《Canadian Journal of Zoology》：Reproduction, predation, and population decline in collared lemmings
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为探究项圈旅鼠（Dicrostonyx groenlandicus）周期性种群下降的驱动机制，研究人员在加拿大肯特半岛Walker Bay开展了一项长期野外研究，通过设置捕食者排除围栏、监测繁殖状态、估算捕食者功能与数值响应，结合冬季巢穴调查与模型模拟，揭示了冬季繁殖停滞与高捕食压力共同导致种群下降，而夏季下降主要由捕食驱动。该研究明确了季节性因素在种群动态中的关键作用，为理解北极啮齿类种群循环提供了实证依据。
在北极广袤的苔原上，项圈旅鼠（Dicrostonyx groenlandicus）的种群数量如同潮汐般定期涨落，呈现出典型的3-5年周期性波动。这一现象自Elton（1924）首次描述以来，已困扰生态学家一个多世纪。究竟是什么力量在幕后操控着这些小小啮齿动物的命运？是食物短缺、疾病、严酷气候，还是天敌的追捕？抑或是它们自身繁殖力的变化？长期以来，学界对于驱动种群循环的主导因素莫衷一是，尤其缺乏对北极环境中季节性差异影响的深入理解。在北极，漫长的冬季与短暂的夏季形成了鲜明对比，种群的增长与下降很可能在不同季节受制于不同的因素。例如，冬季的雪下繁殖可能推动种群增长，而夏季密集的捕食压力可能导致下降。然而，由于冬季野外研究的极端困难，我们对旅鼠在一年中最漫长季节里的生存、繁殖以及被捕食的真实情况知之甚少。这种知识缺口限制了我们完整解析种群循环机制的能力。
为了解决这一核心问题，Deborah J. Wilson、A.R.E. Sinclair和Charles J. Krebs等研究人员在加拿大努纳武特地区肯特半岛的Walker Bay展开了一项为期数年的深入研究。他们的目标非常明确：检验“繁殖力下降假说”，即探究繁殖率降低是否是导致项圈旅鼠种群下降的一个 contributing cause（促成因素）。研究基于1994年至1997年的野外数据，涵盖了一个完整的种群周期，包括低密度期、增长期、高峰期和下降期。研究人员不仅系统监测了旅鼠的种群密度、繁殖状况，还通过创新性的方法估算了其主要天敌（如北极狐（Vulpes lagopus）、雪鸮（Bubo scandiacus）、白鼬（Mustela erminea）等）的捕食压力。他们巧妙地利用夏季的实地观测数据，结合已知的捕食者家域范围和生活史特征，推演并建模模拟了冬季的捕食动态，从而弥补了直接观测的不足。这项研究最终论文发表在《Canadian Journal of Zoology》上，为我们理解北极旅鼠种群动态的复杂驱动因素提供了宝贵的季节性视角和实证证据。
为了完成这项研究，作者团队运用了几个关键的技术方法。首先是长期的标志重捕法（Jolly-Seber模型和robust design方法），在设置的保护性围栏内外多个网格上持续监测旅鼠种群密度。其次，通过无线电遥测技术（Kaplan-Meier方法）追踪个体旅鼠的存活率，直接量化捕食死亡率。第三，系统记录并统计分析旅鼠的繁殖状态（如睾丸下降、阴门开放、怀孕等），并建立广义线性混合模型进行比较。第四，通过收集和分析天敌（北极狐粪便、猛禽食团）的残留物，结合实验室分析，估算其功能响应（单位捕食者消耗的旅鼠数量随旅鼠密度的变化）。第五，调查并计数旅鼠冬季巢穴，作为冬季种群活动的间接指标。第六，整合捕食者的功能响应、数值响应（基于巢穴、育幼观测估算的捕食者数量）和家域信息，计算捕食者对旅鼠的总响应，并构建模拟模型来预测和验证冬季种群下降的轨迹。
研究结果
旅鼠的繁殖状况
研究发现，在种群下降的1997年夏季，大型雄性旅鼠（≥50克）处于繁殖状态的概率（91%）显著高于种群高峰期的1996年夏季（52%），而与增长期相似。中型雄性旅鼠也呈现相同趋势。这表明，夏季繁殖率的降低并非1997年夏季种群持续下降的因素。然而，在1996年高峰期的8月，旅鼠繁殖活动几乎停止，中型雄性和雌性处于繁殖状态的概率极低，大型雌性处于发情期的比例仅7%。结合历史文献，研究人员推断，这种繁殖停滞从夏末持续到了随后的秋冬季节，使得1996/97年冬季的繁殖率远低于周期其他阶段。
旅鼠冬季巢穴
1996年（高峰年）和1997年（下降年）夏季统计到的旅鼠冬季巢穴数量相似，表明在前一个冬季（1995/96和1996/97）筑巢时的旅鼠密度相近，这暗示种群下降可能始于1996年秋季巢穴建造之前。此外，在下降冬季（1996/97）建造的巢穴中，发现白鼬捕食迹象的比例（9%）显著高于其他年份，表明白鼬数量可能出现了延迟的数值响应。
对旅鼠的捕食
- 1.
