《Biological Conservation》：Experimental translocation of a rare Hawaiian tree reveals disparity between remnant and potential habitat
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濒危植物‘ohe mauka实验移植研究表明，环境因素（气候、土壤、遗传等）对存活和生长的影响随时间变化，成功移植地海拔低、温度高，与残存种群环境差异显著。
朱莉娅·道格拉斯|白明洲|卢卡斯·贝里奥·福蒂尼|斯蒂芬妮·G·耶莱尼克|尼娜·伦斯特德
夏威夷大学马诺阿分校生命科学学院，美国夏威夷檀香山
摘要
迁移作为一种保护策略被广泛应用于全球范围内，以拯救稀有和濒危植物物种，然而影响长期成功的关键因素仍不甚明了。通常利用残存的野生种群作为模型来预测栖息地偏好并选择迁移地点，但这些种群可能只是过去生物或人为压力的避难所，并不一定代表目标物种的最佳栖息地条件。为了验证关于稀有物种栖息地偏好的假设，我们进行了为期四年的实验性迁移研究，研究对象是极度濒危的夏威夷树木“ohe mauka”（学名：Polyscias bisattenuata，属于五加科）。我们在涵盖该物种现有分布范围内外多种环境条件的十一个地点种植了3700株幼苗。我们在站点和个体植物层面测量了17个预测变量，包括气候、周围植被、土壤化学成分以及遗传来源。我们使用线性混合效应模型来评估这些变量对迁移植物存活率、生长情况和活力的影响。研究发现，影响植物表现的因素会随着其生长阶段的不同而变化：周围植被的高度最初与两年存活率呈负相关，但后来与四年生长率呈正相关；四年生长率与站点年平均温度有显著的正相关关系。成功的迁移地点海拔较低，温度较高。结果表明，仅依据有限的野生种群分布来选择迁移地点可能导致恢复措施不够理想；而在广泛条件下进行实验性种植有助于揭示稀有物种当前的栖息地偏好。
引言
随着全球植物物种灭绝速度的加快（Bachman等人，2024年；Pimm等人，2014年），植物多样性的维持依赖于有效的保护措施，如异地保护（ex situ）和就地迁移（in situ）（Corlett，2016年；Heywood，2017年）。尽管人类引起的气候变化和栖息地退化是二十一世纪大多数物种灭绝的主要原因（IPCC，2014年；Pyron和Pennell，2022年），但生物多样性的保护如今却依赖于人类基于充分信息的行动（COP CBD；IPBES等人，2019年）。尽管在植物保护方面取得了显著进展，但全球的努力仍远未达到《生物多样性公约》（CBD）设定的目标（Heywood，2017年），物种灭绝率仍在上升（IUCN，2023年）。因此，旨在优化植物保护效果的应用研究对于指导管理并增加对目标物种生物学的了解至关重要。
当传统的就地管理策略效果不佳时，植物迁移成为防止稀有植物物种灭绝的重要工具（Maunder，1992年；Sarrazin和Barbault，1996年）。迁移通过将植物有意转移到适宜的栖息地来促进种群的自我维持（IUCN，2013年；Maschinski和Albrecht，2017年；Maunder，1992年）。迁移可用于重新建立历史上的种群（重新引入）、扩大现有种群规模（种群增强），或在新的地理区域建立新种群（保护性引入）。这一方法已被国际自然保护联盟（IUCN）及各国政府机构纳入推荐措施（IUCN/SSC，2013年；Maschinski和Albrecht，2017年）。
