《PLOS One》：Neighbourhood composition dictates expression of soil legacy effects on plant growth
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这项研究揭示了土壤生物遗留效应并非一成不变，而是由植物的“邻里关系”动态塑造。作者通过温室实验，发现草原与柳叶鼠李（Elaeagnus commutata）灌木林土壤的生物群落对毛剪股颖（Agrostis scabra）生长的影响，会因其是独生还是与禾草（Festuca hallii）或双子叶草本植物（Geum triflorum）为邻而发生显著变化。这挑战了单一土壤决定论，强调了理解植物-土壤相互作用必须考虑多物种社区背景。
引言
长期以来，植物群落动态的理论主要受非生物因素解释主导，将演替变化主要归因于对限制性资源的竞争和土壤物理性质的逐渐变化。最近，土壤生物群落的变化被认识到是这些动态中同样关键的一个驱动因素。与许多非生物过程不同，此处定义的生物土壤遗留效应——由先前植被占据驱动的、对土壤微生物群落产生的植物介导的变化——可以迅速发展，并在更短的时间尺度上影响植物群落。这一视角在由植被状态镶嵌体组成的生态系统中尤为重要，例如稀树草原，其中灌木林和草原之间的过渡可能并非仅源于非生物因素的变化，而是由土壤生物的变化主动介导或强化。
然而，这些土壤遗留效应的表达高度依赖于环境。虽然形成土壤遗留效应的特定微生物组合取决于创造它的植物，但它对新个体的影响取决于响应植物的性状、当地非生物条件，以及关键的是，其根系重叠或共享土壤微生物群落的周围植物邻域。相邻植物可以通过多种方式改变土壤生物的影响——例如竞争共生生物带来的益处、放大病原体影响、促进独特的土壤生物或完全限制它们的建立。通过这些机制，相邻植物的身份和密度，以及更广泛的周围植物邻域的组成，可以在土壤遗留效应如何在植物群落中表现方面产生精细尺度的异质性。
尽管对这种复杂性的认识日益增长，但我们对土壤遗留效应的大部分理解来自简化的实验系统，例如在单一栽培或隔离条件下生长的植物。虽然这些方法是基础性的，但它们常常忽视了在多样化群落环境中出现的非加性和协同相互作用。尽管有几项研究在更多样化或基于田野的背景下考察了土壤遗留效应，但明确操纵邻域身份、密度和群落背景的研究仍然罕见。因此，在现实的多物种环境中，土壤生物作为植物相互作用的环境依赖性介导者的作用仍未得到充分探索。
除了群落内部的变化，土壤遗留效应在不同植被状态之间也可能不同。比较与不同群落类型相关的土壤生物可以揭示植被变化如何改变地下群落，进而改变植物多样性和组成。例如，在阿尔伯塔的白杨林地，固氮植物柳叶鼠李的灌木扩张标志着从草原到灌木主导状态的演替转变。虽然这种转变改变了土壤化学环境，但它们也可能重塑土壤生物群落。这种重塑反过来又可能影响灌木扩张区域的植物多样性。然而，由于当地植物邻域可以进一步调节这些生物效应，因此土壤遗留效应的影响不太可能在所有邻域环境中都是一致的。
方法
研究人员在加拿大阿尔伯塔省中部白杨林地生态区的草原和柳叶鼠李灌木林群落采集土壤，进行了为期三个月的温室实验。实验最初采用因子设计：使用从两种群落类型（草原和柳叶鼠李）采集的土壤，来自20个样地，每种土壤进行两种灭菌处理（活体vs灭菌），共4次重复，总计320个花盆。每个花盆播种三种物种的混合物：毛剪股颖、羊茅和一种双子叶草本植物Geum triflorum。然而，由于后两种物种发芽率不稳定，而毛剪股颖发芽最为可靠，因此研究最终将毛剪股颖作为焦点物种，测试土壤生物在四种邻域背景下如何影响其生长：(1) 毛剪股颖单独生长，(2) 与G. triflorum为邻，(3) 与F. hallii为邻，(4) 或与两种物种同时为邻（如图1所示）。
种子播种后不久，将幼苗间苗至每盆每物种一株个体。花盆被分布在四个空间区块中，每个区块内的位置随机化。植物在阿尔伯塔大学的生物温室中生长，每1至3天手动从上浇水。三个月后，收获每种物种的地上部，干燥后称重。统计分析采用线性混合效应模型，检验土壤来源、灭菌处理和邻域处理对毛剪股颖地上部生物量的影响，并进行了预设对比。
结果
分析发现，土壤灭菌、土壤群落来源和邻域处理三者之间存在显著的交互作用，对毛剪股颖地上部产量产生影响（F3,287.6= 2.90, p= 0.03）。这表明土壤灭菌对地上部产量的影响共同依赖于土壤来源和邻域身份（如图2所示）。
在草原土壤中，当毛剪股颖单独生长时，灭菌倾向于降低地上部产量（-20%），尽管差异不显著。当G. triflorum存在时，灭菌显著增加了地上部产量（+30%）；而当毛剪股颖与F. hallii生长或与两种邻域同时生长时，未检测到显著的灭菌效应。在柳叶鼠李土壤中，当毛剪股颖单独生长时，灭菌显著增加了地上部产量（+49%）。当任一邻域物种单独存在时，灭菌的这种积极效应消失了。然而，当两种邻域同时存在时，灭菌再次显著增加了地上部产量（+20%），表明两种邻域的联合存在重新激活了在单一邻域条件下不存在的生物限制。
