由于有害微藻的生物多样性丰富，发生有害藻华事件的风险很高：来自中国秦皇岛沿海水域长达十年的实地调查的发现

《Ocean & Coastal Management》：High risk of harmful algal bloom events due to rich biodiversity of harmful microalgae: Insights from a ten-year-long field investigation in the coastal waters off Qinhuangdao, China

渤海曹妃甸湾有害藻华物种多样性及环境驱动机制研究。2022-2023年连续采样结合代谢组测序技术，发现9个浮游植物门类，硅藻和绿藻占比最高。鉴定出51种潜在有害藻类，其中18种具有毒素产生能力，如Alexandrium affine（PSTs）和Pseudo-nitzschia pungens（DA）。揭示温度和盐度是影响藻类时空分布的关键因素。研究填补了该区域全年监测空白，为有害藻华防控提供新数据。

　　

宁家琪|陈阳|刘志良|宋慧银|邢腾飞|黄海龙|杜苏|王义波|杨浩|马月

河北科技师范学院海洋科学研究中心，秦皇岛，066004，中国

摘要

在过去二十年里，渤海秦皇岛沿海水域频繁发生有害藻华（HABs），贝类中的麻痹性贝类毒素（PSTs）常常超过安全标准。然而，关于该地区有毒HAB物种的生物多样性和季节变化的研究仍然很少，这严重阻碍了有毒HAB灾害预防和控制的研究。自2014年以来，我们系统地识别并研究了秦皇岛沿海地区的有毒微藻。不过，历史上的调查主要在夏季进行，缺乏全年连续的监测和研究。2022年3月至2023年2月期间，我们每月从秦皇岛沿海地区采集样本，利用宏条形码技术（metabarcoding）研究了HAB物种的生物多样性、时空分布及环境驱动因素。本研究共鉴定出3711个扩增子序列变异体（ASVs），属于九个植物门，其中甲藻门（Dinoflagellata）和绿藻门（Chlorophyta）占主导地位。在251个被注释的植物物种中，有51种被认为是潜在的HAB物种，其中18种能够产生毒素或潜在有毒物质。值得注意的是，HAB物种Teleaulax acuta全年在该地区都有分布，并且数量相对较多。此外，2022年8月至12月期间，在秦皇岛沿海地区广泛检测到了属于Alexandrium属（产生PSTs）、Pseudo-nitzschia（产生软骨藻酸，DA）和Karenia（产生短裸甲藻毒素，BTX）的几种有毒物种。温度和盐度被确定为影响主要HAB物种分布和季节更替的关键环境因素。总之，2014年至2023年间，在秦皇岛沿海地区至少鉴定出129种潜在的HAB物种，其中包括43种产毒物种或具有潜在毒性的物种，这些物种对有毒HAB爆发的风险很高。这项研究强调了监测有毒HAB物种对于预防和控制沿海海域HAB事件的重要性。

引言

有害藻华（HABs）是由海洋或淡水环境中藻类及其他物种（如Mesodinium rubrum）的快速繁殖引起的（Anderson等人，2012年），包括有毒HABs和非有毒HABs（Erica等人，2003年；Hallegraeff，1993年）。这些HAB事件对生态结构和功能造成严重破坏，威胁食品安全和人类健康，并阻碍当地社会和经济发展（Chen等人，2023a年；Esenkulova等人，2020年）。海洋环境中常见的HAB类型包括赤潮、褐潮、绿潮和金潮。由于海洋表面温度和环流的变化，2003年至2020年间，近岸HABs的频率（+59.2%）和强度（+13.2%）在全球范围内显著增加（Dai等人，2023年）。过去30年来，中国沿海地区的HABs分布、频率和规模都显著增加（Guo等人，2015年；He等人，2021年；Yan等人，2022年）。