数值响应：北极狐、雪鸮、毛脚鵟（Buteo lagopus）、贼鸥等天敌在旅鼠数量高的1996年夏季繁殖成功或数量增多，表现出明显的数值响应。白鼬在1996年夏季也被观测到成功育幼。
- 2.
功能响应：北极狐、雪鸮和毛脚鵟的粪便/食团分析显示，它们对旅鼠的消耗量随旅鼠密度上升而增加，呈现功能响应。例如，成年北极狐每日最多可消耗6.9只项圈旅鼠。
- 3.
总响应与冬季模型：研究人员整合了捕食者的功能与数值响应，估算了冬季（1996/97）捕食造成的旅鼠死亡率，并构建了包含不同捕食者数量假设的模拟模型。模型预测显示，在“秋季高捕食”情景下（假设秋季雪鸮和北极狐数量多，白鼬数量少），预测的冬季种群下降速率（r = -0.034每周）和1997年6月密度（3.7只/公顷）最接近实际观测值（r = -0.042，密度3.4只/公顷）。该情景下计算的平均冬季成体月存活率（0.84）与夏季无线电遥测估计的存活率相似。
研究结论与讨论
本研究主要得出两点核心结论：第一，在1996/97年的秋冬季节，项圈旅鼠种群下降是由繁殖率降低（夏末繁殖停止并延续至冬季）和捕食压力增加（秋季存在大量北极狐和雪鸮）共同导致的。严酷的冬季天气可能也贡献了部分死亡率。第二，在随后的1997年夏季，旅鼠繁殖率已经恢复，因此夏季繁殖率低不是种群持续下降的原因；该夏季的下降主要归因于捕食，特别是白鼬可能因延迟的数值响应而增强了捕食压力。
研究有力地反驳了“繁殖力下降假说”作为夏季下降主要驱动因素的观点，但支持其在冬季下降中可能扮演的角色。这凸显了季节性视角在理解种群动态中的极端重要性：同一种群在不同季节受到不同的主导因素调控。冬季的种群变化可能由繁殖缺席和中等强度的捕食共同塑造，而夏季的下降则可能直接由高捕食压力驱动，即使繁殖活动正常进行。
该研究的重要意义在于，它通过精细的野外实验、长期观测和创新的建模方法，将难以直接观测的冬季生态过程进行了量化与推断，填补了北极小型哺乳动物冬季生态学的关键空白。它证实了捕食（尤其是具有延迟数值响应的专性捕食者如白鼬）在维持北极啮齿类种群循环中的核心作用，同时明确了繁殖调节的季节性特异性。这一发现促使生态学家更加关注跨季节的生态联动效应，以及气候变化可能如何通过影响雪况、捕食者迁徙和繁殖物候来扰动这些精细的平衡。未来研究需要借助新技术（如雪下摄像头、环境DNA监测）进一步深入冬季，直接验证繁殖状态、捕食事件及其相互作用，从而更完整地揭示北极生态系统动态的全貌。
