫的体腔，这些细菌会被释放出来，导致败血症和宿主迅速死亡（Cortés-Martínez et al., 2025; Rosso et al., 2024; Ogier et al., 2023）。EPNs对多种昆虫宿主有效，可以使用常规施用设备进行施用（Aryal et al., 2025; Filgueiras et al., 2023; Kapranas et al., 2021; Pekarcik et al., 2025; Sun et al., 2024）。先前的研究表明Steinernema carpocapsae（Weiser）和S. feltiae（Filipjev）可以在土壤和果实中感染D. suzukii的幼虫，而Heterorhabditis bacteriophora（Poinar）对其他害虫如Diabrotica virgifera（LeConte）更有效（Cuthbertson et al., 2016; Hübner et al., 2017; Toth et al., 2022）。然而，EPN对D. suzukii蛹的效果仍然较低，通常低于10%（Hübner et al., 2017），表明存在强烈的阶段依赖性抗性。此外，当EPN应用于果实表面时，其效果受到环境因素的严重限制，包括紫外线（UV）辐射、高温和低湿度，这些因素会显著降低EPN的存活率和感染力（Toth et al., 2022）。Ha等人（2025）指出，UV暴露和干燥会显著破坏EPN的活力和毒力，突显了地上应用的挑战。尽管存在这些限制，EPN仍可以通过产生亚致死效应来增强其在IPM中的效用，从而限制其繁殖（Sun et al., 2024）。尽管如此，对D. suzukii多个发育阶段的多种EPN菌株的全面筛选仍然有限，而且很少有研究系统地评估了基于果实的系统中的亚致死效应。

本研究全面评估了92种EPN菌株对D. suzukii幼虫的生物控制潜力。根据初步筛选，选择了四种具有强毒力的菌株：S. carpocapsae HSC-Han、S. carpocapsae NC116、S. carpocapsae S.AF.Bi和S. feltiae SN进行进一步评估。我们评估了它们对幼虫的浓度依赖性毒力、对蛹的效果以及对成虫飞行行为的亚致死效应，以及应用于受感染樱桃时的表现。本研究旨在确定适合在IPM框架内进行可持续D. suzukii管理的EPN菌株和应用策略。

部分片段

果蝇

Drosophila suzukii成虫来自中国山东省农业科学院植物保护研究所，并在温度控制在25°C、相对湿度60 ± 5%（RH）和16小时光照/8小时黑暗的光周期下的气候控制室中饲养。幼虫在人工饲料上饲养（1 L: 1000 mL水、9 g琼脂、40 g糖、25 g玉米粉、14 g酵母、0.6 g Nipagin、6.7 mL乙醇、3 mL冰醋酸）（Cha et al., 2021）。成熟的（第二龄末期）幼虫和蛹（0–24小时）

92种EPN菌株对D. suzukii幼虫的毒力

92种EPN菌株的毒力在不同菌株和时间点之间存在显著差异（图1，表S2）。对于Steinernema菌株，菌株、时间和它们之间的相互作用有显著影响，而试验效应不显著（表S2）。该模型表现出单一拟合，可能是由于菌株数量相对于重复次数较多（每次试验每个处理五个菌株），但固定效应估计较为稳健（残差df ≈ 250）。在Steinernema物种中，S. feltiae（三个菌株）

讨论

本研究评估了92种EPN菌株对D. suzukii幼虫的生物控制潜力，并确定了四种具有强毒力的菌株：S. carpocapsae HSC-Han、S. carpocapsae NC116、S. carpocapsae S.AF.Bi和S. feltiae SN，以便进一步评估。这些菌株随后接受了浓度依赖性毒力、对蛹的效果以及在樱桃果实试验中的表现评估，提供了关于它们管理D. suzukii效用的全面见解。

结论

总之，EPNs，特别是S. carpocapsae NC116，在管理D. suzukii方面显示出有前景的潜力，尤其是在幼虫阶段。虽然对蛹的效果有限，但显著的亚致死效应通过减少扩散和繁殖增强了IPM的效用。S. carpocapsae NC116菌株目前可在材料转让协议下进行研究，其商业化正在评估中。

CRediT作者贡献声明

Jie Sun：写作 – 审稿与编辑，写作 – 原稿，可视化，调查，数据管理。Yuanhu Tang：数据管理。Xianqin Wei：写作 – 审稿与编辑，监督，资金获取。Ailing Wang：调查。Weibin Ruan：写作 – 审稿与编辑，监督，资金获取

未引用的参考文献

Cuthbertson and Audsley, 2016; Mohamed and Shairra, 2023; Toledo et al., 2006.

利益冲突声明

作者声明没有已知的竞争财务利益。

数据可用性

数据将按请求提供。

资金来源

本研究得到了中国自然科学基金（编号32171637和32571910）、中国国家科技基础资源调查计划（2024FY100400）以及国家重点研发计划（编号2017YFE013040和2019YFE0120400）的资助。

利益冲突声明

作者声明没有已知的竞争财务利益或可能影响本文工作的个人关系。