卵菌病原体会抑制高山草甸土壤中凋落物的分解过程

《Applied Soil Ecology》：Oomycete pathogens suppress litter decomposition in alpine meadow soils

高山草甸凋落物分解受真菌和卵菌影响显著，抑制卵菌（如应用卵菌灵）通过改变土壤微生物群落（如增加Mortierellomycota丰度）加速分解，而抑制真菌未产生类似效果，揭示了病原体通过改变凋落物质量及微生物群落结构调控分解的关键机制。

　　

作者：聂宇|张波|赵一敏|张振华|周淑荣

中国海南省海口市，海南大学生态学院

摘要

凋落物分解对养分循环和碳通量至关重要，其过程受到凋落物质量和土壤微生物群落组成的强烈影响。真菌和卵菌病原体在全球草原上普遍存在，由于它们在生理特征、寄主范围、功能及生命周期上的差异，可能对凋落物分解产生不同的影响。然而，真菌和卵菌病原体如何通过改变凋落物质量和微生物群落来调节分解过程仍不清楚。为了解决这一问题，我们进行了一项为期一年的野外实验，研究了在高山草甸的矿物表土上施用杀菌剂和卵菌剂对凋落物分解的影响。结果发现，杀菌剂的使用并未显著影响凋落物质量的损失；而卵菌剂的施用则显著增加了凋落物质量的损失。从机制上看，抑制卵菌病原体显著增加了土壤中Mortierellomycota门物种的相对丰度，从而加速了凋落物分解。我们的研究结果表明，卵菌病原体在介导高等营养级生物对凋落物分解的影响中起着关键作用，揭示了高等营养级生物与陆地生态系统功能之间复杂的相互作用，尤其是在人类活动不断干扰的背景下。

引言

高山草甸占据了青藏高原上45.4%的草地面积，是全球最广阔且对气候变化最敏感的生态系统之一（Dong, 2023）。它为当地和区域层面提供了重要的生态系统功能和服务，包括土壤水分保持和碳储存，同时维持着数百万人的牧业生计（Dong et al., 2022; Jing et al., 2015; Sun et al., 2024a）。这种碳储存的持续性在很大程度上依赖于植物凋落物的分解，这是驱动养分循环和碳通量的关键过程（Parton et al., 2007; Spohn and Berg, 2023）。这一分解过程受到凋落物质量和土壤微生物分解者群落结构的共同调控（Cornwell et al., 2008; Chuckran et al., 2020; Liao et al., 2022）。 然而，这一关键过程正日益受到人为全球变化的影响，尤其是氮和磷沉积量的增加（Zhang et al., 2020）。这种沉积不仅增加了土壤中病原体的相对丰度（Lekberg et al., 2021; Santini et al., 2013），还加剧了由病原体引起的植物病害的普遍性和严重性（Ebeling et al., 2022; Liu et al., 2016）。病原体不仅影响凋落物质量（Seybold et al., 2020; Wallis and Galarneau, 2020），还通过与其他微生物的竞争改变土壤微生物群落的组成和功能（Sullam and Musa, 2021），从而影响生物多样性和生态系统功能（Maron et al., 2011）。因此，理解病原体如何通过改变凋落物质量和/或土壤微生物群落来影响分解过程，对于发展能够预测病原体在当前全球变化背景下对陆地生态系统碳和养分循环影响的机制性理解至关重要。然而，相关研究尚不多。

