《Chemosphere》:Swimming impairment caused by pharmaceuticals in native and invasive fishes: A comparison of fluoxetine effects in two poeciliid species
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环境污染物与入侵物种共同驱动生物多样性丧失,本研究比较了氟西汀对本土十斑近亲鱼与入侵库蚊鱼的游泳行为影响。实验发现,25 μg/L氟西汀显著抑制十斑近亲鱼游泳活动,而库蚊鱼在5 μg/L(接近环境浓度)才受影响,表明本土物种对神经药物更敏感,可能削弱其在污染环境中与入侵物种的竞争能力。
马丁娜·科莱斯尼克(Martina Kolesnik)| 伊斯梅尔·洛萨诺(Ismael Lozano)| 胡安·S·吉多博诺(Juan S. Guidobono)| 法比安娜·L·洛诺斯特罗(Fabiana L. Lo Nostro)| 费尔南多·J·梅希德(Fernando J. Meijide)
阿根廷布宜诺斯艾利斯自治市,布宜诺斯艾利斯大学精确科学与自然科学学院,生物多样性与实验生物学系,水生生态毒理学实验室,C1428EGA
摘要
化学污染和外来入侵物种目前被认为是全球生物多样性丧失的两个主要驱动因素。这两种压力很少单独作用,而是经常在人类改造的生态系统中同时出现并相互作用。抗抑郁药氟西汀(FLX)是全球水系中最常检测到的神经活性药物之一,这引发了对其对鱼类和其他水生生物行为潜在不良影响的担忧。对于生活在氟西汀污染环境中的本地鱼类物种来说,如果它们比外来物种更容易受到化学污染的影响,那么它们应对入侵物种生态压力的能力可能会受到削弱。在这里,我们研究了氟西汀在较低浓度下是否会对本地十斑胎鳉(Cnesterodon decemmaculatus)的游泳表现产生负面影响,而对外来蚊鱼(Gambusia holbrooki)则没有影响。鱼类在半静态条件下暴露于含氟西汀的水中14天,每天更换测试溶液。暴露后,通过视频记录并分析了每条鱼的游泳活动。我们发现,暴露于25 μg/L氟西汀的鱼类表现出游泳行为受损,移动速度减慢,并且在水面附近停留的时间更长。相反,暴露于0.5 μg/L氟西汀(一个环境相关浓度)对两种物种的游泳表现都没有影响。有趣的是,暴露于5 μg/L氟西汀(接近地表水中报告的抗抑郁药混合浓度)对C. decemmaculatus的整体运动能力有显著影响,但对G. holbrooki没有影响。这一发现表明本地物种比外来物种更易受到影响,可能降低了其在神经活性污染物造成的水污染干扰下的生存能力。
引言
人类药物对水生系统的污染已成为当前环境污染中的一个令人担忧且复杂的现象。这些污染物在全球水系中的检测频率越来越高(Valdez-Carrillo等人,2020;Wilkinson等人,2022;Nozaki等人,2023),由于它们的持久性和对水生生态系统的潜在不良影响而受到特别关注(Arnold等人,2014;Mezzelani等人,2018;Khan和Barros,2023;Nozaki等人,2023)。由于污水处理厂的常规处理方法无法完全去除这些药物,它们通过家庭、医院和制药工业的废水直接进入水生环境(Pal等人,2010;Khan和Barros,2023;Kumar等人,2023)。
在人类药物中,氟西汀(FLX)是最常用的抗抑郁药之一(Kane,2025),在全球范围内对抑郁症和其他精神疾病的治疗中起着关键作用(Wong等人,2005;Milea等人,2010)。氟西汀属于选择性5-羟色胺再摄取抑制剂(SSRIs)类抗抑郁药(Fuller等人,1991),其作用机制基于调节5-羟色胺系统,该系统是调节各种神经生物学功能的重要组成部分(Wong等人,2005)。氟西汀及其主要代谢物去甲氟西汀在处理后的废水中的浓度范围为0.4 ng/L至3.6 μg/L,在地表水中的浓度为0.2至100 ng/L(在接收废水的系统中可达到330-596 ng/L),在饮用水中的浓度为0.5至0.8 ng/L(Metcalfe等人,2010;Mole和Brooks,2019;Gould等人,2021;Salahinejad等人,2022;Correia等人,2023)。氟西汀的物理化学性质使其成为一种持久且光稳定的化合物,在水溶液中降解有限(半衰期为112-133天)。然而,在水生环境中,氟西汀倾向于迅速吸附在沉积物上,在水相中的半衰期为4.6至7.6天(Kwon和Armbrust,2006)。研究发现,生活在受废水影响的溪流中的鱼类以及实验室暴露的鱼类体内都积累了氟西汀(Gould等人,2021)。鉴于其全球市场的预期增长(Data Bridge Market Research,2022),预计未来氟西汀的环境浓度将会增加。
