代谢抑制驱动了Sericinus montelus（鳞翅目：蝶科）滞育蛹期间气体交换的不连续性：这是一种季节性适应策略

《Journal of Insect Physiology》：Metabolic depression drives discontinuous gas exchange in diapause pupae of Sericinus montelus (Lepidoptera: Papilionidae): a seasonal adaptation strategy

本研究以东方宽边金斑蝶蛹为模型，比较不同光周期和温度条件下滞育与非滞育蛹的气体交换模式及代谢特征。结果表明，滞育蛹代谢率显著降低并稳定维持不连续气体交换（DGE），而非滞育蛹表现为连续气体交换。温度通过调节代谢率影响DGE周期参数，支持湿度假说。该机制优化能量保存并减少水分流失，为昆虫越冬适应提供新见解。

　　

肖全红|吴荣伟|何哲|朱道红

中国中南林业科技大学生命科学技术学院昆虫行为与进化生态学实验室，长沙

摘要

昆虫在滞育期间呼吸模式的适应性变化是应对季节性不利环境的关键策略，但其背后的调控机制仍不甚明了。本研究以灰蝶（Sericinus montelus Gray）为模型，通过比较不同光照周期和温度条件下蛹的气体交换模式及代谢特性，探讨了滞育和温度对呼吸模式的调控作用。结果表明，滞育期的蛹的代谢率显著低于非滞育期蛹，并且它们稳定地维持着间歇性气体交换（DGE）模式。相比之下，所有非滞育期个体都表现出连续性气体交换。温度通过调节代谢率影响呼吸模式：滞育期蛹在整个测试温度范围内均保持DGE模式，而非滞育期蛹在低温下仍为DGE模式，但在高温下转变为连续性气体交换，这表明存在一个触发转变的代谢率阈值。此外，DGE周期参数同时受到温度和滞育期的影响：低温和滞育期的延长显著延长了间歇期和总DGE周期长度，而每次气体交换释放的CO₂体积保持稳定，这与DGE的湿气假说一致。本研究指出，光照周期引起的代谢抑制是灰蝶滞育期蛹DGE模式的核心驱动因素，而温度则通过影响代谢率来微调周期参数。这些机制共同优化了能量保存并可能减少水分损失，突显出这种生理适应在不同昆虫类群中的差异性。

引言

昆虫进化出了多种应对环境压力的策略，其中滞育是应对季节性不利环境的关键生存策略（Denlinger, 2023）。滞育被定义为“在特定发育阶段发生的由基因决定的发育停滞现象”（Tauber et al., 1986）。其核心特征是深度代谢抑制，显著降低代谢率（Guppy and Withers, 1999, Kostál, 2006），从而使昆虫生命周期与有利的环境条件同步，进而影响物种分布模式和进化路径（Hamzeh Izadi, 2025）。光照周期和温度是触发滞育的主要环境信号（Danks, 2007）。

呼吸模式的可塑性是昆虫应对环境压力的另一种重要机制。昆虫表现出三种不同的呼吸模式：连续性气体交换（CGE）、周期性气体交换和间歇性气体交换（DGE）（Contreras and Bradley, 2009, Oladipupo et al., 2022）。连续性气体交换是最常见的模式，其中CO₂不规律地持续释放（J?gar et al., 2014）。在周期性气体交换中，CO₂周期性释放，但基线不会降至零（Gibbs and Johnson, 2004）。DGE最初由Punt（1950）报道，是一种特殊的三阶段气体交换模式：包括一个闭合阶段，此时气门关闭，气体交换几乎不存在；一个波动阶段，气门快速开闭，允许O₂吸收和少量CO₂释放；以及一个开放阶段，气门保持开放，进行连续的O₂吸收和大量CO₂释放（Levy and Schneiderman, 1958）。闭合阶段和波动阶段之间的界限通常不明显，统称为间歇期，而开放阶段称为释放期。因此，一个DGE周期包括间歇期和释放期（Chappell and Rogowitz, 2000）。DGE已在多个目中的多种昆虫物种中被记录到（Marais et al., 2005），例如科罗拉多马铃薯甲虫（Coleoptera；Lehmann et al., 2015）、菜粉蝶（Mamestra brassicae）（Lepidoptera；J?gar et al., 2014）和大白蝶（Pieris brassicae）（Lepidoptera；J?gar et al., 2011）。它通常出现在特定的生命阶段或特定的生理条件下，如滞育期间。DGE的进化起源和生态效益仍存在争议，主要围绕三种适应假说：湿气假说（Buck et al., 1953）、地下假说（Lighton and Berrigan, 1998）和氧化损伤假说（Hetz and Bradley, 2005）。

