《Environmental and Experimental Botany》：Circadian clock regulation of low R/FR light signaling and photosynthetic cross-talk in crop development
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这是一篇关于高密度种植下光环境调控作物光合作用与产量形成的综述。文章系统解析了植物如何通过光敏色素感知低红光/远红光比值（低R:FR）信号，并将其整合进核心昼夜节律钟（circadian clock）网络，最终精细调控光合作用相关基因表达、叶绿体发育、气孔运动和碳同化等过程。全文通过梳理从模式植物到主要作物中的分子机制，揭示了该通路是平衡植物避荫反应与生产力冲突的关键，为培育高密度种植下耐荫、高产的新品种提供了理论依据与潜在分子靶点。
1. 引言
为应对全球人口增长带来的粮食安全挑战，农业生产正朝着以高密度种植为代表的集约化方向发展。然而，密植导致植株间竞争加剧，尤其是对光资源的竞争。邻近植株叶片的反射和透射会降低环境光中的红光/远红光比值（R:FR），这是一种植物感知竞争的关键信号。植物通过光敏色素（Phytochromes, Phy）感知这一信号，触发避荫综合征（Shade Avoidance Syndrome, SAS），表现为茎秆过度伸长、加速开花等，虽然有助于植株争夺光照，却往往以牺牲光合产物向生殖器官（如种子、果实）的分配为代价，从而严重制约作物产量。
光合作用是作物产量的生化基础，而昼夜节律钟作为内源性计时器，能够整合光周期等环境信号，预调节光合作用相关过程。最新研究揭示，低R:FR信号与核心昼夜节律振荡器之间存在复杂的互作网络。本文旨在系统性地探讨低R:FR信号如何通过昼夜节律钟调控光合作用的分子机制，并总结其在主要作物中的保守性与特异性，为未来培育具有理想株型和高耐密性的作物提供新视角。
2. 低R:FR的感知与信号转导
植物主要通过光敏色素家族感知光质变化，尤其是R:FR比值。它们以两种可逆的光转换形式存在：吸收红光（~660 nm）后转化为具有生理活性的Pfr形式，可入核调控基因表达；吸收远红光（~730 nm）后则逆转为非活性的Pr形式。环境中的R:FR比值直接决定了这两种形式的动态平衡。在密植条件下，叶绿素大量吸收红光而透射或反射远红光，导致低R:FR环境，使得光敏色素（尤其是主要感受持续光质信号的PhyB）的Pfr形式减少。
这种改变启动了关键的信号转导。在光照条件下，Pfr形式的PhyB能与一类促进伸长生长的转录因子——光敏色素互作因子（PIFs，如PIF4, PIF5）结合并促进其降解，从而抑制伸长。而在低R:FR（遮荫）条件下，Pfr水平下降导致PIFs积累，进而激活与细胞伸长、激素合成等相关基因的表达，触发SAS。值得注意的是，PhyA在低R:FR信号感知中扮演着独特角色，它作为弱光/郁闭遮荫专家，能够通过促进核心昼夜节律钟组分（如TOC1, ELF3, ELF4）的表达来抑制PIF活性，从而在一定程度上拮抗PhyB介导的过度避荫反应，体现了信号调控的复杂性。
3. 昼夜节律钟的结构与功能
植物的昼夜节律钟是一个由转录-翻译反馈环（TTFLs）构成的内源性振荡网络，使其能够预测并适应昼夜环境变化。在拟南芥中，核心振荡器主要由清晨表达的转录因子CCA1/LHY和傍晚表达的TOC1构成负反馈环：CCA1/LHY抑制TOC1的表达，而积累的TOC1蛋白又反馈抑制CCA1/LHY的转录。此外，还包括由ELF3、ELF4和LUX组成的傍晚复合物（EC）等组件，共同维持节律的精确性与稳定性。
该时钟网络在主要作物（如玉米、水稻、大豆、番茄、白菜）中高度保守，均以CCA1/LHY、TOC1/PRRs等同源基因构成核心振荡模块，但也存在基因家族扩张和功能分化等物种特异性适应。例如，水稻和大豆的核心时钟基因存在多个拷贝，可能增强了调控的多样性和组织特异性。
昼夜节律钟的核心功能是“门控”和“预调节”。它能决定植物在一天中不同时段对外部信号（如光、温度）的敏感性，并提前预设细胞内分子状态。例如，在黎明前，时钟会预激活叶绿素合成、光捕获复合体（LHCB）以及卡尔文循环关键酶（如RBCS）等基因的表达，使光合机器在光照到来时即刻高效运转。同时，它还通过调控保卫细胞离子通道来规律性地控制气孔开闭，以优化CO2吸收与水分利用效率。
4. 低R:FR条件下光敏色素与昼夜节律钟的交互对话
低R:FR信号与昼夜节律钟之间存在深刻的双向互作。一方面，光敏色素作为最重要的授时因子之一，为时钟提供光信号输入，使其与环境光暗周期同步。另一方面，时钟也反过来调控光敏色素等光受体的表达与活性。