多项关于植物迁移的研究试图找出决定迁移初期和长期成功的关键因素，这些因素既包括国际层面（Dalrymple等人，2012年；Godefroid等人，2011年；Menges，2008年），也包括区域层面（Bellis等人，2023年；D'Agostino等人，2024年；Liu等人，2015年；Silcock等人，2019年）。虽然这些研究表明初始（1-4年）存活率普遍较高（Godefroid等人，2011年为52%；Dalrymple等人，2012年为65%），但只有少数迁移种群能够达到繁殖、扩散和补充后代的生命周期基准（Bellis等人，2023年；Dalrymple等人，2012年）。此外，现有研究结果存在较多分歧：例如，D'Agostino等人（2024年）发现物种内在特征与迁移存活率无关，而Liu等人（2015年）和Bellis等人（2023年）认为生活型是决定迁移结果的重要因素。一些元分析强调减少食草动物和消除竞争的重要性（Corli等人，2023年；Godefroid等人，2011年），但也有研究认为这些管理措施的重要性低于栖息地质量（Bellis等人，2023年；D'Agostino等人，2024年）。这些矛盾的结果凸显了利用全球和区域研究为稀有植物物种制定具体迁移决策的难度。
与旨在恢复常见物种群落的生态系统恢复措施不同（Gann等人，2019年；Holl和Aide，2011年），稀有植物迁移项目往往缺乏关于目标物种实际或潜在生态位的信息（Maschinski等人，2012a）。虽然通常使用物种分布模型（SDM）来预测生态位，但由于样本量小、对历史分布了解有限、微气候变化以及新物种间相互作用复杂，这些模型的预测效果可能具有误导性（Araujo和Townsend Peterson，2012年；Crisfield等人，2024年；Maclean和Early，2023年；Steen等人，2017年）。如果残存种群所在的区域曾是野火、食草动物或森林砍伐等历史性干扰的避难所，或者自种群建立以来气候条件发生了变化，稀有植物种群仍可能在次优气候条件下存活。例如，夏威夷群岛上的许多稀有草本植物种群生长在悬崖或陡坡上，这使它们免受入侵山羊的侵害，尽管这些物种本身并不适应悬崖环境（Nyberg等人，2023年）。
因此，实验性迁移是一种重要的工具，可以精确地了解稀有植物物种当前的栖息地偏好。它有助于回答两个对稀有物种保护至关重要的问题：过去这些种群分布在何处？未来它们可能在何处存活？由于可用于迁移的繁殖材料有限，且人们对成功的期望值很高，稀有物种常常被直接引入残存种群或附近的类似栖息地，而缺乏系统的实验设计（Armstrong和Seddon，2008年；Dalrymple等人，2012年）。对于那些分布范围已经缩小的物种，以残存种群作为栖息地参考可能会导致迁移种群在次优气候条件下生存。虽然结构化的实验方法在不适宜的地点可能会面临较高的初始死亡率，但通过识别不同气候条件下的替代分布和最佳管理措施，可以提高长期成功率。
实验性迁移还可以检验关于种子来源的常见假设。最佳实践指南通常建议从当地采集种子，以保留当地的基因型和微生境适应性（IUCN/SSC，2013年；Krauss和Koch，2004年；Maschinski和Albrecht，2017年）。有大量证据表明，适应当地环境的植物基因型在相应栖息地中表现更好（Atkins和Travis，2010年；Becker等人，2006年；Leimu和Fischer，2008年）。然而，气候变化可能导致当地基因型与适宜气候条件不匹配（Aitken和Whitlock，2013年）。对于现存种群数量稀少的稀有物种，近亲繁殖带来的负面效应可能超过保留当地适应性的必要性（Neale，2012年），而且很少有实验验证仅从当地种群采集种子的合理性。
夏威夷群岛在植物保护方面处于领先地位，为全球植物迁移研究提供了宝贵经验。该群岛已为约350种特有物种实施了迁移项目（HRPRG，2024年），包括州花Hibiscus brackenridgei（Rovzar等人，2018年）和标志性的银剑花Argyroxiphium sandwicense（Robichaux等人，2017年）。虽然历史上植物物种的灭绝主要集中在岛屿上（由于地理隔离和特有性），但如今大陆生态系统的灭绝速度也在加快（Ricketts等人，2005年）。夏威夷群岛的迁移经验对于理解残存种群是否代表最佳栖息地、新物种相互作用如何影响适应性结果，以及如何在受人为影响的景观中重新规划植物迁移方案具有全球意义。