研究表明，滞育与间歇性气体交换（DGE）之间存在密切关联。滞育昆虫通过DGE整合了能量保存、水分维持和抗逆性（Ciancio et al., 2021, Cohen et al., 2022, J?gar et al., 2004, J?gar et al., 2007, J?gar et al., 2008, J?gar et al., 2014, Lehmann et al., 2015, Ploomi et al., 2018），DGE可能是成功越冬的必要条件（Ploomi et al., 2018）。DGE现象在鳞翅目（Süess et al., 2023, J?gar et al., 2011）、鞘翅目（Lehmann et al., 2015, Ploomi et al., 2018）和半翅目（Ciancio et al., 2021）的滞育昆虫中均有观察到，尽管具体的生态适应机制各不相同。首先，滞育昆虫通过DGE调节代谢率。某些昆虫物种的呼吸模式会随着代谢需求的变化而变化（Contreras and Bradley, 2009, Contreras and Bradley, 2011）。昆虫的低代谢率与DGE相关，中等代谢率与周期性气体交换相关，高代谢率与连续性气体交换相关（Bradley, 2007）。进入滞育期后，昆虫的代谢率下降，同时呼吸模式转变为DGE（Süess et al., 2023, Ciancio et al., 2021）。此外，滞育昆虫通过DGE限制气门的开启时间和频率，显著减少呼吸过程中的水分损失，有助于适应干旱环境（Ciancio et al., 2021, Lehmann et al., 2015, J?gar et al., 2014, J?gar et al., 2004）。

昆虫呼吸模式的变化还受到环境温度波动的影响（Gudowska et al., 2017）。随着温度逐渐升高，昆虫的呼吸模式从DGE转变为周期性气体交换，最终变为连续性气体交换（Contreras and Bradley, 2011, K?fer et al., 2015, Gudowska et al., 2017）。温度不仅影响呼吸模式，还调节DGE周期的长度；温度降低时DGE周期延长（J?gar et al., 2011, Gudowska et al., 2017）。

灰蝶（Sericinus montelus）Gray原产于东亚，分布于中国、朝鲜半岛、日本和俄罗斯远东地区，其寄主植物为Aristolochia debilis Sieb. & Zucc.和A. contorta Bunge（Aristolochiaceae）（Chou, 1994）。这种蝴蝶具有很高的观赏价值，但面临日益严重的灭绝风险（Yang et al., 2008, Li et al., 2016）。在湖南省长沙市，S. montelus的幼虫在10月以蛹的形式进入滞育期，次年4月化蛹成虫（Luo and Zhu, 2009）。光照周期和温度是其滞育的关键调控因素。幼虫期的短光照周期会诱导蛹的滞育（Tani, 1994, Wang et al., 2007, Luo and Zhu, 2009）。已知滞育期的S. montelus具有耐寒性，通过积累海藻糖作为防冻剂并降低自由水含量来减少过冷点，从而增强耐寒性（Xiao et al., 2022）。然而，S. montelus的代谢和呼吸模式特征及其在越冬期间的耐寒性关系尚不清楚。

因此，本研究旨在比较不同光照周期和温度条件下S. montelus的气体交换模式和代谢特性，以探讨：滞育是否驱动呼吸模式向DGE转变，温度如何通过代谢率调节DGE周期参数，以及DGE在越冬适应中的生理意义。

研究片段

昆虫

2018年6月，我们在中国湖南省长沙市的昭山山脉（28°N, 113°E）收集了成年S. montelus蝴蝶。将它们饲养在网笼（200?cm?×?200?cm?×?200?cm）中，笼内放置寄主植物（Aristolochia debilis Sieb. et Zucc.）用于产卵和幼虫取食。收集卵块后转移到实验室进行饲养。卵在25°C的恒定温度和LD 16:8的光照周期下孵化（使用GXZ智能光照孵化器，浙江）

滞育对呼吸模式的影响

在25°C的温度条件下，测量了在LD 16:8 h和LD 10:14 h光照周期下饲养的幼虫、前蛹和蛹的CO₂释放量。长日照条件下的非滞育期蛹在化蛹后第9天开始出现，因此测量了它们直到化蛹后第8天的呼吸情况。短日照条件下获得的滞育期蛹的呼吸情况则测量到化蛹后第30天，以了解其呼吸动态。

讨论

在滞育期的S. montelus蛹中观察到的深度代谢抑制和稳定的间歇性气体交换（DGE）模式是应对季节性不利环境的关键生理适应策略，尤其是在越冬期间。通过系统比较不同温度和滞育持续时间下滞育与非滞育个体的气体交换特性，本研究揭示了光照周期引起的代谢

结论

总之，本研究表明，在滞育期的Sericinus montelus蛹中，间歇性气体交换（DGE）模式主要由光照周期引起的代谢抑制驱动。温度作为次要调节因素，通过影响代谢率来微调DGE周期参数（例如间歇期长度）。这种双层调控机制——“代谢主导，温度微调”使蛹能够维持同步的呼吸状态

作者贡献

所有列出的作者都对这项工作做出了实质性的、直接的智力贡献，并批准其发表。

未引用参考文献

Denlinger, 1991, Hetz, 2007, Kostál et al., 1998, Lighton and Berrigan, 1995, Matthews, 2018, Vanatoa et al., 2005, Zhou, 1994.

CRediT作者贡献声明

肖全红：撰写 – 审稿与编辑，撰写 – 原稿，可视化，验证，软件使用，项目管理，方法论，调查，正式分析，数据管理，概念化。吴荣伟：方法论，调查。何哲：调查，正式分析。朱道红：撰写 – 审稿与编辑，监督，资源获取，方法论，资金筹集，概念化。

资助

本工作得到了湖南省研究生研究创新项目[项目编号：CX20190605]的支持。

利益冲突声明

作者声明他们没有已知的可能会影响本文所述工作的财务利益或个人关系。

致谢

本研究得到了湖南省研究生研究创新项目[项目编号：CX20190605]的支持。