半变态昆虫新陈代谢率的热敏感性：不同生命阶段的差异

本研究通过开放流式呼吸测定法，量化了罗德尼乌斯巨锥虫（Rhodnius prolixus）在六个温度下的静息代谢率（RMR）温度敏感性，发现其不同发育阶段的Q10值存在显著差异：若虫期在低温下敏感性较高，高温下敏感性较低，而成虫期Q10值保持稳定。这一发现揭示了半变态昆虫的体温敏感性发育阶段特异性，为预测气候变化对疾病传播媒介的影响提供了生理学依据。

　　

Carmen Rolandi | Silvina A. Belliard | Pablo E. Schilman

布宜诺斯艾利斯大学。精确科学与自然科学学院。生物多样性与实验生物学系。昆虫生态生理学实验室。阿根廷布宜诺斯艾利斯

摘要

环境温度对昆虫的新陈代谢率（MR）有显著影响，然而在半变态物种中，不同发育阶段对新陈代谢率的热敏感性研究仍不够充分。在这里，我们量化了半变态昆虫Rhodnius prolixus的静息代谢率（RMR）对温度的敏感性。为此，我们使用开放流式呼吸测定法测量了其在六个温度（10、15、20、25、30和35°C）下的实时二氧化碳产生量，以此作为新陈代谢率的代理指标。我们发现RMR的热敏感性具有阶段性特征：早期若虫在较低温度下表现出更高的敏感性，而在较高温度下敏感性较低；而成虫在整个温度范围内保持恒定的Q₁₀值。这些发现为半变态昆虫的热生物学提供了新的见解，并表明发育阶段会影响其对温度的新陈代谢反应。理解这些模式对于预测气候变化如何影响该媒介物种的生理机能、种群动态和疾病传播潜力至关重要。

引言

关于昆虫新陈代谢率（MR）在发育过程中的热敏感性研究主要集中在全变态昆虫上，发现了不同发育阶段的差异及其生态学后果（例如，Bawa, 2021; Carter & Sheldon, 2020; Morgan Fleming et al., 2021; Powers et al., 2024; Kingsolver & Buckley, 2020）。相比之下，尽管半变态昆虫在流行病学和生态学上具有重要意义，但在其发育过程中的热敏感性研究方面却相对较少（DeVries et al., 2013）。由于半变态昆虫占据相似的栖息地并在整个发育过程中保持相同的取食策略，人们通常认为它们的生理特征（如对温度的新陈代谢反应）在各个发育阶段是相对不变的。然而，诸如生殖器官成熟等发育过程可能会显著改变新陈代谢需求，从而导致阶段性的热敏感性（Gligorescu et al., 2019）。因此，如果不将发育过程中的变异纳入研究，我们将无法准确预测这些昆虫对环境温度变化的反应，而这对于理解全球变暖对它们的影响至关重要（Levy et al., 2015; Sinclair et al., 2016; Powers et al., 2024）。对于具有流行病学重要性的半变态物种来说，这种局限性尤为突出，因为不准确的预测可能会影响对其种群动态和疾病传播风险的评估。

新陈代谢率（MR）可能受到内在因素（如体型、性别、饥饿状态和生殖状态）以及外在因素（如湿度和环境温度）的影响（Gillooly et al., 2001; Niven and Scharlemann, 2005; Fielding and DeFoliart, 2008; Brown and Sibly, 2012; Tomlinson and Phillips, 2015; Rolandi et al., 2014; DeVries et al., 2015; Jiang et al., 2019; DeVries et al., 2013）的影响。新陈代谢率的变化直接影响资源利用和分配，进而影响生态相互作用、行为和分布（Brown et al., 2004）。因此，静息代谢率（RMR）被视为一个基本的生理特征，了解其变化来源是比较生理学和生态生理学研究的核心目标（Sibly et al., 2012）。

像大多数昆虫这样的变温生物依赖环境温度来调节体温（Willmer et al., 2009）。因此，了解它们的RMR对温度的热敏感性不仅对于预测短期生理反应至关重要，也有助于理解它们的生态相互作用（Chown and Gaston, 1999），以及最终理解全球变暖对其种群动态和分布的影响（Dillon et al., 2010; Huey and Kingsolver, 2019）。

传统的MR-温度反应规范基于阿伦尼乌斯方程（Arrhenius, 1889），该方程在酶动力学假设下预测MR随温度呈指数增长（Gillooly et al., 2001; Brown and Sibly, 2012）。因此，Q₁₀指数表示MR对10°C温度变化的因素变化，是最常用的比较指标（Chown and Nicolson, 2004），在昆虫中通常介于1.5到3之间（Hoffmann, 2012; Sibly et al., 2012）。Q₁₀在不同物种（Lardies et al., 2008; Messamah et al., 2017）、种群（Nielsen et al., 1999; Shik et al., 2019）和个体（Nespolo et al., 2003）之间存在差异。反应规范还随纬度和海拔变化（Hadley and Massion, 1985; Nielsen et al., 1999; Addo-Bediako et al., 2002; Shik et al., 2019），并表现出适应性（Williams et al., 2012; Havird et al., 2020; Morgan Fleming et al., 2021）。然而，Q₁₀是区间依赖的（Hoffmann, 2012），准确的估计需要跨多个温度进行采样，而不仅仅是依赖简单的两点估计（Knies and Kingsolver, 2010; Lake et al., 2013）。当MR以对数尺度表示时，其与温度的关系预计是线性的，但许多实证数据集更适合用多项式关系而非严格的阿伦尼乌斯关系来描述（Lighton & Bartholomew, 1988; Lighton, 1989; Vogt & Appel, 1999; Dingha et al., 2009; Shik et al., 2019）。因此，将瞬时Q₁₀与阿伦尼乌斯断点分析相结合，后者可以识别出ln(rate)–1/T关系斜率变化的温度，从而提供一个更可靠的框架来捕捉昆虫在生态相关温度范围内的热敏感性。

