全球荟萃分析揭示了营养依赖的共生关系：多年生豆科植物在氮/磷肥施用条件下能够获得微生物优势

《Agriculture, Ecosystems & Environment》：Global meta-analysis reveals nutrient-dependent symbiosis: Perennial legumes gain microbial advantages under nitrogen/phosphorus enrichment

该研究通过全球元分析揭示AMF与根瘤菌共生对豆科植物生长的协同效应及氮磷肥阈值干扰机制。共1644个独立观测显示联合接种显著提升氮磷吸收、生物量及产量，其中多年生树木表现超加性效应，而一年生作物呈叠加效应。过量施氮（>90 kg N·ha?1）抑制根瘤菌固氮，过量施磷（>58 mg P·kg?1）限制AMF定殖，导致共生系统破坏。研究成果为优化肥水管理并发挥微生物共生互作效应提供理论依据。

　　

段海霞|罗崇良|穆罕默德·马克苏德·乌尔·雷赫曼|陈胜荣|熊友才

中国青海省高原生态与农业国家重点实验室，国家林业与草原工程研究中心（高山草原适应性管理），西宁810016

摘要

丛枝菌根真菌（AMF）和根瘤菌对植物生长至关重要，是生态系统可持续性的关键组成部分。然而，目前尚不清楚这两种植物共生体在土壤中添加氮（N）或磷（P）肥料后如何相互作用。我们进行了全球元分析，纳入了1644个独立观察结果来研究这一问题。结果表明，接种AMF和/或根瘤菌显著增强了豆科植物的氮和磷吸收、生物量以及产量。相比之下，它们的共同接种显著提高了氮酶活性、土壤总氮含量和有机质含量，同时没有改变土壤pH值。共同接种通常对豆科植物的生长和产量具有叠加效应，尽管多年生树木获得了更大的协同效益。具体而言，多年生豆科树木在共同接种条件下表现出协同生长优势，其生物量产量超过了单一共生体的效果之和；然而，一年生豆科作物和牧草则表现出叠加效应。关键的是，当氮和磷的施用量超过某些阈值时，这些共生关系会受到破坏。单独施用氮会抑制根瘤菌的结瘤作用，当氮施用量超过约90公斤/公顷时，促进植物生长的效果会从正向转为负向。施用磷会减少AMF的定殖，当磷施用量超过58毫克/公斤时，产量效益会下降。这些结果揭示了土壤养分可用性通过不同途径干扰豆科植物-微生物互惠关系的机制。我们的研究提供了AMF-根瘤菌协同作用对豆科植物生产力和土壤碳氮循环的全球证据，并揭示了氮和磷施肥如何不同程度地破坏这些伙伴关系。

引言

过去几十年里，化学肥料为农业食品生产的持续增长做出了重大贡献，成为作物产量的主要驱动力（Zheng等人，2020年；Tian等人，2023年）。随着全球气候变化和人口的增长，预计未来化肥的使用量将显著增加（Zhu等人，2021年）。然而，农业生态系统中作物产量的增长速度远低于化学肥料投入的增长速度，而且化学肥料带来的环境问题不容忽视（Galloway等人，2008年；Guthrie等人，2018年）。Galloway等人（2008年）强调，人类活动对氮循环的干扰在全球范围内引发了生态系统结构和功能的连锁反应。过度使用化学肥料会导致农业生产及生态环境中的严重问题，如土壤养分效率低下、粮食安全问题、水污染和土壤退化（Sun等人，2021年）。在气候变暖加剧和耕地资源减少的背景下，如何利用有限资源有效提高粮食产量，同时确保农业的可持续性和生态保护，已成为一个挑战。

丛枝菌根真菌（AMF）与超过80%的开花植物形成共生关系，对氮（N）和磷（P）的投入非常敏感（Smith和Read，2008年；Hoeksema等人，2010年）。许多研究表明，AMF能够促进宿主植物的生长、生物量积累和土壤质量（Van der Heijden等人，2008年；Sui等人，2019年；Duan等人，2021年；Zhu等人，2023年）。AMF可以提高宿主植物吸收土壤水分和养分的能力，尤其是磷（Smith和Smith，2011年），使其成为可持续农业发展中的重要微生物群体（Soti等人，2023年）。此外，在间作系统中，AMF通过将其菌丝延伸到不同植物的根部，建立了一个共生的菌丝网络，这些相互连接的菌丝调节养分和其他资源的传输（Qiao等人，2016年；Wang等人，2021年；Guo等人，2023年）。

豆科植物与根瘤菌之间的共生关系使得大气中的氮（N?）得以固定，并将其转移到与其相关的非豆科植物中（Liu等人，2020年）。这一途径是陆地生态系统氮循环中的关键环节，也是实现可持续农业发展的重要手段。AMF和根瘤菌是植物根际微生物群中常见的共生微生物（Smith和Read，2008年；Hartman等人，2023年）。在长期共生和进化过程中，AMF和根瘤菌在AMF-根瘤菌-植物系统中形成共生关系，这对宿主植物的生长和发育比单独接种或不接种任何一种微生物更有益（Smith和Smith，2011年；Liu等人，2023年）。

