《Global Change Biology》：Phenological Shifts in Wood Formation Tracked by Frost Rings Across Two Centuries
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本研究通过分析高山针叶树年轮中冰霜损害的发生时间，追溯了形成层物候的长期变化，揭示了在气候变暖背景下，树木形成层活动的起始时间每百年平均提前约7天，但这一变化速率显著慢于叶片等营养器官的物候提前。这一发现对于理解森林碳动态和优化全球植被模型至关重要。
引言
气候加速变暖，特别是在高山地区，正在改变生态系统的植物物候。然而，这些变化的程度因物种和地区而异。相较于易于观察的叶片或开花等植物部分的物候期，由于捕捉年内生长动态需要耗费大量人力的方法，监测木质部物候仍然具有挑战性。本研究采用了一种间接的回顾性方法，通过分析三种高山针叶树种年轮中冰霜损害（冰霜轮）的发生时间和发生情况，来推断形成层物候。研究旨在评估气候变暖对树木形成层活动的影响，并确定其是否与叶片和花蕾萌发等其他营养器官观察到的物候提前趋势同步。
材料与方法
研究地点位于意大利东部阿尔卑斯山脉的两个海拔1900至2100米的高海拔永久样地：克罗达达拉戈和拉特马尔。两个样地均为白云岩和石灰岩基岩，土壤为黑色石灰土，林分为欧洲落叶松、瑞士石松和挪威云杉组成的混交亚高山森林。
从两个样地总共4481棵个体（1897株落叶松、980株挪威云杉和1604株瑞士石松）上采集了树芯样本。所有样本经过打磨、宽度测量、交叉定年，并在此过程中仔细识别和定年冰霜轮。
通过异常值方法并结合可追溯到18世纪末的阿尔卑斯地区广泛的仪器数据，重建了研究地点过去250年特定的每日气候信息。该数据重建方法经过严格验证，证明在捕捉霜冻日时间方面具有很强的能力。
根据先前在同一地区相同物种的研究，将日最低温度1.7°C作为形成层活动开始的阈值。然后沿每日温度记录移动，将冰霜轮形成的具体日期定义为达到低于0°C的最低温度的日期。
利用线性混合效应模型等统计方法，分析了冰霜轮形成时间与年份之间的关系，并评估了不同物种和地点间的差异。此外，还使用了叠加时期分析来量化霜冻事件前后的温度动态。
结果
在所有样本中发现的冰霜轮均位于年轮的前半部分，表明两个地点的冰霜轮完全由生长季早期发生的晚霜事件造成。
冰霜轮发生最多的年份是1841年、1867年、1952年和1953年，其中1841年是相对发生率最高的年份。冰霜事件发生在一年中的第120至200天之间，即从4月下旬到7月中旬，在不同物种和地点间存在差异。
大多数冰霜轮形成于胸高年龄小于25年的树木中，特别是在落叶松和瑞士石松中，冰霜轮很少出现在较老的个体中。而挪威云杉的年龄分布更广，在高达约80年的树木中也观察到了冰霜轮。
冰霜事件的发生时间在所有物种-地点组合中都显示出向生长季提前的趋势。线性混合效应模型分析表明，年份对冰霜轮形成时间有显著的负向影响（估计值 = -0.070 ± 0.023 天/年，p = 0.003），相当于冰霜轮形成时间平均每百年提前约7天。而霜冻发生频率和树木年龄均不是形成时间的显著预测因子。对斜率的事后比较证实，形成层物候提前的速率在物种-地点组之间没有显著差异。
叠加时期分析揭示了霜冻事件前后最低温度的变化模式。在形成层活动开始后，温度迅速下降，在霜冻事件当天达到最低值。随后几天温度逐渐回升。在事件期间，最低温度平均达到约-1.5°C至-2°C，最低峰值在克罗达达拉戈为-3.7°C，在拉特马尔为-2.8°C，温度低于0°C的平均持续时间为4天。对年轮宽度序列的叠加时期分析未检测到霜冻损害对之后长达5年的树木年轮生长有显著的遗留影响。
讨论
在自然条件下，针叶树冰霜轮形成的温度阈值仍有争议。本研究通过基于日最低温度的回顾性方法表明，在野外成年树木中，形成冰霜轮需要零下温度至少持续2天，平均持续4天，平均最低温度达到-2°C。
研究地点的霜冻轮仅由晚霜造成，晚霜是温带和寒带地区最关键的极端气候事件之一。冰霜轮形成的年龄分布显示，幼树更容易受到影响，这表明在早期发育阶段形成层对霜冻的脆弱性更高。这可能是由于幼树形成层活动开始得更早，并且树皮较薄，绝缘性较差所致。
随着温度升高，物候事件的逐步提前可能反映了春季变暖在整个生态系统中的动态。叶片春季物候受温度强烈影响，其近年来的提前开始被广泛认为是气候变化影响地球植被的明确证据。相比之下，木质部物候的调整速度较慢。研究结果表明，在过去200年中，冰霜轮的形成时间总体提前了14天，这表明形成层活动的开始时间提前了。具体来说，开始时间从19世纪初的6月上旬，提前到了近几十年的5月下旬。据估计，大约每升温1°C，形成层活动开始时间提前约7.2 (± 2.4) 天。
形成层物候的变化幅度小于叶片萌发等记录到的更快提前，这与新兴证据相符，即气候变暖与木材形成动态之间存在复杂关系，后者滞后于其他物候事件。木材形成主要受光周期和温度驱动，其次受春季积温、冬季冷激和水分有效性的影响。这意味着尽管积温的积累可以促进芽萌发，但木材形成的开始对这些变化的响应较小，这导致了木材形成相较于其他物候事件变化相对较小。然而，即使如本研究观察到的约每十年0.7天的提前，在考虑数十年后也代表着有意义的变化，对树木生长和相关的生态系统碳动态具有潜在影响。
结论
本研究结果表明，当与详细的温度记录相结合时，间接回顾性方法可以为树木生长的一个隐藏方面提供有价值的长期见解。研究表明，过去两个半世纪以来，阿尔卑斯山脉最具代表性的三种针叶树在形成层活动开始时间上表现出相似的提前速率。这些速率显著低于同一地区其他生长部分观察到的提前速率。鉴于形成层活动与木材形成直接相关，在森林碳动态中起着关键作用，本研究的结果有助于更好地理解树木如何应对持续的气候变暖。如果这些发现在不同区域和物种中得到复现，将有助于提高全球植被模型的准确性。
