《Ecology and Evolution》：Hunting and Outdoor Recreation Affect Large Herbivore Activity Patterns More Than Natural Predators in a Human-Dominated Landscape
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本研究通过准实验设计与长时间相机陷阱监测，揭示了在人类主导的东阿尔卑斯山景观中，人类活动（包括致死性狩猎和非致死性户外游憩）比其自然捕食者（狼）对马鹿（Cervus elaphus）的时空活动模式产生了更强烈的调控作用。狩猎活动显著降低了马鹿的整体活动水平并促使其转向夜行性；当狩猎与户外活动叠加时，其对马鹿活动节律的改变会进一步增强。研究证实了人类作为“超捕食者”的影响，可能覆盖自然捕食者-猎物间的动态，重塑行为生态景观。
摘要
在欧洲，大型食肉动物、大型植食动物与人类社区共存的景观正在扩展。尽管狼对猎物的顶级捕食效应在人迹罕至地区已被广泛研究，但其在人为主导景观中的作用尚不明确。本研究在意大利东阿尔卑斯山一个旅游和徒步活动频繁、部分地区开放有蹄类狩猎的区域，连续五个秋季狩猎季系统性地收集了相机陷阱数据。我们采用准实验设计，一半采样点位于禁猎区，另一半位于狩猎区。应用带周期三次样条函数的广义加性混合模型，我们研究了狼、致死性（狩猎）和非致死性（户外游憩）人类活动对马鹿时空活动模式的影响。同时，我们也分析了户外活动与马鹿空间使用强度对狼的时空活动模式的影响。结果显示，狩猎与马鹿整体活动水平降低、晨昏活动峰值减少以及昼行性减弱相关。至关重要的是，狩猎与户外活动存在交互作用，加剧了其影响，导致马鹿活动曲线发生重大改变。相比之下，狼的空间使用强度并未对马鹿活动的时间曲线形态产生显著影响。狼的活动显著集中在马鹿高频使用的区域，并且即使在人类活动稀少的地区也保持着严格的夜行性。我们的研究表明，在人类主导的欧洲景观中，人类干扰能够超越自然的捕食者-猎物动态，重塑行为景观，并可能增加捕食者和猎物的时空共现。
引言
尽管欧洲人口密度高，遍布基础设施和城市区域，但其景观近年来见证了多种大型哺乳动物种群规模和分布范围的扩大。农村土地弃耕和更可持续的利用使得大型植食动物得以恢复，进而促进了大型食肉动物的回归。在获得法律保护的助力下，大型捕食者近期重新占据了部分历史分布区，在许多欧洲地区重新建立了数个世纪前就已消失的捕食者-猎物关系。尽管大型食肉动物对其猎物的效应在北美相对未受干扰的生态系统中得到了广泛研究，但与人类影响（如娱乐性狩猎和户外活动）相比，其在欧洲人为主导景观中的相对重要性仍知之甚少。在这些系统中，高水平的人为干扰与大型植食动物及其捕食者共存，新出现的证据表明，人类压力可能调节甚至削弱大型食肉动物的生态效应。
野生动物对人类活动的反应高度依赖于情境，可以从回避到容忍，甚至吸引。历史性的人类迫害、非致死性人类活动和狩猎等共同塑造了野生动物对人类的行为反应。根据人类“超捕食者”假说，人类通过狩猎对野生动物具有超强的致死性，能在多个营养级引发深刻的行为转变。狩猎活动的压力已被证明在塑造大型植食动物行为方面超过了自然捕食者，引发猎物种的主动和反应性反捕食行为。