植物凋落物的质量由养分浓度（如氮、磷）、结构成分（如木质素、纤维素）和防御化合物（如酚类）共同决定，这些因素通过影响微生物的定殖和活动来调控早期分解过程（Aerts, 1997; Cornwell et al., 2008; Loranger et al., 2002）。高养分、低木质素的凋落物分解速度更快，有利于快速定殖的微生物；而难分解的凋落物则选择专门的微生物组合（Freschet et al., 2012; Wang et al., 2020）。值得注意的是，病原体感染可以通过与宿主竞争养分并诱导植物防御反应（如木质化和酚类分泌）来改变凋落物性质（Borer et al., 2016; Glazebrook, 2005）。这可能会增加凋落物的抗分解性，例如被Zymoseptoria tritici感染的小麦中木质素含量增加（Seybold et al., 2020），以及抗白粉病的大麦中酚类物质的积累（von R?penack et al., 1998）。这种由病原体引起的凋落物质量变化可能会通过创造更难分解的化学环境而减缓分解过程。 关键在于，凋落物质量对分解过程的影响最终是通过其所选择的微生物定殖者来实现的。这引出了“分解者控制假说”，即这些定殖微生物的组成和功能是决定分解结果的关键因素：不同的微生物群落会导致不同的分解结果（Strickland et al., 2009; Wickings et al., 2012）。真菌和细菌是多种有机化合物的主要分解者（Purahong et al., 2016），病原体可以通过微生物间的相互作用和/或宿主-微生物相互作用来改变这些分解者群落（Kemen, 2014; Larousse and Galiana, 2017; Wang et al., 2022）。例如，致病性卵菌Phytophthora parasitica在番茄根际的存在会导致根际微生物群落组成的变化，降低Proteobacteria的相对丰度（Larousse et al., 2017），而Proteobacteria被认为是凋落物分解的关键参与者（Zeng et al., 2019）。其他研究表明，地上病原体感染会触发植物介导的地下微生物群落结构变化，导致土壤中Proteobacteria的相对减少（Yuan et al., 2018）。因此，病原体不仅可能通过降低凋落物质量来减缓分解，还可能通过破坏分解者群落本身来影响分解过程。 先前的实验和观察研究表明，病原体在调节生态系统功能和服务中起着重要作用（Allan et al., 2010; Kohli et al., 2021; Paseka et al., 2020）。在草原生态系统中，真菌和卵菌病原体最为常见（Liu et al., 2022）。卵菌病原体在系统发育上与真菌病原体不同，具有不同的生理特性和生命周期。许多真菌病原体主要损害地上植物组织（如叶片和茎部）（Liu et al., 2019），这会刺激植物产生更多的防御化合物（如木质素）（Seybold et al., 2020）。此外，某些真菌病原体还能增强根系分泌物（如有机酸、糖类和氨基酸），从而改变根际土壤微生物群落（Luo et al., 2022）。相比之下，毒力强的卵菌病原体（尤其是Peronosporales目）主要攻击地下植物组织，降低植物存活率（Domínguez-Begines et al., 2021），进而改变土壤微生物群落的组成（Larousse et al., 2017; Sullam and Musa, 2021）。因此，卵菌和真菌病原体对凋落物分解的影响可能存在差异。 为了更好地理解真菌和卵菌病原体在草原群落层面如何调节分解过程，我们在2022年中国东北部的一个 Tibetan 高山草甸进行了为期一年的凋落物分解实验，使用了杀菌剂和卵菌剂处理。我们假设：（1）杀菌剂的使用增加了凋落物质量的损失，因为杀菌剂减少了真菌病原体，减轻了植物的压力，从而产生了质量更高的凋落物（如较低的木质素和总酚类含量），并促进了关键土壤分解者群落（如Proteobacteria）的发展；（2）卵菌剂的 ??增加了凋落物质量的损失，因为卵菌剂减少了土壤中的卵菌，从而增加了关键土壤分解者（如Proteobacteria）的丰度；（3）杀菌剂和卵菌剂的联合使用具有协同效应，进一步增强了凋落物质量的损失。这种协同效应源于它们的互补机制：杀菌剂改善了凋落物基质的质量，而卵菌剂增强了分解者群落的能力，导致凋落物质量损失超过单纯使用任一物质的效果。

研究地点

本研究在中国青海省西北部的中国科学院高原生物学研究所青海海北国家高山草地生态系统野外研究站进行（纬度37°36′N，经度101°19′E；海拔3215米）。该地区的年平均降水量为489毫米，年平均温度为-1.2℃（Zhao et al., 2023）。降水主要发生在生长季节，即5月至9月。

凋落物质量损失

我们发现，四种处理方式（对照组、杀菌剂处理、卵菌剂处理及其组合）以及分解地点本身并不单独影响凋落物质量的损失，但处理类型与分解地点之间存在交互作用（p = 0.091，图1）。具体来说，卵菌剂的现场施用显著增加了凋落物质量的损失（p = 0.018，表1）。一年后，现场凋落物质量的损失达到了70.86%和72.16%。

在真菌病原体被抑制的情况下，分解过程未发生变化：不变的凋落物质量和土壤微生物群落的作用

与我们的第一个假设相反，抑制真菌病原体并未显著改变凋落物质量的损失（表1）。这种无效应可能是由于这些病原体的特定生态作用。真菌病原体主要感染地上植物组织，尤其是在青藏高原的高山草甸中（Liu et al., 2019）。然而，这种感染可能不会显著改变关键的凋落物质量特征，如总酚类或纤维素含量，而这些特征最终决定了分解过程。

结论

我们的研究揭示了真菌和卵菌病原体在调节高山草甸凋落物分解过程中的不同作用。实验证据表明，抑制卵菌病原体主要通过改变土壤微生物群落结构来影响分解过程，并确定了主导分解过程的真菌类群。这些发现整合了群落生态学和疾病生态学的见解，揭示了高等营养级生物与分解过程之间的复杂相互作用。

CRediT 作者贡献声明

聂宇：撰写初稿、数据可视化、研究调查、正式分析、数据管理。 张波：研究调查、数据管理。 赵一敏：研究调查、数据管理。 张振华：数据管理。 周淑荣：撰写、审稿与编辑、项目监督、资金争取、数据管理、概念构思、方法设计。

资助

本研究得到了中国国家自然科学基金（项目编号U22A20449和31830009）和海南大学生态文明协同创新中心（项目编号XTCX2022STC25）的支持。

利益冲突声明

作者声明他们没有已知的利益冲突或个人关系可能影响本文的研究结果。

致谢

本研究得到了中国国家自然科学基金（项目编号U22A20449和31830009）和海南大学生态文明协同创新中心（项目编号XTCX2022STC25）的支持。