《Ecosphere》：Opportunistic predation by carnivore mammals on females of pine processionary moths, Thaumetopoea pityocampa
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本研究首次报道了地中海森林中四种食肉动物（赤狐、石貂、普通麝猫、欧洲獾）对松树行军蛾（PPM）雌性成虫的机会性捕食。通过形态学和分子分析粪便样品，作者在西班牙卡索拉地区发现了PPM卵和肛鳞，揭示了这类捕食行为的发生频率、潜在影响，及其在松树主要害虫综合治理（IPM）中的潜在价值。
引言
能够暴发成灾的昆虫种群受到天敌的调控，包括捕食者、寄生者和病原体，这有助于维持生态平衡。在近来的林业实践中，促进天然捕食者种群是用于生物控制害虫暴发的广泛应用方法。然而，有效实施需要详细了解哪些物种捕食害虫，以及它们针对害虫生命周期的哪个阶段。
松树行军蛾（Thaumetopoea pityocampa；以下简称PPM）是地中海地区的一种寡食性蛾类，以松属（Pinus）和雪松属（Cedrus）针叶树为食，具有经济、医学和生态保护方面的影响。PPM的脊椎动物捕食者已有充分记录，不同物种针对其特定的发育阶段。产在松针上的卵块被一些鸟类（如山雀）取食。从三龄开始，幼虫发育出具有毒性的刚毛，作为对脊椎动物捕食者的防御机制。然而，一些物种进化出了特定的技术和适应能力，使它们能够取食这些幼虫。例如，山雀只吃掉毛虫的内部组织，避开毒毛；而杜鹃则拥有适应性的砂囊，可以通过反刍排出毒毛。在发育末期，幼虫头尾相接列队行进，寻找有利地点钻入土壤化蛹。一旦在土壤中化蛹，会受到较高的捕食压力，尤其是来自戴胜的捕食，其长而弯曲的喙特别适合取食这一地下生命阶段。野猪也通过拱地行为捕食蛹。成虫的季节性飞行活动通常持续2到4个月，主要在夏季，会被夜间空中捕食者（如夜鹰和蝙蝠）在飞行中捕食。雄蛾在积极寻找配偶时表现出更频繁的飞行活动，使其更容易暴露并被这些捕食者瞄准。相比之下，雌蛾暴露于空中捕食者的风险较低，因为它们寿命只有1-2天，飞行和扩散能力有限，通常只在附近的松树上产卵，尽管个别个体可以飞行数公里。
本文记录了一种先前未被描述的、由通才型食肉动物对PPM雌性成虫的捕食模式。
材料与方法
作为一项研究食肉动物哺乳动物营养关系的广泛项目的一部分，研究人员收集了四种通才型食肉动物的粪便：赤狐、石貂、普通麝猫和獾。普通麝猫和欧洲獾的粪便由于其独特的形态和在固定排便点的特征性沉积，可以很容易地鉴定到物种水平。相比之下，赤狐和石貂的粪便彼此之间或与家犬等其他物种的粪便更难区分；因此，物种鉴定使用了分子分析。只收集最新鲜的粪便以确保样品代表夏季时期。
粪便采集于2022年和2023年6月底至7月初，在距离松林小于1500米的范围内进行，地点包括卡索拉、塞古拉和拉斯维利亚斯山区（以下简称卡索拉）、阿拉塞纳山脉，以及2023年内华达山脉。卡索拉和内华达山脉拥有大面积的松林，而阿拉塞纳山脉只有小片种植的松树区。2024年9月，研究人员再次在卡索拉、内华达山脉以及一个新区域卡塔亚（一片面积为5700公顷的松林区）搜寻了赤狐、石貂和/或普通麝猫的粪便。在这些额外的采样中，未进行分子鉴定，因为研究人员只对检查通才型食肉动物中是否存在对PPM雌性成虫的捕食感兴趣。粪便由研究人员根据先验经验、形态特征和沉积地点鉴定到物种水平。
对于分子分析，研究人员用保存液润湿粪便表面，然后用蘸有相同缓冲液的拭子擦拭粪便表面，并将拭子保存在装有相同缓冲液的离心管中。收集的粪便用硅胶纸袋储存，然后在通风橱内的60°C烘箱中干燥。
DNA提取在多尼亚纳生物站的分子生态学实验室的无菌条件下进行。对野外收集的拭子采用了两步法程序，包括消化和提取，遵循处理降解、稀少和陈旧样品的典型方法。
在DNA提取物上，首先使用了针对多个伊比利亚物种线粒体细胞色素b基因保守区域的特异性引物。这些区域由于通过琼脂糖凝胶电泳观察到的尺寸差异，易于在物种间区分。
排泄物内容物分析采用手动技术，包括将样品分解成单独的微量和宏观猎物残骸，然后使用参考藏品进行鉴定。
结果