AMF和根瘤菌的共同接种通过增强氮和磷的吸收，对植物表现产生协同效应，从而提高植物的生物量和产量（Pereira等人，2019年）。这种三方共生关系为减少化学肥料依赖性同时维持农业生产力提供了一种可持续的方法。然而，新兴证据表明，它们的相互作用具有情境依赖性，从互惠到对抗都有可能（Zhou等人，2022年；Kalapchieva等人，2023年），这突显了阐明其潜在机制的必要性。养分可用性在调节这些微生物相互作用中起着关键作用。氮和磷的投入改变了养分的绝对可用性和土壤的关键化学性质，如氮磷比例和土壤pH值，这可能引发并控制共生真菌的反应，通常导致非线性结果（Pan等人，2020年；Qiu等人，2024年）。因此，尽管AMF和根瘤菌能够重塑土壤微生物群（Camenzind等人，2014年），但氮和磷投入对涉及AMF和根瘤菌的复杂共生系统的影响，会因生态系统的基线养分状况和物理化学条件而大相径庭（Xiao等人，2019年）。应力梯度假说为这些观察结果提供了一个框架，预测在环境压力条件下微生物互惠作用的增强（O’Brien等人，2018年）。因此，确定植物在多种共生体相互作用下能够获得协同效益的条件，将是管理植物微生物群以优化农艺和环境应用的关键步骤。

分析不同土壤氮和磷养分条件下每个共生系统中的植物生产力、微生物反应以及土壤碳（C）和氮（N）库，将有助于确定AMF和根瘤菌的协同效应是否与土壤养分水平有关。因此，我们进行了全球元分析，以探讨AMF-根瘤菌-豆科植物系统的情境依赖性及其潜在机制。具体来说，我们提出了三个研究问题：（1）共同接种是否增强了AMF或根瘤菌系统的感染或结瘤作用，这种反应在不同土壤氮或磷条件下是否有所不同？（2）宿主植物的生产力及其组织中的氮和磷浓度在单独接种和共同接种AMF和根瘤菌后是否有差异？（3）植物类型（树木/牧草/作物）如何影响土壤中的碳和氮库？我们假设在豆科植物中共同接种AMF和根瘤菌将提高产量、养分吸收、氮酶活性以及土壤中的碳和氮库，其中多年生树木的反应比一年生作物更强。这种增强作用与土壤氮和磷的施肥水平呈负相关，因为高水平的养分投入通过不同的途径抑制了微生物共生（氮抑制根瘤菌的结瘤作用，磷限制了AMF的定殖）。

部分摘要

文献调查和数据汇编

我们在2023年6月分别使用多个搜索词在中国国家知识基础设施（CNKI，https://www.cnki.net）和Web of Science（http://www.webofscience.com）中搜索了中文和英文文章，搜索词包括“mycorr* AND rhiz*”或“arbuscular mycorrhizal fung* AND rhiz*”或“AM fung* AND rhiz*”或“AM* AND rhiz*”或“nitrogen fix*”。我们选择了所有经过同行评审的文章进行审查。

共生体介导的豆科植物生产力和生物量积累的提高

与未接种处理相比，AMF和/或根瘤菌的接种显著提高了豆科植物的产量和地上生物量。在大多数情况下，AMF和根瘤菌共同接种对豆科植物产量和生物量的正面效应是叠加的；然而，除了树木外，AMF和根瘤菌之间没有显著的协同效应（P < 0.001；表1；图2；图5a，b）。接种对豆科植物产量的促进效果遵循AMF和根瘤菌共同接种的顺序。

AMF和根瘤菌共同接种对豆科植物生产力的协同效应

在自然生态系统中，植物同时与多种微生物共生体相互作用，这使得阐明它们共同接种对优化豆科植物-微生物群相互作用和农业生产力的协同效应变得复杂（Primieri等人，2022年）。在这些共生体中，AMF和根瘤菌通过增强氮和磷的吸收、生物量积累以及植物的抗逆性，在植物营养中发挥着关键作用（Parihar等人，2020年；Leite等人，2022年）。

结论

本研究的元分析表明，AMF和根瘤菌的双重接种通过叠加效应显著提高了豆科植物的生产力，增强了根系共生、养分吸收和生物量分配。AMF有助于磷的吸收，而根瘤菌提供固定的氮，共同改善了养分比例。这种相互作用主要受植物功能类型的影响，多年生树木在AMF和根瘤菌共同接种下表现出协同生长效应。

CRediT作者贡献声明

罗崇良：撰写 – 审稿与编辑，撰写 – 原稿，软件应用，方法学研究，数据管理，概念构思。段海霞：撰写 – 审稿与编辑，撰写 – 原稿，软件应用，方法学研究，数据管理，概念构思。陈胜荣：软件应用，方法学研究，数据管理，正式分析，数据管理。穆罕默德·马克苏德·乌尔·雷赫曼：软件应用，方法学研究，数据管理，正式分析，数据处理。

利益冲突声明

作者声明他们没有已知的竞争性财务利益或个人关系可能影响本文所述的工作。

致谢

本工作得到了青海省自然科学基金（编号：2025-ZJ-903Q）和国家自然科学基金（编号：32360328）的资助。