雄性大西洋海象（Odobenus rosmarus rosmarus）在靠近其陆地栖息地时的夏季水下发声行为

《Behavioural Processes》：Summer underwater vocalizations of male Atlantic walruses Odobenus rosmarus rosmarus near their terrestrial haul-out site

海象雄性个体在非繁殖季期间 underwater vocalization 分析：2022年7月于白海东南部Matveev岛记录到233小时水下音频，发现包含knocks（叩击声）、strums（敲击声）、bells（铃音）、grunts（低吼）和whistles（哨声）等9种已知声类，其中knocks和strums呈现规律性重复模式（平均速率2.9次/秒和1.5次/秒），并检测到稳定的尾音（codas）结构，与繁殖季叫声模式高度相似。研究揭示非繁殖季雄性海象可能通过规律性发声进行社会学习或发声训练，为理解其繁殖行为演化提供新证据。

　　

Elena M. Panova | Maksim L. Tolstoy | Roman A. Belikov | Iuliia M. Bogomolova

俄罗斯科学院希尔绍夫海洋研究所，Nakhimovsky Prosp. 36号，莫斯科117997，俄罗斯

摘要

与其他鳍足类动物一样，海象（Odobenus rosmarus）会发出空中和水下的声音来与同类交流。尽管野生繁殖期雄性海象的声学表现（或称为“歌声”）是研究最为深入的海象水下交流方式之一，但人们对它们在非繁殖季节的水下叫声知之甚少。2022年7月，我们在巴伦支海东南部的Matveev岛上记录了233段雄性海象的水下音频，发现了所有已知的北极地区海象叫声类型，包括敲击声、摩擦声、铃声、咕哝声和哨声。敲击声和摩擦声的平均重复率分别为每秒2.9次和1.5次，并且具有明显的模式。先前研究中发现的独特敲击模式——即“尾码”（coda），在Matveev岛的海象叫声中始终存在，这表明它们在结构上与加拿大海象在繁殖季节发出的“尾码”相似。在为期11天的研究期间，这些声音的强度有所变化，最高达到每分钟134次，但没有明显的昼夜差异。我们的发现为雄性海象水下发声行为的季节性和可能的功能提供了更多数据，支持了社会学习和声音练习在它们获取交配信号中起作用的观点。

引言

声学交流在鳍足类动物的社会生活中起着重要作用。真海豹（Phocidae）、海狮（Otariidae）以及海象（Odobenidae）都能发出空中和水下的声音，以满足多种社会需求，如维持母子联系、展示社会地位、吸引配偶、保卫领地或后宫、解决冲突等（Schusterman, 1978; Charrier, 2021; Charrier and Casey, 2022）。

群居性是最大的北极鳍足类动物——海象（Odobenus rosmarus）最显著的特征之一。无论是在海岸还是冰面上的休息场所（称为“haul-outs”），还是在水中，海象通常都以几只到数百只不等的小群体出现（Nikulin, 1941; Ray and Fay, 1968; Fay, 1982; Miller and Boness, 1983; Sjare and Stirling, 1996; Giljov et al., 2024）；最大的海岸休息场所可能聚集数以万计的海象（Fischbach et al., 2016）。在非繁殖季节，海象通常按性别分开。有全雄性群体，由不同年龄的雄性组成，包括4岁及以上的未成熟个体；有雌性群体，由雌性及其幼崽和雌雄幼崽组成；还有混合群体，包含不同年龄的雄性和雌性（Nikulin, 1941; Fay, 1982; Miller and Boness, 1983; Smirnov et al., 2000; Kochnev, 2010）。

海象在陆地或冰面上的社交互动伴随着各种空中声音（Nikulin, 1941, Miller, 1985）。它们的声音库包括大约10种结构不同的声音类型，其中一些具有明确的功能。例如，“吼声”、“咕哝声”和“喉音”用于威胁；响亮且重复的“吠声”表示屈服（成年海象）或痛苦和不适（幼崽）；而单独的吠声或短促的吠声序列则用于母子之间的联系（Miller, 1985, Charrier et al., 2010, Charrier, 2021）。其他空中声音如“哨声”、“咳嗽声”和“喷嚏声”也有记录（Miller, 1985）。

海象的水下声音同样多样。在楚科奇海东北部记录的太平洋海象（O. r. divergens）会发出九种叫声类型，其中低频的咕哝声占主导（不过这些信号的功能超出了本文讨论的范围）（Mouy et al., 2011, Mouy et al., 2012a）。海象的主要水下声音类型还包括短促的敲击声和轻拍声、金属般的铃声和摩擦声，以及与空中叫声相似的吠声；其他声音包括“喷鼻声”、“音调声”、“刺耳声”、“呻吟声”和“呼哧声”（Schevill et al., 1966, Stirling et al., 1983, Schusterman and Reichmuth, 2008, Charrier, 2021）。