我们开展了一项为期四年的实验性迁移研究，研究对象是一种稀有的夏威夷特有树种。我们通过在物种已知地理范围内外广泛的气候和环境梯度上种植个体，来识别其当前的栖息地偏好。为了高精度地确定该物种在当前条件下的偏好栖息地，我们评估了17个预测变量的影响，这些变量包括气候、周围植被组成、土壤化学特征、创始基因组以及站点管理。这些变量在迁移研究中被证实会不同程度地影响迁移结果（Bellis等人，2023年；D'Agostino等人，2024年；Dalrymple等人，2012年；Liu等人，2015年；Silcock等人，2019年）。我们提出了两个研究问题：1）迁移植物的存活率、生长情况和活力如何随环境变量和遗传来源的变化而变化？2）成功迁移地点的栖息地条件与残存种群的条件是否一致或存在差异？我们讨论了这些结果如何为夏威夷群岛的稀有植物迁移策略提供参考，并将其与其他地区的迁移研究进行了比较。
研究地点：夏威夷植物的稀有性
对于那些本土植物多样性急剧下降的地区来说，优化迁移成功率尤为重要。夏威夷群岛是植物特有性的全球热点；该群岛1367种本土物种中，90%的被子植物和71%的蕨类植物是特有物种，其中许多仅分布于单一岛屿（R?nsted等人，2022年；Wagner等人，1999年）。海洋隔离和显著的适应性辐射导致了这种高度的物种多样性。
结果
在考艾岛（Kaua?i）的11个迁移地点中，3742株P. bisattenuata中有647株在移植后两年仍然存活（0-2年存活率为17.3%），430株在移植后四年仍然存活（0-4年存活率为11.5%）。移植后两年的平均高度为53.51厘米（±27.15标准差），四年后增长至69.03厘米（±40.63标准差）（表2）。不同迁移地点之间的生长情况存在显著差异（ANOVA：F = 26.19，p < 0.001）（图2b）。
讨论
通过在不同栖息地条件下进行迁移实验，我们发现迁移后的“ohe mauka”生长所需的环境条件是：海拔较低（约500米）且年平均温度较高（约4摄氏度），这不同于残存种群的栖息地条件。此外，影响迁移成功的环境和气候预测因素的作用强度和方向会随时间和植物生长阶段的变化而变化。
CRediT作者贡献声明
朱莉娅·道格拉斯：撰写——审稿与编辑、初稿撰写、数据可视化、方法论设计、调查实施、数据分析、概念构建。白明洲：数据可视化、数据分析。卢卡斯·贝里奥·福蒂尼：撰写——审稿与编辑、数据可视化、方法论设计、调查实施、数据分析、概念构建。斯蒂芬妮·G·耶莱尼克：撰写——审稿与编辑、方法论设计、调查实施、概念构建。尼娜·伦斯特德：撰写——审稿与编辑、项目管理工作、方法论设计。
文章影响声明
优化迁移实践以保护物种需要在不同栖息地和气候条件下进行实验性种植。
目标读者
这项研究可能对那些致力于保护稀有植物物种的管理者和研究人员具有参考价值，尤其是那些可利用的残存种群较少、难以作为栖息地参考的案例。
利益冲突声明
作者声明没有已知的财务利益冲突或个人关系可能影响本文的研究结果。
致谢
我们感谢以下人士在野外工作和场地访问方面提供的支持，以及共同构想了一个“ohe mauka”能在考艾岛上繁衍的未来：Natalia Tangalin、Jordan Guss、Kevin Houck、Matthew Kahokuloa Jr.、Kassandra Jensen、Svere Schou、Liz Conlon、Merlin Edmonds、Marcus Collado、John Steinhorst、Randy Umetsu、Haley Walcher、Chiemi Nagle、Ashly Trask、Emily Saling、Sarah Douglas、Kate Stanley、Solomon Champion、Robin Rice、Canen Ho‘okano、Bertram