同时，非致死性人类刺激可能被野生动物视为危险信号，根据“风险干扰假说”，会触发类似于自然捕食的安全-觅食权衡。例如，户外游憩会诱导大型哺乳动物的时空回避行为。此外，非致死性游憩也可能与致死性人类活动相结合，阻碍有蹄类对自然捕食者的行为反应。这些累积压力会阻碍时间上的转变，最终迫使猎物和捕食者之间产生更大的时空共现。
在人类狩猎、户外活动和大型捕食者共存的区域，大型植食动物必须应对一个多维度的恐惧景观，面临多重且可能相互冲突的捕食压力。自然条件下，狼的捕食已被证明会导致马鹿回避风险更高的区域。然而，在人为主导的景观中，狼对有蹄类的影响仍然了解甚少。在某些情况下，如果猎物物种认为人类的威胁相对于其自然捕食者较低，它们可能会利用人类的存在或人类活动高峰期来降低被自然捕食者捕食的风险，这一概念被称为“人类盾牌假说”。尽管该假说在许多生态系统和物种中得到了研究和分析，但它似乎是一种罕见且高度依赖于具体案例的现象。
在本研究中，我们结合系统性的相机陷阱监测和准实验设计，评估了在五个连续年份的夏末至秋季，东阿尔卑斯山一个人为主导区域中，马鹿对狩猎、户外游憩和灰狼的时空反应。我们假设马鹿会空间回避感知到的人类相关和狼相关的风险，因此预测马鹿的活动水平（即空间使用频率）会随着更密集的户外游憩、更高的狼活动水平以及允许狩猎的地点而降低。然而，我们假设这些驱动因素会对马鹿的活动时间产生相反的压力：户外游憩和狩猎会将马鹿推向夜行性，而狼会驱使有蹄类行为趋向于昼行性。我们还预测，对户外游憩的反应会受到狩猎的调节，在狩猎区内回避行为更强。根据人类“超捕食者”假说，我们预测狼的活动水平和活动模式也会受到户外游憩的影响，预期其活动水平会降低，夜行性会增加。
材料与方法
研究在意大利多洛米蒂山脉的Paneveggio Pale di San Martino自然公园及其毗邻区域的保护区内进行。该区域是一个受欢迎的户外游憩旅游目的地。公园内包含禁止狩猎的国有森林保护区，而有蹄类狩猎则在保护区的其他区域定期进行。马鹿狩猎季节从每年9月的第一个星期日持续至12月31日。研究期间，研究区域内平均每年有304头马鹿被猎杀，表明狩猎压力很大。自2018年以来，有1到3个狼群栖息在研究区域。
数据收集
在2020年至2024年间，我们沿徒步小径和林区道路对42个地点进行了系统性相机陷阱采样。一半的采样点位于禁止任何狩猎活动的国有森林保护区内，另一半位于允许狩猎的区域。每个相机陷阱在9月初至11月中旬期间平均保持活跃33天。图像通过专门的软件Wild.AI进行处理和物种识别。为了本研究的目的，我们从完整数据集中提取了仅包含人类、马鹿和狼的数据。
数据分析
我们遵循Iannarilli等人概述的方法，使用结合周期三次样条的广义加性混合模型来研究目标物种的活动模式。我们的响应变量是每个地点每年每半小时时段内目标物种的事件数。考虑到日出日落时间在研究期间随季节进展而变化，我们通过activity包中的solartime函数调整了所有时间戳。人类序列包括行人和骑行者。为了计算连续的独立变量，序列被定义为间隔至少15分钟发生的观测，并通过每个相机每年活跃的天数进行校正并乘以100。狼序列的数量根据狼群大小进行了校正，以解释狼数量较多的序列可能产生的更强效应。我们测试了三个变量对马鹿活动水平和时间（即活动曲线的形态）的潜在影响，将它们分别作为线性项和平滑项纳入模型。为了测试狩猎与户外游憩之间的潜在交互作用，我们还包括了一个允许随humans和hunting交互而变化的时间张量交互平滑项。数值协变量经过标准化处理以方便比较和模型收敛。