在从晚冬持续到春天的繁殖季节，雄性海象的水下叫声是它们仪式化交配展示的一部分（Fay, 1982, Fay et al., 1984, Stirling et al., 1987, Sjare et al., 2003）。它们发出的声音被称为“歌声”，是由节奏性重复的敲击声组成，其间穿插着铃声和哨声；某些变体还包含摩擦声（Ray, Watkins, 1975; Stirling et al., 1987; Sjare et al., 2003）。每个“歌声”周期通常持续几分钟，包括水下部分和表面部分。在水面部分，海象停留在水面呼吸，并发出水下敲击声和空中哨声。然后海象潜水，在水下部分继续发出敲击声，直到再次浮出水面呼吸，整个周期重复（Stirling et al., 1987）。这些“歌声”具有极强的模式性，大西洋海象（O. r. rosmarus）和太平洋海象都有一种独特的节奏模式，称为“尾码”（Ray, Watkins, 1975; Stirling et al., 1983）。“尾码”是一连串快速的敲击声，有时以单个敲击声结束（铃声-敲击声），通常完成一系列敲击声，但也可以作为单独的元素，在几个引言敲击声之后发出（Ray, Watkins, 1975; Stirling et al., 1983, Stirling et al., 1987; Sjare et al., 2003）。

海象的敲击声非常响亮（Hughes et al., 2011, Denes, 2014, Denes et al., 2015），并且似乎能在水下传播几公里远（Sjare et al., 2003）。敲击声在空气中也能听到（Fay et al., 1984），据推测同类在数百米外的冰面上也能感知到（Denes, 2014）。在繁殖季节，雄性海象可以连续歌唱数小时甚至2-3天（Sjare et al., 2003）。在自然环境中观察到不同亚种之间的歌唱策略存在差异：大西洋海象中，占主导地位的大型雄性会在小群体雌性附近进行声学展示，并似乎垄断了对它们的访问权（Sjare, Stirling, 1996），而在太平洋海象中，多个雄性可以同时在雌性群体附近展示；因此它们的行为类似于求偶场（Fay et al., 1984）。

关于野生雄性海象在非繁殖季节的水下发声行为的信息很少，尽管已知这些动物全年都可能活跃地发声（Miller, Kochnev, 2021）。使用被动声学监测（PAM）在两种亚种的栖息地中记录到了夏季和秋季的敲击声、铃声、咕哝声和其他特定于物种的叫声（Mouy et al., 2012b, Hannay et al., 2013, Chou et al., 2020, Coppolaro et al., 2024）。然而，关于这些声音的社会和行为背景数据（如性别、年龄、发声个体的数量和活动情况）通常缺乏。2022年7月，作为评估俄罗斯北极大西洋海象栖息地水下声景项目的一部分，我们在巴伦支海东南部的Matveev岛记录了雄性海象的水下发声活动。在本文中，我们描述了雄性海象夏季的水下叫声，重点关注与繁殖季节声学展示相似的节奏性敲击声和摩擦声，并讨论了这种行为的可能性质。

研究地点

野外研究于2022年7月14日至8月4日在巴伦支海东南部的Matveev岛（北纬69°27'，东经58°30'）进行，该岛属于“Nenetskii”联邦自然保护区的一部分（图1）。Matveev岛与Dolgiy岛以及Vaygach岛西南海岸之间的水域是Novaya Zemlya-东巴伦支海-白海地区大西洋海象的关键栖息地之一（Semenova et al., 2019）。Matveev岛上的海岸休息场所

一般叫声特征

在Matveev岛记录的雄性海象的水下音频中发现了与先前研究相符的敲击声、摩擦声、铃声、咕哝声和哨声（图3）。接收到的叫声的时间和频率特征见表2。除了这些主要叫声类型外，还经常出现一种固定的“敲击声+短促敲击声序列”组合（图4）。

IOIs

大西洋雄性海象夏季的水下叫声

在巴伦支海东南部Matveev岛全雄性休息场所附近记录的海象叫声包括了之前在北极其他地区描述的所有主要叫声类型。其中最显著的是敲击声和铃声，由于它们独特的声音特征以及涉及颊齿和咽囊的特殊发声机制（Schevill et al., 1966, Tyack and Miller, 2002, Schusterman and Reichmuth, 2008）

未引用的参考文献

Ray and Watkins (1972); Smirnov et al., (1999)

资金支持

本研究由俄罗斯科学院希尔绍夫海洋研究所根据国家任务资助 [项目编号 FMWE-2024-0022]。

作者贡献声明

Elena M. Panova：撰写——审稿与编辑、初稿撰写、可视化、方法论、资金获取、数据分析、概念化。Roman A. Belikov：资源获取、项目管理、方法论。Maksim L. Tolstoy：研究。Iuliia M. Bogomolova：资源获取、研究。

利益冲突声明

作者声明他们没有已知的可能会影响本文工作的财务利益或个人关系

致谢

我们感谢N.A. Kotel’nikov（“Nenetskii”联邦自然保护区，国家检查员）在野外数据收集方面的帮助；V.S. Levitskaya（俄罗斯科学院研究员）和S.A. Zolotoy（“Nenetskii”联邦自然保护区主任）对项目的贡献；以及E.A. Belikova（俄罗斯科学院研究员）提供Raven Pro软件的使用机会。我们还要感谢匿名审稿人的建设性评论和建议。

利益冲突声明