《Inland Waters》：Lake re-oligotrophication causes rapid evolution of life history traits in Daphnia fed with toxic cyanobacteria
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本文利用复活生态学方法，研究发现瑞士Greifensee湖的Daphnia在湖泊从富营养化峰值（1970年代）到再贫营养化的环境变化中，产生了针对有毒蓝藻Microcystis的快速适应性进化。令人意外的是，来自高营养化时期（约1986-1988年）的古老克隆比近期（2006-2012年）克隆在摄食有毒蓝藻时表现出更高的种群内禀增长率(r)，这表明在环境压力减小后，相关适应性性状可能发生了丢失，揭示了生物对快速环境变化的进化响应与可逆性。
人类活动导致的营养盐输入，在过去一个世纪里引发了许多湖泊的富营养化，随之而来的是蓝藻水华的频发。蓝藻作为浮游动物的食物来源并不理想，它们可能缺乏关键营养，形成难以摄食的群体或丝状体，产生抗消化的物质，并释放出多种藻毒素，对以它们为食的浮游动物群落构成威胁。其中，微囊藻属是能产生多种毒素的重要蓝藻之一。水蚤是湖泊和池塘中浮游动物群落的重要优势种，既是浮游植物的初级消费者，也是鱼类的重要饵料，在食物网中扮演关键角色。同时，水蚤通过孤雌生殖产生休眠卵的能力，使得研究者可以从沉积物中“复活”不同年代的基因型，从而研究其跨时间的进化过程，这种方法被称为“复活生态学”。
瑞士的Greifensee湖大约在1930年开始富营养化，并于1974年达到峰值，此后持续恢复至今。本研究利用这一时间序列，从湖泊沉积物中复活了来自“古老”（沉积层深度7-9厘米，对应约1986-1988年，共14个克隆）和“近期”（沉积层深度0-3厘米，对应2006-2012年，共7个克隆）的Daphnia galeata及其杂交种克隆。研究者假设，近期克隆由于可能暴露于产毒的微囊藻，会比古老克隆更能适应含有此类蓝藻的食物。为此，他们设计了一个全因子生活史实验，比较了这些克隆在三种食物条件下的表现：优质食物（绿藻Acutodesmus obliquus）、混合20%非产毒微囊藻菌株的食物，以及混合20%产毒微囊藻菌株的食物。实验测量了包括存活率、个体大小、产卵量等参数，并最终计算了关键适应性指标——种群内禀增长率(r)。
研究结果与最初的假设相反。数据显示，无论是摄食优质食物还是含有微囊藻（包括产毒和不产毒菌株）的食物，古老克隆的种群内禀增长率(r)均显著高于近期克隆。两因素方差分析显示，食物质量和克隆来源（古老/近期）对r有极显著影响，但二者之间没有显著的交互作用。这意味着，来自高营养化时期的古老克隆，整体上比近期克隆具有更高的适合度，无论食物中是否含有产毒蓝藻。这一结果拒绝了“近期克隆因暴露于产毒蓝藻而适应性更强”的假设。
进一步分析发现，虽然食物类型和克隆来源对第二次和第三次繁殖事件的产卵量有显著影响，但它们对达到性成熟的时间（龄期）没有显著影响。这表明克隆间适合度的差异主要源于繁殖输出的不同，而非发育速度。当将产毒与非产毒微囊藻处理的数据合并分析时，结论依然成立：古老克隆在摄食微囊藻时的表现显著优于近期克隆，而摄食优质绿藻时亦是如此。
这一发现揭示了快速的进化过程。在Greifensee湖，随着营养水平从峰值下降（再贫营养化），Daphnia种群的特征发生了改变：曾经更能耐受蓝藻（包括其毒素）压力的基因型，其适合度优势在环境压力减小的近期逐渐丧失。这与之前在康斯坦茨湖的研究结果一致，即蓝藻在富营养时期占主导地位，而水蚤会相应适应。类似地，在Greifensee湖和Hallwilersee湖的另一项关于铅污染的研究也发现，古老克隆比近期克隆更能耐受铅，表明在重金属污染减轻后，耐受性状同样发生了丢失。这些研究共同指向一个结论：再贫营养化或污染减轻导致环境压力减小，使得种群中先前被选择的有利性状因可能存在的维持成本而丢失。
尽管有环境DNA研究指出，产毒基因mcyA仅在Greifensee湖近期（2006年以后）的沉积物中被检测到，暗示产毒蓝藻可能在近期才出现，但本研究发现古老克隆对产毒蓝藻的耐受性更高。这看似矛盾，但有几种可能的解释。首先，蓝藻能产生多种毒素变体，古老克隆可能适应了历史上存在的其他蓝藻毒素，从而对实验中使用的产毒微囊藻菌株产生了交叉耐受。其次，古老克隆可能整体上具有更强的抗逆性或更广泛的压力耐受性，这也能解释为何它们在优质食物条件下同样表现更好。此外，沉积物中基因保存的差异性也可能影响环境DNA记录的解释。
研究还发现，从水体样本中直接分离的近期克隆与从沉积物中复活的近期克隆，在食物反应上存在显著差异。前者对不同食物类型的反应更为相似。这可能是因为那些能在水体中持续存在并通过孤雌生殖繁殖的基因型，通过微进化或表观遗传修饰，获得了在多变环境中生存的更广泛耐受性。
综上所述，本研究通过复活生态学方法证明，Daphnia种群能够对环境变化做出快速的进化响应。在Greifensee湖，伴随富营养化与再贫营养化过程，Daphnia种群经历了对蓝藻耐受性的获得与丢失。这种快速进化不仅直接影响Daphnia的适合度，还可能通过复杂的共进化相互作用，间接影响其与寄生虫等生物的互作，进而对整个湖泊生态系统的食物网和功能产生深远影响。在全球气候变化背景下，理解此类快速进化过程对于预测和管理水生生态系统应对环境压力的能力具有重要意义。未来的研究需要进一步探讨Daphnia等关键物种能否适应由气候变化引发的、如季节性脱钩等新的生态挑战。