模型通过R环境中mgcv包的bam函数运行。
结果
在5年和42个地点中，我们共收集了18,641个人类序列、2,344个马鹿序列和465个狼的独立事件。狼群大小在1至7个个体之间。
模型选择表明，包含hunting、humans、wolves以及hunting与humans交互项的模型在AIC得分上表现最佳。该模型解释了46.7%的偏差，结果显示狩猎和户外游憩对马鹿活动水平有负向影响，而狼的独立事件有正向影响。狩猎及其与户外游憩的交互作用对马鹿活动的形态有统计显著的影响，导致活动曲线发生重大变化，而狼则没有相关影响。狩猎极大地降低了马鹿的日间活动和晨昏峰值，并增强了户外游憩的效应。在狩猎存在的情况下，高强度的户外游憩导致马鹿活动曲线发生深刻改变，在夜间核心时段出现单一活动峰值。在没有狩猎的情况下，高强度的户外游憩导致日间活动减少、黄昏峰值降低以及夜间最初几小时活动增加，但仍保持双峰模式。
对于狼活动模式的模型选择，确定了两个ΔAIC小于2的模型：仅包含马鹿序列的模型和同时包含马鹿序列与户外游憩的模型。排名第一的模型解释了31.5%的偏差，显示马鹿事件对狼活动水平有正向影响，但马鹿对狼活动形态没有相关影响，狼活动保持明显的夜行性。排名第二的模型也报告了户外游憩对狼活动水平有正向影响，但对活动时间没有影响。由于这两个模型的ΔAIC < 2，我们使用AIC权重对预测进行了模型平均。
讨论
通过准实验设计，我们发现狩猎与马鹿整体活动水平降低、昼行性减弱和晨昏峰值显著减少相关。人类游憩活动也是预测马鹿活动水平和时间的重要因素，在户外游憩密集的地点，马鹿整体活动水平更低、夜行性更高。至关重要的是，狩猎与户外游憩存在交互作用，加剧了其影响，导致马鹿活动曲线发生重大改变。与此同时，狼并未影响马鹿活动曲线的形态，尽管与马鹿活动水平存在正向关联。与我们的预测相反，狼活动水平与马鹿空间使用强度呈强烈正相关，并略微受到户外游憩的正向影响。狼在不同程度的人类存在下均保持了严格的夜行模式。
我们的研究结果表明，在人为主导的景观中，人类可能通过消耗性和非消耗性活动，对马鹿等有蹄类动物引发比其自然捕食者（狼）更大的行为反应。马鹿并未因狼的存在而显著改变其活动峰值，这反驳了我们的预测P6（对狼的时间性转移反应）。这与Vanderlocht等人的发现一致，他们观察到只有在禁止狩猎的地区，马鹿才因狼的重新定居而转向更昼行性的活动。确实，在存在娱乐性狩猎的情况下，增加的昼行性消失了，这表明狩猎可以抑制时间性的反捕食反应。狩猎确实使人类的捕杀率比自然陆地或海洋捕食者高出几个数量级，使他们成为超常致死的“超捕食者”。因此，当猎物种遭遇人类线索时，它们更可能做出反应以避免立即死亡，这可能解释了其对主要致死性人类（猎人）以及非致死性人类（游憩者）的时空回避。我们观察到，开放狩猎地点的马鹿活动水平不到禁止狩猎地点的一半，其中晨昏活动峰值减少尤为明显，表明存在强烈的空间回避和较弱的时间回避。
尽管程度小于狩猎，户外游憩也导致了更低的马鹿活动水平，并使其相对更偏向夜行性。这些结果支持了预测P1和P4，并确认了之前一项针对多个区域的研究结果。有趣的是，户外游憩的效应受到狩猎的调节，在同时存在狩猎的情况下，游憩对活动模式的改变更为强烈，这支持了预测P7。在这种情况下，活动模式完全从双峰型转变为单峰型，仅在夜间核心时段有一个峰值，没有日间和晨昏活动。这些结果强调了暴露于致死性人类活动在塑造野生动物对非致死性活动的反应中的重要性。总体而言，这些人类回避反应可能有效降低死亡率，但也可能带来巨大的生理成本，改变自然活动模式（如觅食），并可能影响更广泛的群落动态。