由于5-羟色胺系统在包括鱼类在内的脊椎动物中高度保守(Hay-Schmidt,2000),人们越来越担心氟西汀和其他SSRIs在水生环境中的存在可能会影响与人类具有相似生理和神经化学机制的非目标物种(Gunnarsson等人,2008;Christen等人,2010),从而在低浓度下引起长期暴露后的变化(Grabicova等人,2014;Parolini等人,2019)。此外,由于其作用机制,行为变化被认为是氟西汀在野生物种中的主要影响(Huggett等人,2003;Rand-Weaver等人,2013)。近年来,行为成为研究人员评估人类药物和其他新兴污染物影响的关键指标,因此在环境保护的监管工作中得到了广泛应用(Agerstrand等人,2020;Ford等人,2021;Bertram等人,2025)。这是因为行为是一个易于研究的指标,可以作为衡量污染物对非目标物种影响的“早期预警”指标,比标准的生态毒理学指标(如存活率、生长或繁殖)具有更高的敏感性(Melvin和Wilson,2013)。此外,行为生物标志物提供了一种非致命的方法来评估化学污染的影响(Porras-Rivera等人,2024),并在个体水平过程与最终生态相关种群水平结果之间提供了综合性的联系,从而为环境保护目标提供了宝贵的见解(Amiard-Triquet等人,2009;Saaristo等人,2018;Bertram等人,2025)。迄今为止,使用不同实验设计的鱼类研究报道了氟西汀暴露后的一系列行为障碍,包括种内攻击性降低或增加、交配或觅食行为改变、亲代抚育能力下降、游泳活动受损、抗捕食反应减弱,以及抗焦虑或促焦虑反应(Gould等人,2021;Salahinejad等人,2022;Correia等人,2023)。从入侵生态学的角度来看,运动活动、探索和扩散倾向等行为特征在入侵过程的多个阶段都起着核心作用。重要的是,这些特征也对化学污染物(包括神经活性药物)非常敏感。正如Ligocki等人(2025)最近指出的,污染物引起的行为改变可能会改变本地物种和入侵物种之间的竞争平衡,从而影响入侵的成功。
Cnesterodon decemmaculatus和Gambusia holbrooki(鲤形目,Poeciliidae科)是两种小型卵胎生真骨鱼类,常用于生态毒理学研究中的实验模型。C. decemmaculatus原产于南美洲,广泛分布于阿根廷、乌拉圭和巴西南部(Lucinda,2005)。该物种具有较高的繁殖能力和较短的世代时间,使其能够在潘帕斯地区的流动和静水环境中达到高密度。此外,它对多种水质条件的耐受性使其能够栖息在原始和退化的流域中(Hued和Bistoni,2005)。这种物种容易适应实验室条件,已被广泛用作评估不同类型污染物(如金属(Baudou等人,2017;Ferro等人,2019;González Nú?ez等人,2022)和杀虫剂(Vera-Candioti等人,2014;Paracampo等人,2015;Bonifacio等人,2016,2020;Bernal-Rey等人,2017,2020;Arcaute Ruiz等人,2019)影响的测试生物。此外,它还被用作城市周边河流水质的生物指标(De la Torre等人,2005;Ossana等人,2016,2019;Vidal等人,2018;Zambrano等人,2018)。东部蚊鱼G. holbrooki原产于美国东海岸的淡水流域(Rauchenberger,1989),作为蚊虫控制剂被引入全球,现在除了南极洲外遍布所有大陆(Pyke,2008)。蚊鱼的活跃天性和丰富的繁殖策略,加上其在不利条件下的生存能力和对生态干扰的耐受性,使其成为全球范围内的入侵物种(Pyke,2008)。