Rhodnius prolixus是一种具有热带分布的半变态昆虫（Gorla and Noireau, 2017），也是研究昆虫生理学的经典模型（Wigglesworth, 1972）。它是查加斯病的主要媒介，全球有600万至700万人因此患病（WHO, 2024）。鉴于其公共卫生重要性，了解温度变化如何影响R. prolixus的生理机能，进而影响其分布和种群动态变得越来越重要（Lambert et al., 2008; de la Vega et al., 2015; Medone et al., 2015; Tamayo et al., 2018; Wilke et al., 2019; de Souza et al., 2021; Ravazi et al., 2023）。了解阶段性的热敏感性至关重要，因为温度变化会影响它们的再进食率、加速发育并促进寄生虫在受感染昆虫体内的复制，从而影响其种群动态和媒介能力（Luz et al., 1999; Rolandi and Schilman, 2012; Ferreira et al., 2018; Tamayo et al., 2018; Loshouarn and Guarneri, 2024）。尽管这些效应可能与MR的温度依赖性变化有关（Okasha, 1968; Heinrich and Bradley, 2014; Rolandi et al., 2014; Schilman, 2017），但尚不清楚这种或任何其他半变态昆虫在整个温度范围内的RMR热敏感性是否具有阶段性变化（不过参见DeVries et al., 2013）。

鉴于R. prolixus在发育过程中的相对生态和行为连续性，我们测试了RMR的热敏感性在其不同发育阶段是否保持一致性的假设。如果这一假设成立，那么RMR-温度反应规范和Q₁₀值在不同发育阶段应该相似。相反，如果存在差异，则表明发育过程调节了新陈代谢的热敏感性。为了评估这些可能性，我们应用了分段线性模型和多项式方法来研究R. prolixus在不同温度范围内的RMR热敏感性是否有所不同。通过关注这种半变态疾病媒介的发育过程中的变异，本研究为昆虫热生物学提供了新的见解，并有助于更准确地预测媒介对气候变化的反应。

研究片段

昆虫

在这项研究中，我们使用了在实验室中培养了20多代的Rhodnius prolixus。昆虫每周喂食活鸡，在28°C（±1°C）下饲养，并保持12:12的光照周期（早上8点开始光照）。所有测量都在白天进行，这对应于锥蝽类昆虫（包括R. prolixus）的非活动期（Barrozo et al. 2004）。

呼吸测定法

即使在飞行等能量消耗较大的活动中，昆虫的新陈代谢也是完全有氧的（Chown and

结果

我们发现，立方模型比线性或二次模型更能准确预测Rhodnius prolixus发育过程中log₁₀质量特异性RMR与温度之间的关系（X²=33.57, p<0.001）。所有模型都表明，该物种的质量特异性RMR取决于温度和发育阶段的相互作用，表明不同发育阶段的RMR变化方式不同（表1）。

R的所有发育阶段的 mass-specific RMR都随温度升高而增加。

讨论

我们的研究首次全面分析了半变态昆虫Rhodnius prolixus所有发育阶段静息代谢率（RMR）的热敏感性，这是少数针对半变态昆虫的此类研究之一（DeVries et al., 2013）。在这里，我们测试了RMR的热敏感性是否在不同发育阶段存在差异。鉴于该物种在取食习惯、行为和微生境方面的连续性，

结论

我们的研究揭示了半变态昆虫热敏感性的生理和生态意义。不同发育阶段的热反应规范表明，对新陈代谢的反应随发育过程而变化，这可能反映了发育优先级和生理调节的潜在变化，从而影响物种在温度多变环境中的分布（Hochachka and Somero, 2002；

CRediT作者贡献声明

Carmen Rolandi：撰写 – 审稿与编辑、验证、方法学、调查、正式分析。Silvina A. Belliard：撰写 – 初稿撰写、验证、方法学、正式分析。Pablo E. Schilman：撰写 – 审稿与编辑、监督、资源协调、项目管理、方法学、资金获取、概念构思

未引用参考文献

Bawa et al., 2021; 世界卫生组织, 2024.

利益冲突声明

作者声明没有利益冲突。

数据可用性

支持本研究结果的数据将在Figshare上公开发布：https://doi.org/10.6084/m9.figshare.28386257.v3

数据可用性

支持本研究结果的数据将在Figshare上公开发布：https://doi.org/10.6084/m9.figshare.28386257.v3

写作过程中使用生成式AI和AI辅助技术

在准备本工作时，作者在部分文本中使用了ChatGPT来提高可读性和语言表达。使用该工具后，作者对内容进行了必要的审阅和编辑，并对发表文章的内容负全责。

资助

本工作部分得到了国家科学研究和技术委员会[资助编号PIP-11220200102397CO]对PES的支持。

利益冲突声明

作者声明没有利益冲突。

致谢

作者感谢昆虫生理学实验室（UBA-IBBEA-FCEN-DBBE）在昆虫饲养方面的合作以及提供的有益讨论。同时，我们也感谢编辑和两位匿名审稿人的宝贵建议，这些建议显著提高了手稿的质量。