《The European Zoological Journal》：Through the lens of time-lapse photography: uncovering hidden behaviours in the mesophotic coral Dendrophyllia ramea and other natural history observations
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本文是一篇关于运用延时摄影技术研究海洋生物行为的原创研究论文。它系统展示了延时摄影如何揭示中光带（40-80米）造礁珊瑚Dendrophyllia ramea的息肉行为模式（如昼夜节律、受潮汐影响），并同时记录了与其共生的海胆（Centrostephanus longispinus）的归巢行为和本地鱼类群落的组成，强调了D. ramea在底栖生态系统（如提供庇护所、吸引鱼类）中的关键角色，为脆弱中光带栖息地的保护策略提供了重要信息。
引言
延时摄影在生态学研究中的应用可以追溯到19世纪。在水生环境中，延时相机已被用于研究各种生物及其行为模式、形态变异、繁殖方式、摄食活动、栖息地利用和多种类型的个体间关系。对于潜水员难以到达的深度，此类研究通常使用遥控潜水器(ROV)或自主水下航行器(AUV)，但这些设备需要大量的后勤支持且成本高昂。在此背景下，延时摄影成为一种强大的行为生态学研究方法，能够在长时间内捕捉海洋生态系统中的生理过程、活动节律和生物相互作用。
本研究采用延时相机对造礁珊瑚Dendrophyllia ramea进行观测研究。这是一种发现于东大西洋和地中海的石珊瑚物种，可形成高达90厘米的结构复杂的群落，寄宿着多种相关的动物群，如苔藓虫、棘皮动物、甲壳类动物和其他无脊椎动物，从而增强了当地的生物多样性和生态系统功能。该物种主要栖息在上层中光带（40-80米深度），这是一个过渡性生态系统，其特点是光线穿透力减弱，但仍足以维持光合生物。此类栖息地受水文条件影响很大，而水文条件在塑造生物群落及其生理过程中起着关键作用。
尽管具有重要的生态意义，但像D. ramea这样的中光带珊瑚面临着严重的人为威胁，包括破坏性捕捞、污染和气候引起的变暖。这些威胁导致其被国际自然保护联盟(IUCN)红色名录列为“易危”物种，并被列入《巴塞罗那公约》的濒危物种附件二。
我们的目标是描述D. ramea息肉的行为模式，特别是通过伸展和收缩模式来研究昼夜周期性和潜在的摄食行为。额外的观察包括本地海胆Centrostephanus longispinus的活动，该物种被认为是地中海珊瑚礁栖息地的指示物种，以及珊瑚群落与本地鱼类区系之间的相互作用。
材料与方法
研究地点位于第勒尼安海那不勒斯湾的Penta Palummo Bank。延时设备于2023年6月14日至19日部署在70米深度。设备的部署和回收由技术潜水员完成。
该延时设备由一个刚性钢结构组成。系统连接到一个外部电池和一个手电筒，该设置允许144小时的自主运行时间。拍摄的视野大约为170×120厘米。
摄像机镜头内的Dendrophyllia ramea群落生长在一块岩石露头上，由17个息肉组成。从2023年6月14日15:32:00到2023年6月19日17:21:00，共拍摄了2471张照片。照片使用开源软件VLC MediaPlayer v. 3.0.21进行分析，并分为六个时间段。作为摄食活动的指标，对每张照片中开放/关闭的息肉数量进行计数，并表示为D. ramea群落可见息肉总数的百分比。通过一个对数线性混合模型测试了天数、时间段和潮汐波动对关闭息肉数量的影响。
结果
Dendrophyllia ramea的行为模式
息肉在夜间和白天的绝大部分时间都保持其触手伸展状态。群落中开放息肉的百分比在所有日子（除第1天的EN时段为77%外）从20:00:00 (Ev) 到12:00:00 (Af) 都大于90%。在Af和Ev时段，开放息肉的百分比略低，从41%到100%不等。D. ramea息肉的自然状态是触手伸展。对数线性模型输出表明，一天中的时间（时间段）和潮汐都对息肉关闭有显著影响。息肉关闭的频率在下午和傍晚似乎更高。模型表明，潮汐对息肉关闭的影响大于任何时间段的影响，影响了5.1个息肉（95%置信区间下限和上限分别为3.1和8.3）。
附带观察：Centrostephanus longispinus
在记录D. ramea期间，观察到一只属于C. longispinus物种的个体表现出强烈的昼夜节律，白天休息，夜间在海底活动。该个体栖息在承载D. ramea群落的岩石露头附近。它使用两个庇护所进行白天休息。海胆的活跃活动大约在20:00:00开始。海胆离开庇护所在周围区域活动，频繁出现在照片框架内。规律性地，在黎明前04:30:00左右，个体会返回其庇护所，既使用房间A也使用房间B。该个体在白天不活动。
附带观察：相关鱼类区系