在阿根廷,G. holbrooki与具有相似生态适应性的本地鲤形目物种共存,导致潜在的生态位重叠和种间相互作用。实际上,正如在其他入侵地区观察到的那样,近年来蚊鱼的分布范围已经扩大,其在许多环境中的数量超过了本地Poeciliidae物种(Cabrera等人,2017;Andreoli Bize和Fernández,2019)。G. holbrooki在生态毒理学中的使用历史悠久,近十年来已成为评估抗抑郁药对鱼类行为影响的首选物种(Martin等人,2017,2019a,2019b,2020;Bertram等人,2018;Meijide等人,2018;Dougherty和Culumber,2024)。
在阿根廷,C. decemmaculatus和G. holbrooki分布在广泛的地理范围内,经常在靠近城市中心的浅水栖息地中共同存在,这些地方可能存在药物污染。因此,这些物种是评估氟西汀对鱼类行为影响的生态相关生物。此外,对于生活在氟西汀污染环境中的本地鱼类物种来说,如果它们比外来物种更容易受到化学污染的影响,那么它们应对入侵物种生态压力的能力可能会受到削弱。在这种情况下,化学污染可能作为额外的选择过滤器,影响本地物种和入侵物种之间的相互作用(Ligocki等人,2025)。因此,比较C. decemmaculatus和G. holbrooki对氟西汀的反应,可以估计本地物种相对于入侵物种的相对敏感性。针对本地和入侵物种对污染物的反应进行比较研究,特别是使用具有生态相关性的行为指标,对于预测日益受人类影响的生态系统中的入侵动态至关重要(Ligocki等人,2025)。
考虑到G. holbrooki的生物学特性,使其在大多数栖息地中具有高度竞争力并成为主导入侵物种,其在阿根廷淡水生态系统中的广泛分布,以及其与C. decemmaculatus的系统发育和生态上的接近性,本研究的目的是通过游泳活动这一行为生物标志物来评估这两种鱼类对氟西汀暴露的敏感性差异。这一目标旨在验证在较低氟西汀浓度下,本地物种的游泳行为会受到比入侵物种更严重的损害这一假设。
部分摘录
鱼类采集和饲养
C. decemmaculatus和G. holbrooki的成年个体分别从位于阿根廷查斯科穆斯(35° 34′ 30″ S,58° 00′ 32″ W)和布宜诺斯艾利斯(34° 32′ 26″ S,58° 26′ 40″ W)地方政府水生生物学设施的人工池塘中捕获,这些地方被认为没有人为污染。鱼类被转移到100升的水族箱中,在实验开始前允许它们适应实验室条件两个月。物种间游泳活动的比较
对两种物种的对照处理进行比较后发现,四个量化运动参数存在显著差异。C. decemmaculatus的平均速度、移动距离以及在鱼缸上半部分的停留时间高于G. holbrooki,而在鱼缸下半部分的停留时间则相反。两种物种在移动时间和静止时间方面没有显著差异。
讨论
化学污染和外来入侵物种目前被认为是全球生物多样性丧失的两个主要驱动因素(Jaureguiberry等人,2022)。通常,人类活动使本地物种同时面临这两种类型的威胁。因此,对于生活在受药物和其他可能影响其适应性的化合物污染的水生环境中的鱼类物种来说,如果它们
CRediT作者贡献声明
马丁娜·科莱斯尼克(Martina Kolesnik):撰写——原始草稿、软件、方法论、正式分析。伊斯梅尔·洛萨诺(Ismael Lozano):验证、软件、正式分析、数据管理。胡安·S·吉多博诺(Juan S. Guidobono):验证、软件、正式分析、数据管理。法比安娜·L·洛诺斯特罗(Fabiana L. Lo Nostro):撰写——审阅与编辑、监督、资源提供、项目管理、资金获取。费尔南多·J·梅希德(Fernando J. Meijide):撰写——审阅与编辑、监督、资源提供、项目管理、方法论、调查、正式分析、数据
利益冲突声明
作者声明他们没有已知的财务利益或个人关系可能影响本文所述的工作。
致谢
我们感谢Paola Babay在水中氟西汀分析方面提供的技术支持。本工作得到了布宜诺斯艾利斯大学(UBACyT(20020170100672BA)和国家科学技术促进局(ANPCyT(PICT 2016-0432)的资助。