研究发现，在低R:FR条件下，核心时钟组分的表达动态会发生显著改变。例如，在拟南芥中，低R:FR会降低清晨基因CCA1的转录水平，同时提高傍晚基因TOC1的表达，并显著削弱这些基因表达的节律振幅。这种改变通过多种分子机制实现：PhyA可以结合并调控时钟组分RVE8，进而促进TOC1的转录激活；同时，PhyA还能通过RVE8非依赖途径上调TOC1、PRR7、ELF3、ELF4等基因的表达。这些被上调的时钟组分（如TOC1、EC）能够抑制PIFs的活性，从而抑制过度的伸长生长。
这种互作具有重要的生理意义。在郁闭遮荫下，PhyA通过提升时钟组分来抑制避荫反应，防止植株在无法逃脱的遮荫条件下做出无谓的徒长消耗。而在轻度遮荫（主要降低R:FR）下，PhyB介导的信号则可能通过改变时钟相位或周期来调整植物的生长与代谢节奏。计算模型研究也证实，光质和光强能够改变昼夜节律的周期和相位，突显了光信号与时钟网络整合的复杂性。
5. 昼夜节律钟对光合作用的全面调控
昼夜节律钟几乎参与了光合作用每一个环节的精细调控，使其与光-暗周期精准耦合。
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基因表达的预激活：时钟在黎明前驱动叶绿素合成（如HEMA1, CHLH）、光系统亚基及光捕获复合体（如LHCB1/CAB2）以及卡尔文循环关键酶（如RBCS）等基因的转录高峰，确保光合机器在白天来临时已准备就绪。
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气孔运动的节律性控制：时钟通过调控保卫细胞离子通道，使气孔在光照前开始张开，在日间达到高峰，傍晚逐渐关闭。这种预见性的开闭策略优化了CO2吸收并减少了水分浪费。
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叶绿体功能与代谢整合：时钟还影响叶绿体分裂、生物发生和定位。更重要的是，它“门控”了从叶绿体到细胞核的逆行信号（如活性氧，ROS），确保细胞在正确的时间解读叶绿体状态并做出适当响应。
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光合产物的时序管理：时钟精确调控淀粉的合成与降解速率。关键的是，它确保淀粉在夜间以线性速率降解，其速度经过计算恰好能维持到黎明，从而避免碳饥饿并实现资源利用最优化。
6. 作物对低R:FR的响应及其农业意义
低R:FR触发的SAS对主要作物的农艺性状和最终产量构成严重威胁，但其具体表现因作物类型而异。
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谷类作物：在小麦、水稻等小粒谷物中，低R:FR导致分蘖减少、每穗粒数下降、千粒重降低，并增加倒伏风险。在玉米中，则表现为株高增加、空秆率上升和籽粒败育。
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豆类作物：在大豆等豆科植物中，低R:FR促进茎和叶柄过度伸长，增加花荚脱落，导致单株荚数、每荚粒数和粒重均下降。
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块根块茎作物：对于马铃薯、甜菜等作物，光合产物被从收获器官（块茎、块根）重新分配给地上部徒长的茎叶，导致块茎/块根数量减少、个头变小、淀粉/含糖量降低。
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蔬菜作物：例如番茄，低R:FR会影响其“源”强度、延迟开花，并最终导致果实产量下降。
这些负面效应的分子基础在于，低R:FR信号通过光敏色素-昼夜节律钟通路，重编程了植物的基因表达网络，将资源分配从“生产力投资”（光合作用和生殖生长）转向“生存投资”（避荫生长）。
7. 结论与展望
本综述系统阐释了低R:FR信号通过光敏色素-昼夜节律钟通路调控作物光合作用与发育的分子框架。该通路是植物协调环境感知与内部节律，以优化生长-生存权衡的核心枢纽。在高密度种植成为常态的现代农业中，理解并操纵这一通路（例如，通过基因编辑技术微调关键组分如PIFs或时钟基因的表达），有望培育出在密植条件下保持紧凑株型、维持高效光合作用且产量损失最小的“理想株型”作物新品种。未来研究需进一步在主要作物中验证该通路的保守性与特异性，并探索将其应用于分子设计育种的具体策略，这对于应对全球粮食安全挑战具有重要的理论和实践意义。