总共观察到16种鱼类，其中9种仅在白天记录到，4种仅在夜间记录到，3种在白天和夜间都有记录，包括Anthias anthias和Spicara smaris，它们是最丰富的物种。这些物种也是最常出现的，出现在所有白天框架中，每张照片的丰度超过20个个体，并且在大多数夜间图片中间歇性出现（或缺席），通常在04:00:00左右（大约在黎明前1小时30分钟）以高数量（约20个个体）出现。它们的丰度在20:00:00左右开始下降，大约在日落前30分钟。尽管观察到鱼类在群落附近，特别是那些与基质生活相关的鱼类，但没有注意到鱼类与D. ramea群落之间的物理相互作用。唯一的例外是Phycis phycis，被观察到在群落上方游动。可能发生了鱼与群落之间的接触，因为随后的照片显示息肉收缩了。
讨论
对照片的视觉分析使我们能够确定息肉的伸展和收缩。开放息肉的最小数量为2个，持续时间少于15分钟，而在大部分时间（约123个记录小时中的116小时），17个可见息肉中超过10个同时开放。这与在爱奥尼亚海西西里海岸外记录的两个D. ramea群落的昼夜节律相似，它们在白天偶尔部分关闭。统计分析表明，D. ramea关闭息肉的数量在不同时间段之间存在显著差异，夜间数量高于白天。潮汐波动的海平面变化也显示出显著影响，这可能表明水团的运动会影响息肉行为。然而，必须强调的是，尽管时间段和潮汐的影响具有统计学意义，但围绕截距平均值的估计差异值很小，且标准差很小，这支持了我们的视觉观察，即该群落在时间偏好或周期性模式方面没有表现出强烈的差异。这些结果可能意味着，单个息肉根据时间和潮汐水平的变化调整其行为，而整个群落则继续活动，不受这些因素的影响。事实上，该群落从未完全收缩，这表明开放息肉通过提供营养来确保整个群落的摄食活动。
许多温带珊瑚虫在夜间伸展，在白天光线充足时完全或部分收缩，高流速会触发息肉伸展而不受时间影响。息肉的昼夜节律及其对收缩或伸展的偏好可能是一个物种特异性特征，取决于生物需求。可能影响息肉行为的因素包括共生虫黄藻的存在、浮游动物的可用性和组成、捕食者规避、光照暴露和外部干扰，突出了与地点宏观和微观生态学的深刻联系。
与D. ramea类似，热带石珊瑚物种Pocillopora damicornis、Acropora millepora、A. nobilis、Duncanopsammia axifuga和Hydnophora rigida没有表现出明确的时间偏好，在白天和夜间均等摄食。不同纬度物种的相似性，或者相反，栖息在同一生态位的不同物种的相似性，进一步突出了这些模式的物种特异性，这可能归因于内在的生理特征和影响生物体的外部特征。
在中光带，像D. ramea这样的冷水珊瑚的存在提供了新的生态位，增加了各种生物利用栖息地的机会，并促进了物种间的关系。本研究中拍摄的群落吸引了底栖游动动物群和几种经常在群落附近观察到的鱼类。观察到的Centrostephanus longispinus个体表现出强烈的归巢行为和对两个用作白天庇护所的生态位的忠诚度，大约在20:00:00准时离开，并在04:30:00左右返回庇护所。这种行为在其他海胆中也有记载，例如Centrostephanus coronatus和C. rodgersii，以及Diadema antillarum。我们假设观察到的个体利用夜间进行摄食，大概是为了避开视觉捕食者。海胆在白天躲藏的可能性可能有助于维持栖息地的稳定性，因为已知其数量下降可预测从珊瑚主导到大型藻类主导系统的转变。相反，捕食者的缺乏可能导致由于过度啃食而形成大面积贫瘠区域。记录的D. ramea群落相对于该物种已知的大小范围来说相对较小，该物种通常呈斑块状分布，巨大的孤立群落和小型珊瑚个体以低密度出现。尽管如此，它的存在可以提供三维栖息地异质性，为包括脊椎动物和无脊椎动物的幼体和幼年阶段在内的各种物种提供生态位，与其他分枝珊瑚物种一致，并为附着生物的定居提供基质。
在微观和宏观层面，生物相互作用以及受非生物因素影响的方式塑造了它们的分布、食物网、繁殖事件、定居成功率、养分循环和生态系统调节，从而支持了稳定种群的维持。部署延时相机数天，并结合有关水流、浊度、温度、潮汐波动和其他地点特异性非生物因素的数据，提供了一种非侵入性的方式来阐明深水栖息地内的关系，与更容易到达的浅水环境相比，这些栖息地被大大忽视了。这种“深度”图像分析有助于产生关于中光带物种行为及生物/非生物相互作用的新见解，增强对这一关键区域的认识。在全球变暖的情景下，极端事件日益影响当地群落，中光带栖息地可以作为较浅水物种的避难所，有助于保护生物多样性。然而，深海生态系统面临着重大的人为威胁，包括底拖网捕捞、温度异常、沉积、富营养化、海洋酸化、海底基础设施建设、海底海洋垃圾扩散和入侵物种传播。对这些宝贵而脆弱环境的了解仍然有限，必须改进将它们纳入保护计划。应优先考虑扩大保护行动并建立包含珊瑚中光带生态系统的海洋保护区，以维持这些丰富的生物多样性热点，在国家和国际层面推动物种和生态系统保护政策。
总体而言，本研究证明了中光带栖息地在维持生物多样性和促进种间相互作用方面的生态复杂性和作用。长期、多参数监测和保护措施对于保护这些生态系统免受日益加剧的人为压力至关重要，并最大限度地发挥其作为气候变化海洋中海洋生物气候避难所的潜力。