粪便检查发现一些样品中有特征性的白点，后来被鉴定为直径约1毫米的PPM卵。实验室分析还检测到了PPM的肛鳞，这些鳞片由于通过食肉动物的消化道而卷曲起来。这些鳞片具有特征性，可用于鉴定每种带蛾属物种。
表格总结了按捕食者、年份、研究区域划分的粪便样本总数，以及含有PPM卵和/或鳞片的计数。PPM卵和鳞片在2022年卡索拉地区的赤狐和石貂粪便中被检测到，但在麝猫和獾的粪便中未发现。2023年未发现。2024年，仅收集了疑似PPM阳性的粪便。在四个粪便中发现了PPM卵和鳞片，很可能来自卡索拉地区的赤狐。
为了估算每个粪便中存在的PPM卵数量，将内容物均质化，计数四分之一的卵数并外推至总数。赤狐粪便中平均发现1773个卵，石貂粪便中平均发现680个卵。
含有PPM卵的粪便之间的最大距离，赤狐为19公里，石貂为16公里。这些数值大大超过了两个物种的家域范围，因此可以确保粪便来自不同的个体。
基于出现频率和每个粪便的平均卵数，可以估算2022年研究区域卡索拉的赤狐和石貂对PPM雌蛾的消耗量。为此，保守地使用了西班牙发现的狐狸和石貂的最低密度。不同研究中描述的赤狐排便率范围在每天4.4到9.4次之间。对于石貂，尚未进行研究，但对于生态和形态相似的松貂，排便率在每天5到15次之间。使用赤狐和石貂较低的每日排便值，在PPM主要飞行期发生的两个月内，每个物种将分别产生每平方公里79.2和90个粪便。根据我们的数据，这些粪便中将包含估计每平方公里26821个PPM卵（赤狐）和每平方公里6916个PPM卵（石貂）。由于伊比利亚半岛的雌性PPM平均携带200个卵，赤狐和石貂将至少消耗每平方公里134只和35只PPM雌蛾。
讨论
尽管鳞翅目毛虫出现在非飞行哺乳动物（如啮齿动物、猴子或食肉动物）的饮食中很常见，但成虫被捕食的情况很少见，并且仅在脆弱情况下有过描述，例如啮齿动物捕食越冬的蝴蝶成虫。据我们所知，此前没有食肉动物捕食蛾类的记录。
本文首次报道了通才型食肉动物对雌蛾的捕食证据。获取这种猎物无疑得益于这些雌性成虫运动能力的降低；事实上，研究人员曾在黎明时分观察到雌性成虫在松林地面行走。这似乎是一种依赖于当地可获得性的机会性捕食形式，这已经反映在我们观察到的数据变异中。然而，需要更多的研究来评估此处描述现象的普遍性。
关于通才型捕食者如何影响森林鳞翅目害虫的传统观点认为，它们只控制低密度的猎物，这似乎与我们描述的机会性捕食情况不符。然而，对PPM雌性成虫的捕食可能是该物种生物控制的关键因素。消耗一只充满卵的雌蛾对种群的影响似乎比单独吃掉毛虫、蛹或雄蛾更大，正如其他捕食者所做的那样。尽管如此，在了解PPM种群水平之前，无法得出关于这种影响的结论。
尽管在我们的初步研究中未发现普通麝猫或獾的捕食，但这并不能完全排除，以及其他机会性哺乳动物的捕食。这两个物种都食用多种多样的无脊椎动物，并且它们在PPM飞行期出现在以松树为主的栖息地，表明它们可能偶尔会捕食雌蛾，特别是在当地丰度高或猎物可获得性降低的条件下。未来使用分子鉴定的研究有助于确定是否有更多的陆地哺乳动物捕食PPM雌蛾。
我们的结果再次强调了保护结构良好、复杂的群落的重要性，其中通才型捕食者的存在是控制可能发展成害虫物种的关键要素。
作者贡献
哈辛托·罗曼、哈维尔·卡尔萨达和弗朗西斯科·J·帕洛马雷斯构思了本研究。哈辛托·罗曼、哈维尔·卡尔萨达、胡安·卡洛斯·里维拉和弗朗西斯科·J·帕洛马雷斯收集了样本。胡安·卡洛斯·里维拉进行了食性分析。哈辛托·罗曼起草了原稿。所有作者都修订并批准了最终版本的稿件。弗朗西斯科·J·帕洛马雷斯为本研究获得了资金。
致谢
野外工作期间，我们得到了卡索拉、塞古拉和拉斯维利亚斯自然公园的护林员米格尔·安赫尔·卡斯蒂略和保护区技术员大卫·库尔达的支持。费尔南多·胡贝特为我们提供了他收藏的蛾类标本用于研究。伊雷妮·金塔尼利亚进行了遗传分析。格洛里亚·洛佩斯·潘托哈就PPM的生物学提供了建议，并提供了松林侵染水平的信息，用于设计2024年的一些采样样线。样本收集得到了安达卢西亚政府的许可。多尼亚纳生物站为我们提供了其在卡索拉、塞古拉和拉斯维利亚斯山区罗夫莱洪多房子的设施。本研究由西班牙科学与创新部资助的SETROCAR项目资助。
利益冲突声明
作者声明无利益冲突。
数据可用性声明
数据可从Digital CSIC存储库获取。
