综述：非变态昆虫的发育内分泌学——这一切是如何开始的

无变态昆虫火螳螂 Thermobia domestica 的激素调控机制及其在 Pancrustacea 中的进化意义，探讨蜕皮素与 juvenile hormone（JH）在发育调控中的作用，比较甲壳类动物以甲基法尼基酯（MF）替代 JH 的信号通路差异，揭示发育模式进化中的关键节点。

　　

Barbora Konopová

捷克科学院生物学中心昆虫学研究所，捷克布杰约维采，捷克共和国

过去一个世纪的研究已经阐明了蜕皮甾酮和幼虫激素（JH）在有机体和分子水平上如何控制变态昆虫（Pterygota，即有翅昆虫）的发育。而那些较古老的昆虫谱系——无翅且不经历变态的Archaeognatha（跳跃尾须虫）和Zygentoma（银鱼虫和火虫虫）——在很大程度上被忽视了。尽管如此，它们为我们提供了关于变态现象进化起源的重要见解。昆虫与Protura、Collembola和Diplura共同构成了六足动物门（Hexapoda），后者属于甲壳纲（Pancrustacea）中的陆地动物分支。本综述重点介绍了我们对无变态昆虫模型Thermobia domestica（Zygentoma）内分泌调节机制的最新认识，并探讨了这一机制在其他甲壳类动物中的根源。

引言

自从发现昆虫能够产生激素以来，针对这些节肢动物的内分泌学研究几乎完全集中在有翅昆虫（Pterygota）上[1]，因为所有现存的有翅昆虫都会经历变态[2, 3*, 4]（图1）。在昆虫中，变态是从幼虫阶段到成虫阶段的显著且突然的变化（图2）。主要的发育类型分为半变态（hemimetaboly）和全变态（holometaboly），其中全变态包括一个短暂的蛹期。有翅昆虫在成年后不会蜕皮。

在有翅昆虫中，蜕皮甾酮能够诱导蜕皮和发育进程[1*, 2, 3*, 4]。它们主要由幼虫的前胸腺（prothoracic glands, PG）和成虫的生殖腺合成。最终产生生物活性形式20E的步骤发生在外周组织中。虽然高水平的20E对于新表皮的生成是必需的，但随后需要停止分泌蜕皮甾酮才能脱去旧表皮[4]。孵化后的几次蜕皮会启动形态发生生长，而幼虫激素（JH）的形态稳定作用则使它们保持在不成熟状态。因此，在JH的存在下，蜕皮甾酮的脉冲会导致重复相同发育阶段的“现状”蜕皮。JH是一种倍半萜类物质，由幼虫和成虫的侧体（corpora allata, CA）产生。JH也可以在局部产生（旁分泌），例如在胚胎发生过程中[5]。JH的典型生物合成途径包括通过JHAMT（以及FAMeT）将法尼酸（farnesoic acid, FA）转化为甲基法尼酸（methyl farnesoate, MF），再通过CYP15A1将其氧化为JH[6]。JH与蜕皮甾酮共同作用于雌性昆虫的繁殖过程，例如在脂肪体中产生卵黄蛋白并将其沉积到发育中的卵细胞中[7]。

已知有一些关键调节因子能够决定有翅昆虫蜕皮的特性[2, 3*, 4, 8**, 9**。Kr-h1是JH的主要靶标。BR-C和E93是蜕皮甾酮的主要靶标。E93促进成虫发育；它受到JH通过Kr-h1的抑制。BR-C经历了最大的进化变化；在半变态昆虫的幼虫中，JH维持BR-C的表达以促进翅垫的生长；在全变态昆虫中，JH在幼虫阶段抑制BR-C的表达，并作为蛹期的主要调节因子。JH通过其受体Met传递信号[10]（关于通过质膜受体的信号传导机制，请参见[11]）。Chinmo和Abrupt也是维持半变态和全变态昆虫幼虫状态的额外调节因子；目前尚无针对非有翅昆虫的研究[8**, 9**）。

来自两个基部分支的昆虫谱系——Archaeognatha（跳跃尾须虫）和Zygentoma（银鱼虫和火虫虫）的物种是无翅的（apterygote）。它们的发育过程是渐进的，幼虫和成虫阶段之间没有明显的结构变化。它们被称为无变态昆虫（没有变态过程）[2, 12]。与有翅昆虫不同，但与许多节肢动物类似，Archaeognatha和Zygentoma在成年后仍会继续蜕皮。有翅昆虫的最终蜕皮可能是由于翅膀的演化而产生的[2, 3*, 4]。值得注意的是，某些螯肢动物和甲壳类动物（无翅）在成年后也会停止蜕皮[13]。

