《Ecological Research》：Adaptive Significance of Nickel Hyperaccumulation by Plants
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这篇综述全面探讨了镍（Ni）超积累在植物中的进化优势，该性状虽耗费生理成本但被广泛保留。文章深入评述了七种非互斥的假说来解释其演化，包括元素防御（如抵御植食者与病原体）、元素化感/促进、干旱耐受、无意摄取、增强生殖适合度、渐进优势以及金属耐受与处置。它还强调了常用实验技术（如土壤改良、水培）的优劣，并指出了当前研究在分子机制、生态网络等方面的关键缺口。
镍超积累：植物在金属土壤上的生存策略
金属超积累是植物界一种引人注目的稀有特性，尤其在富含金属的土壤（如蛇纹岩土）上生长的植物中更为常见。其中，镍（Ni）是自然界中被超积累频率最高的金属元素，超过520种植物具备此能力，约占所有已知超积累类群的75%。镍虽是脲酶必需的微量元素，但在高浓度下具有毒性。超积累这一性状伴随着显著的生理代价，却能跨越多个类群持续存在，暗示了其背后强大的进化优势。那么，植物为何要“费力不讨好”地富集镍呢？
1 背景
蛇纹岩等超基性土壤是研究植物生长的经典极端环境模型。它们通常富含镁（Mg）、镍、锰（Mn）、钴（Co）和铬（Cr），但必需营养元素匮乏，且持水能力差，形成干旱、贫瘠的生境。生长于此的植物，包括许多特有种，演化出了一系列适应性性状，其中就包括反复进化出现的镍超积累。值得注意的是，超积累并非一个绝对的门槛，近年来的观点更倾向于将其视为一个连续性的性状。
1.1 元素防御假说
这是研究支持最充分的假说，认为金属超积累能为植物提供保护性优势，抵御植食者和病原体。
1.1.1 防御增强假说
该假说认为，植物通过积累植食者无法耐受的有毒元素来实现化学防御。大量针对咀嚼式植食昆虫的研究支持镍的防御作用。镍防御通常在叶片镍浓度达到约300–1000 μg g?1干重时开始生效，在1000–3000 μg g?1以上时表现出强烈的威慑或毒性，而许多超积累植物的浓度远超此范围。这种防御可能引发与耐受性植食者的协同进化“军备竞赛”，例如专门取食超积累植物的昆虫Melanotrichus boydi和Chrysolina pardalina已演化出耐受高镍的策略。植食者的取食方式也影响防御效果，咀嚼式昆虫通常受影响最大，而刺吸式昆虫反应更多变。
有趣的是，镍积累在植物体内并非均质分布，常表现出器官特异性。例如，镍更多地富集在叶片和花器官，而非根和茎中。这种分布模式与“最优防御理论”相符，即植物将防御资源优先分配给对适合度关键或更易受害的器官。
镍也能防御部分病原体。研究表明，在高镍土壤中生长的Streptanthus polygaloides能有效抵抗白粉病菌Erysiphe polygoni和黑腐病菌Xanthomonas campestris的侵染。类似地，高镍土壤也能保护Odontarrhena属植物的幼苗免受腐霉属病原菌引起的立枯病。
1.1.2 联合效应假说
元素防御不同于植物合成次生代谢物的有机防御。联合效应假说提出，金属与有机防御化合物可以协同作用，增强整体防御效果，使得金属在较低浓度下即能生效。对S. polygaloides的研究发现，尽管高镍并未增加总有机防御化合物含量，但改变了特定化合物（如烯丙基硫苷）的比例，这可能影响植食者（如小菜蛾）的产卵选择，展示了无机与有机防御系统之间复杂的相互作用。
1.1.3 权衡假说
该假说认为，利用土壤中的元素进行防御，可能比从头合成复杂的次生代谢物更为“经济”，能量消耗更低。这种代谢效率上的优势可能驱动了元素防御的进化。
1.2 元素化感/促进假说
此假说关注植物通过凋落物分解等方式，向周围土壤释放金属，从而影响邻近生物（抑制或促进）的适合度。
镍超积累植物可能通过富集表层土壤的镍含量来抑制竞争者发芽，为自己争取资源。研究证实，超积累植物Pycnandra acuminata树冠下的表层土壤镍含量显著高于非超积累树种下方。凋落物分解实验也显示，高镍叶片能被蛇纹岩土壤的分解者群落快速分解并释放镍，支持了元素化感作用。
然而，该假说的挑战在于，许多金属需要极高浓度才能对植物产生毒性，且超积累植物所处的环境本身竞争者就具有一定耐性。因此，其生态有效性可能有限。更有趣的是，在胁迫条件下（如极端干旱），超积累植物提供的遮荫等“促进效应”可能远超其元素化感的负面影响。
对于砷（As）超积累植物Pteris vittata的研究则提供了有力支持，因为砷在很低浓度下就具有强毒性，能有效抑制不耐砷竞争者的生长。
1.2.1 元素促进