渤海是中国最大的内海，是鱼类和虾类的重要育肥区，有利于它们的繁殖、孵化和摄食。该地区曾多次发生大规模HAB事件，对海洋养殖和海洋生态系统的健康造成了严重损害（Chen和Huang，2021年）。2006年至2024年间，渤海至少记录了187次HAB事件，累计影响面积超过45,980平方公里。这些HAB爆发主要发生在5月至11月（Chen和Huang，2021年；MNR，2022年；MNR，2025年）。秦皇岛是一个著名的沿海旅游城市，但其沿海水域的海水交换能力较弱。此外，该地区长期受到各种人类活动的影响，有17条河流持续向海洋排放大量营养物质，加剧了水体富营养化等生态问题，为HAB爆发创造了有利条件。

过去二十年里，秦皇岛沿海地区至少发生了65次HAB事件，累计影响面积超过15,352平方公里（Chen等人，2025b；MNR，2025年）。在导致HAB的27个物种中，至少有10种具有毒性或潜在毒性，包括Prorocentrum minimum、Heterosigma akashiwo和Pseudo-nitzschia delicatissima（Bian等人，2019年；Chen等人，2025b）。然而，根据我们过去十年进行的长期监测数据分析（Chen等人，2023b，2025b；Du等人，2025年），该地区的潜在HAB物种实际数量比之前报道的更多，尤其是有毒HAB物种。在秦皇岛沿海地区，麻痹性贝类毒素（PSTs）经常超过安全标准，导致许多因食用贝类而中毒的事件，严重情况下甚至造成消费者死亡。此外，有毒HAB物种在该地区持续引发灾害，扰乱了渔业和扇贝养殖业。例如，Alexandrium catenella是导致秦皇岛紫贻贝中PST积累的主要HAB物种（Zhang等人，2012年）。值得注意的是，2009年至2015年间，秦皇岛沿海地区连续七年发生了由Aureococcus anophagefferens引起的褐潮，2010年直接经济损失达2.05亿元人民币（MNR，2011年）。后续研究证实该物种会产生溶血毒素（Galimany等人，2014年；Huang等人，2020a）。Aureococcus anophagefferens繁殖迅速，单个细胞非常小（约2-3微米），呈球形，使用传统的显微镜观察方法难以有效识别。直到2011年，利用18S rDNA分子标记才在渤海确认该物种为Aureococcus anophagefferens，使中国成为继南非和美国之后第三个记录到褐潮的国家（Gobler等人，2011年；Yu等人，2020年）。虽然传统的基于形态的分类方法为HAB物种鉴定提供了大量数据，但它们存在时间消耗长、准确性低以及依赖操作者物种鉴定经验等局限性。因此，准确高效地鉴定HAB物种，并对其群落组成和动态进行系统分析，对于HAB监测和预防至关重要。

基于环境DNA（eDNA）的宏条形码技术在海洋HAB物种多样性生态研究中起着关键作用（Chen，2020年）。宏条形码技术的应用显著推进了关于浮游植物群落结构、生物多样性和地理分布的研究。与传统基于形态的分类方法相比，宏条形码技术能够快速鉴定浮游植物物种并比较它们的遗传变异，从而便于分析和量化浮游植物群落中的物种组成和相对丰度（Lima-Mendez等人，2015年）。例如，利用18S rDNA V4区域的宏条形码技术，首次在渤海湾鉴定出34种潜在的HAB物种（Huang等人，2021年）。同时，在黄河口附近的多个站点检测到了有毒HAB物种Vicicitus globosus。这一发现表明，传统监测方法容易忽略小规模的HAB事件，从而突显了分子技术在精确监测HAB方面的价值。许多研究表明，基于eDNA的宏条形码技术在监测海洋浮游植物方面具有优势（例如在胶州湾（Liu等人，2020年）和长江口（Cui等人，2021年）。然而，宏条形码技术无法像显微镜检查那样直接显示藻类细胞密度或生长状态。因此，宏条形码技术是形态分析的合适补充和增强手段（Wu等人，2023年）。2014年至2021年，使用形态鉴定和宏条形码分析方法对秦皇岛沿海地区的HAB物种组成进行了系统研究，鉴定出一些之前未报道的HAB物种（Chen等人，2023b，2025b；Du等人，2025年）。