昆虫与其较古老的亲属Protura（锥头虫）、Collembola（弹尾虫）和Diplura（双刺尾须虫）共同构成了六足动物门（Hexapoda），这是甲壳纲（Pancrustacea）中的一个陆地动物分支[14, 15]。六足动物的姐妹群是Remipedia；这些甲壳类动物以其含有抑制神经毒素的钾通道的毒液而闻名[16, 17]。甲壳纲和其他节肢动物属于蜕皮动物门（Ecdysozoa）[18]。非昆虫类的六足动物是小型土壤生物，它们代表了昆虫与水生甲壳类动物之间的过渡类型。在六足动物的系统发育树上，这三个群体位于昆虫的更基部位置。按照惯例，它们目前不被归类为昆虫。关于它们的发育和激素调节机制知之甚少。与无翅昆虫一样，它们没有变态过程，并且（可能除了Protura之外）在成年后仍会继续蜕皮。它们的口器被一个囊状结构覆盖（内口式口器，entognathy），并且具有其他特征，如腹部节段数量的不同。

本综述概述了我们对无变态昆虫内分泌调节机制的最新认识，并探讨了其在甲壳类动物中的起源。由于关于Archaeognatha、Protura、Collembola和Diplura的了解有限，因此本文重点介绍了对Zygentoma物种Thermobia domestica的研究。

节选内容

无变态昆虫模型Thermobia domestica

Zygentoma属的火虫虫Thermobia domestica（Lepismatidae）是一种无翅昆虫模型。它被用于比较胚胎学研究、神经发生研究、性别决定研究以及昼夜节律研究[19*, 20, 21, 22]。遗传学研究工具包括CRISPR/Cas9介导的基因敲除、用于功能获得研究的转基因技术、RNA干扰（RNAi）、原位杂交技术，以及已测序的基因组和转录组[19*, 20]。 蜕皮甾酮在胚胎期和胚胎后期蜕皮时达到峰值[23, 24**]。Thermobia产生...

JH在Thermobia胚胎中的功能

Archaeognatha和Zygentoma通过短胚带胚胎发生过程进行发育，在此过程中只有构成头部和胸部的前部节段在胚盘中被确定；其余节段则从后部生长区逐渐添加[2, 12]（图2）。相比之下，在大多数全变态昆虫（包括果蝇）的长胚带胚胎发生过程中，整个身体在胚盘阶段就已经形成。

“成虫决定因子”E93在Thermobia中的功能

在Thermobia胚胎发育初期，E93的转录水平非常高[25]。这些E93分子很可能来源于母体[25]。其表达水平下降的时间与母体基因向合子基因的转变相吻合，这一转变在胚胎转录组中表现为基因表达的三个主要变化之一，同时也与胚盘的形成时间一致[20]。E93在Thermobia胚胎中的确切功能尚不清楚。在幼虫阶段，E93的表达保持中等至较低水平。

JH的祖先发育功能假说

Truman等人[24]提出，JH的祖先发育功能是在胚胎阶段促进向最终幼虫状态的渐进性发育。JH的这种效应通常仅在孵化前显现，此时激素促进组织成熟。在经历变态的昆虫中，JH的这种效应会在幼虫阶段重新出现，以抑制形态发生过程（即“现状”效应）。

甲壳类动物中存在的是MF而非JH

我们对其他甲壳类动物激素信号传导的理解主要来源于十足目（Decapoda，包括多种螃蟹、虾和龙虾）的研究（它们属于软甲纲Malacostraca的一个分支[1]），以及枝角类动物Daphnia[32, 33*]。甲壳类动物不合成JH，而是利用其直接前体MF。在十足目动物中，Y器官（YO）和颚器官（MO）分别产生蜕皮甾酮和MF。这些器官在其他甲壳类动物中尚未被发现。

对甲壳类动物变态过程的见解

甲壳类动物的生命周期多样，与昆虫不同。在甲壳类动物中，孵化出来的个体通常不具备成虫的基本形态[40, 41]。孵化出的幼体通常是nauplius，具有头部和三对附肢（类似于短胚带胚胎，即“头幼虫”[41]；其余身体部分在胚胎后期从后部生长区发育而来。向成虫样幼体的发育过程可能是渐进的，也可能包含突然的变化——即变态。

甲壳类动物中的E93调节蜕皮甾酮的合成

在十足目螃蟹Portunus trituberculatus中，在多种成体组织中检测到了E93的转录本，其中Y器官（YO）中的含量最高[42]。在幼虫阶段，E93的表达在Y器官和表皮中随蜕皮周期波动，但在肌肉中则没有这种变化。20E能够诱导E93在Y器官和表皮中的表达，而MF则抑制这种表达。功能研究表明，E93能够抑制蜕皮甾酮的合成及相关基因的表达；MF通过调节E93的表达来促进20E的合成。

未来研究方向

需要对不同甲壳类动物谱系的物种进行进一步研究。非昆虫类的六足动物（Protura、Collembola、Diplura）在昆虫和甲壳类动物之间起到了桥梁作用，有助于我们理解JH调控的昆虫生理机制的起源。弹尾虫可以在实验室中培养，其基因可以通过系统性的RNA干扰（RNAi）被有效沉默[49]（Konopova和Akam，2014）。实验方法可以包括基因敲除或药理学抑制等手段。

未引用的参考文献

[48]

利益冲突声明

无。

致谢

感谢《Current Opinion in Insect Science》的编辑邀请我撰写这篇综述。感谢Petr ?vácha和Michal ?urovec的支持，也感谢审稿人对我手稿的修改建议。

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