与化感相反，元素促进假说认为，超积累植物创造的富金属环境，可能有利于其他耐金属物种的定居和生长。在硒（Se）超积累系统中已观察到此类现象，耐硒物种在超积累植物附近生长得更好。
1.2.2 通过花粉的元素化感
有假说认为，积累在花粉中的镍可能通过共享传粉者影响共开花植物。实验发现，S. polygaloides的花粉能将镍传递给Mimulus guttatus的花柱，虽然增加了花粉萌发率，却降低了花粉管到达子房的比例，最终减少结实量。此外，花中高浓度的镍可能形成一个“元素过滤器”，改变访花昆虫的群落组成，甚至可能促进超积累种群与非积累种群间的生殖隔离。
1.3 干旱耐受假说
该假说推测，超积累的镍可能通过调节渗透压来帮助植物应对干旱胁迫。植物在干旱时积累溶质以降低水势，促进水分吸收，而镍离子可能作为溶质之一参与此过程。
然而，现有的少数研究结果并不一致。对Hybanthus floribundussubsp. floribundus的研究未发现镍在干旱胁迫下对渗透调节有直接作用。而对Stackhousia tryonii的研究则发现，干旱条件下植株茎部的镍浓度更高，暗示镍可能起兼性渗透调节作用。更广泛的研究，包括对叶片经济谱和碳同位素分辨率的分析，提示水分可利用性可能影响超积累行为，但直接证据仍不充分。
1.4 无意摄取假说
该假说最初由Boyd和Martens提出，认为金属超积累是植物在贫瘠土壤中高效、非特异性攫取营养元素的意外副产品。支持性研究发现，镍超积累植物通常比非积累植物吸收更多的钾（K）、钴（Co）等元素，并将铜（Cu）、锰（Mn）、锌（Zn）等特异性分配到叶片、花药等关键器官，这对其在营养匮乏的土壤中生存有益。
其分子机制可能在于，镍（Ni2+）与锌（Zn2+）、铁（Fe2+）等必需二价阳离子离子半径和电荷相似，因此能够通过ZIP、NRAMP、IRT等广谱性阳离子转运蛋白被“误”吸收。一旦进入植物体内，后续的螯合（如与组氨酸、烟酰胺结合）和区室化（如液泡 sequestration）过程则可能是适应性的，用于解毒或功能转化。因此，“无意”更多指的是摄取的起源，而非体内的命运。
另有研究将铝（Al）、锰、稀土元素（REE）的超积累与磷（P）的获取机制联系起来。例如，Phytolacca americana通过根系分泌酸来获取磷，却无意中大幅提高了对锰和稀土元素的吸收。这表明某些超积累可能是营养获取策略的附带结果。
1.5 增强生殖适合度假说
该假说认为，高金属土壤能提升超积累植物的生殖适合度。实验证实，镍能显著促进镍超积累植物Alyssum inflatum的开花，增加花序数量、长度和开花数，而不影响营养生长。
其生理机制尚不完全清楚，但镍作为脲酶辅因子，可能通过改善氮（N）代谢来间接促进生殖。研究显示，强镍超积累种Odontarrhena chalcidica在镍存在下，能增加氮的积累并将其更多地分配于光合作用，这可能为生殖投资提供更多资源。镍还可能通过与植物激素（如细胞分裂素、生长素、乙烯）途径的相互作用来直接影响开花。
1.6 渐进优势假说
该假说主要针对“兼性超积累植物”（既能在金属土也能在普通土生长，仅在金属土超积累）。它认为，与超积累相关的生理特性（如较高的微量元素基础水平）即使在不超积累时也能带来好处。例如，即使是低于超积累阈值的金属浓度，也可能对某些植食者具有毒性，从而提供防御优势。这种生理特性可能是适应性的，也可能仅仅是系统发育上的保守性。
1.7 金属耐受与处置假说
该假说认为，超积累是一种耐受策略：植物将金属隔离在叶片等器官中，然后通过落叶等方式将其处置掉，从而避免毒害。例如，铜超积累植物Ocimum centraliafricanum通过在生长季末落叶来排出过量的铜；锌积累植物Noccaea cepaeifolia则显示出秋季叶片锌含量高，春季整体锌含量降低的模式，暗示了通过组织脱落进行的主动处置。这不同于将金属排除在体外的耐受策略。
2 常用实验技术
研究金属超积累的适应性，常采用土壤改良（添加镍盐或调节生物有效性）和水培技术。水培能精准控制单一变量，排除土壤微生物等干扰，是研究耐受机制和元素功能的利器。但需警惕，水培中极高的金属暴露可能导致非超积累植物突破耐受极限，出现“伪超积累”现象，因此结论推广到自然环境需谨慎。
结论与展望
尽管对镍超积累的适应性意义已有诸多探讨，但许多关键问题仍未解决。未来的研究需要深入揭示镍吸收与区室化的分子调控机制；探索镍在传粉生态、食物网转移中的生态角色；比较超积累与非超积累（仅耐受）植物的差异；并更紧密地结合蛇纹岩生态学与进化背景。只有填补这些空白，我们才能更全面地理解，这种看似“浪费”的性状，如何成为植物征服极端金属环境的精妙钥匙。