值得注意的是，大多数在秦皇岛沿海地区的调查都在夏季进行，而此时HAB事件频繁发生（Chen等人，2025a），导致该海域缺乏连续的全年调查和研究。本研究在2022-2023年期间使用宏条形码技术对该地区浮游植物物种的生物多样性和生物地理分布进行了全面调查。研究旨在分析秦皇岛沿海地区有毒HAB物种的组成、分布和季节变化，同时探讨影响该地区HAB物种群落变化的主要环境因素。此外，我们还整理并分析了自2014年以来我们团队收集的所有与该地区HAB物种多样性相关的调查数据。通过对该地区十年调查数据的分析，这些发现将为HAB事件的预防和控制提供有价值的数据支持。

2022-2023年的采样地点和样本采集方法

本研究的主要实验程序遵循Chen（2021年）描述的方法进行。2022年3月至2023年2月期间，每月在渤海秦皇岛沿海地区的五个指定站点（39.81-39.95°N，119.49-119.74°E）进行采样（图1和表S1）。所有采样站点都位于秦皇岛沿海的重要海水海滩附近，附近有河流流入。在每个站点，现场测量了温度和盐度。

2022-2023年秦皇岛沿海地区浮游植物的群落结构

对60个样本的总PCR产物进行测序，获得了3,582,482个读段，最终组装成12,782个浮游植物ASVs。根据0.01%的丰度阈值进行过滤后，将4261个浮游植物ASVs分类到九个门（图S1a）：甲藻门（1101个ASVs）、绿藻门（881个ASVs）、黄藻门（693个ASVs）、Bigyra门（315个ASVs）、隐藻门（306个ASVs）、轮藻门（226个ASVs）、粘菌门（116个ASVs）、红藻门（62个ASVs）和绿皮藻门（11个ASVs）。

讨论

近年来，秦皇岛沿海地区HAB事件的频繁发生严重影响了沿海水产养殖和旅游业的发展。一些研究关注单个HAB事件或单一HAB物种群，缺乏对HAB物种时空分布的系统性调查。这一差距阻碍了该地区有效预防和控制HABs措施的实施。在本研究中，我们对秦皇岛沿海地区的有毒HAB物种进行了全面调查

结论

秦皇岛沿海地区的浮游植物群落表现出明显的时空异质性，不同采样站点之间的物种丰富度存在显著差异。2022-2023年间，我们在该地区鉴定出251种浮游植物物种，其中包括51种潜在的HAB物种，其中18种具有产毒性或潜在毒性，如Alexandrium affine（产生PSTs）和Pseudo-nitzschia pungens（产生DA）。值得注意的是，Pseudo-nitzschia multistriata等HAB物种是首次在该地区被记录到

CRediT作者贡献声明

宁家琪：撰写——原始草稿、可视化、软件使用、方法设计、调查实施、数据分析、数据整理、概念构思。陈阳：撰写——审稿与编辑、监督、资源协调、项目管理、调查实施、资金筹集、概念构思。刘志良：可视化、数据分析、数据整理。宋慧银：监督、数据分析。邢腾飞：监督、方法设计、资金筹集。黄海龙：资源协调、数据分析

利益冲突声明

作者声明他们没有已知的财务利益或个人关系可能影响本文的研究结果。

致谢

本研究得到了河北省自然科学基金（D2025407004）、河北省教育厅科技项目（QN2023194）、国家自然科学基金（42206161）、河北省高校基本科研业务费（2024JK004）、海南省海洋观测与信息重点实验室开放基金项目（HKLOOI-OF-2024-02）、河北省海洋动力学重点实验室开放基金项目等资助。