然而，值得注意的是，我们的采样集中在人类存在比例远高于更广阔景观的小径沿线。这可能通过高估人类-野生动物遭遇的风险而偏倚了我们的结果，可能夸大了人类效应对马鹿活动模式的强度。因此，我们的结果应相对于小径来解释。尽管如此，小径也被狼广泛利用，用于更快速高效的移动，因此，它们是景观中人类相关和狼相关风险都应接近其最大值的特征。
有趣的是，我们的预测P2（马鹿活动因狼的存在而降低）被拒绝，因为马鹿活动水平与狼的空间使用强度呈正相关。我们观察到狼的活动率与马鹿空间使用强度之间存在强烈的正相关关系，这表明在我们的研究系统中，狼可能在“捕食者-猎物竞赛”中占据优势，有效地针对马鹿使用更多的时间和空间区域。正如Smith等人所强调的，猎物和捕食者之间行为竞赛的结果高度依赖于两者中谁在获取食物和避难所方面受到更多限制，以及捕食者的狩猎模式。与埋伏型捕食者相比，积极追逐猎物的游走型捕食者预计会在猎物中引发较弱的行为反应。由作为游走型捕食者和栖息地通才的狼所塑造的恐惧景观确实高度动态，并且在空间上的可预测性可能远低于人类介导的风险。
与马鹿相比，狼的活动水平与人类的空间使用强度呈正向关联，尽管程度较轻，这反驳了预测P8（狼因人类存在而降低活动）。这突显了狼在适应人为干扰方面的可塑性，解释了它们近期成功重新定居欧洲先前被根除区域的缘由。然而，我们观察到，无论户外游憩强度高低，狼都保持着严格的夜行性，这表明狼通过时间而非空间隔离来确保稳定地回避人类。预测P9（狼因人类存在而夜行性增加）因此被拒绝。在更广泛的尺度上，评估狼活动模式沿人类干扰梯度变化的研究指出，狼在人类存在较少或受限的区域更具昼行性，表明我们观察到的显著夜行性是狼应对人为主导景观的一种特定适应机制。因此，观察到的马鹿和狼活动模式之间的重叠符合人类“超捕食者”假说。然而，如果狼并不直接惧怕人类，而是通过调整其活动来追踪因人类压力而变得更具夜行性的猎物，也可能出现类似的模式。
总体而言，我们的结果不支持人类盾牌假说，这与在有蹄类被猎杀的地区预期的一致；相反，它们表明马鹿倾向于优先回避致死性和非致死性的人类驱动风险，而非自然捕食者的风险。这证实了Gaynor等人关于人类盾牌假说是一种罕见且依赖于具体案例的现象的结论，并支持了Patten等人关于人类回避行为导致捕食者-猎物共现增加的发现。人类在塑造大型植食动物行为中的首要作用，作为人类世的标志，可能因此削弱了捕食者驱动的、行为介导的营养级联的潜力，弱化了大型食肉动物作为自上而下的生态系统调节者的作用。
人类干扰的压倒性效应也可能在时间和空间上“挤压”猎物种，使其通过主动行为调整和栖息地选择来减轻自然捕食者风险的机会有限。随着大型食肉动物种群不仅在自然区域，也在人为主导的景观中增加和扩张，捕食者-猎物系统必须得到明确研究，包括致死性和非致死性的人类压力，以更好地理解猎物物种对新颖且往往相互冲突的捕食压力的反应。我们的研究集中于单一区域，但包含了人类致死与非致死活动以及自然捕食者对马鹿的所有威胁组合，使我们能够理清每个因素的影响。未来的大规模研究可能有助于评估我们的结果是否适用于更广泛的空间背景，理想情况下应包括人类影响和捕食者存在的梯度，以更好地区分人类和自然捕食者对大型植食动物的各自影响。