讨论
研究发现，土壤生物对毛剪股颖的净效应并非固定不变，而是随其局部邻域环境而变化。当单独生长时，来自草原和柳叶鼠李群落的土壤对毛剪股颖地上部产量产生了不同的生物效应：在草原土壤中，生物效应为积极但不显著，这与早期演替土壤通常对异种植物施加中性至积极效应的发现一致；而柳叶鼠李土壤生物强烈限制了生长。这种对比表明，与柳叶鼠李群落相关的土壤生物对毛剪股颖施加了更强的负面遗留效应，这与更广泛的证据一致，即由于土壤微生物群落效应的变化，植物在不同生境中的表现存在差异。这一发现首次提供了证据，表明这种生物效应可能导致了白杨林地中草原和柳叶鼠李群落之间植物表现的差异。
关键的是，这些基线土壤遗留效应并非静态。邻域结构改变了土壤生物效应的方向和/或幅度，证明了土壤遗留效应的表达具有强烈的环境依赖性。总而言之，研究结果强调，土壤生物对植物生长的影响并非固定，而是源于土壤来源与植物局部邻域之间的相互作用。这表明需要超越简化的成对视角，在完整的群落背景下评估植物-土壤相互作用。
在草原土壤中，邻域身份是土壤遗留效应的主要调节者。当G. triflorum存在时，土壤生物对毛剪股颖的效应从中性转变为负向，因为灭菌仅在这种邻域背景下增加了地上部产量。这种模式表明G. triflorum改变了土壤生物效应的表达，而非引入了新的有害微生物。其他系统的类似发现表明，特定邻域可以重塑根际条件或以改变土壤遗留效应的方式过滤土壤微生物群落。
禾本科植物和双子叶草本植物之间功能的差异可能促成了这些依赖于邻域的结果，特别是通过它们对土壤输入的不同影响。禾本科植物和双子叶草本植物通常在根系分泌物质量和凋落物输入土壤方面存在差异。此外，这一发现挑战了系统发育亲缘关系可以可靠预测土壤遗留效应的假设。生态学理论通常预测，亲缘关系较近的物种应通过共享宿主病原体或共生体的积累来放大土壤效应。然而，在本案例中，系统发育相似的邻域并未强烈影响结果。相反，是系统发育较远的双子叶草本植物G. triflorum将草原土壤中的结果从中性转变为强烈负向。这与最近的论点相符，即亲缘关系通常是生物土壤效应的差劲预测指标，因为驱动微生物关联的性状并不严格遵循系统发育。
在柳叶鼠李土壤中，土壤遗留效应的调节因素从邻域身份转变为邻域组成。当毛剪股颖单独生长时，活体土壤生物对其地上部产量有明显的负面效应。然而，与在草原中观察到的身份特异性效应相反，任一邻域单独存在都消除了负面的土壤生物效应。引人注目的是，当两种邻域同时存在时，负面的土壤生物效应再次显现，尽管幅度有所减小。这种负面效应的重新出现表明，增加邻域复杂性——以及随之而来的植物密度增加——改变了现有土壤遗留效应的表达。
从机制上讲，这些非加性结果的出现可能是因为物种共存时形成的根际环境可能与每种物种单独维持的环境显著不同。并非简单地将上述不同的土壤输入相加，禾本科植物和双子叶草本植物的联合存在创造了一个独特的根际环境。研究提出，尽管每种邻域单独改变柳叶鼠李土壤中针对毛剪股颖的有害生物的土壤环境，但它们的联合相互作用以允许有害微生物成分重新建立影响的方式改变了根际条件。当功能不同的类群共存时，这些效应可能特别显著，因为不同地下策略之间的相互作用可能不可预测地改变微生物优势度。总之，这些结果表明，土壤遗留效应是通过邻域介导的土壤生物表达变化而出现的，而非作为可预测的、加性的成对植物-土壤相互作用的延伸。
理解所观察到的净生物效应的一个重要背景是研究系统的潜在土壤化学。先前的研究将植物在草原和柳叶鼠李土壤中的表现差异归因于土壤化学的变化，特别是柳叶鼠李植物的固氮能力。然而，最近在该研究地点的研究发现，养分有效性（包括氮）的差异极小，但报告了柳叶鼠李土壤的pH值持续较低。土壤酸度可以强烈塑造微生物群落的组成和功能，可能偏爱对毛剪股颖益处较少——甚至拮抗——的类群。这种化学背景有助于解释观察到的基线差异：柳叶鼠李土壤的酸性胁迫可能促进了一组拮抗微生物的基线群落（在毛剪股颖单独生长时可检测到），而草原土壤则需要G. triflorum的特定影响才能引发类似的负面效应。本质上，在草原土壤中仅在G. triflorum存在时才变得有影响的微生物，可能在柳叶鼠李土壤更酸性的条件下自然占主导，从而驱动了在该环境中观察到的强烈负面遗留效应。
结论
总而言之，这些结果提供了一个关于局部邻域和群落遗留如何共同塑造植物表现的连贯图景。研究结果强调，植物的直接群落背景在决定其如何经历生物土壤遗留效应方面起着至关重要的作用。这些效应并非仅由土壤群落的来源固定，而是随邻域身份、邻域复杂性以及邻域之间的非加性相互作用而变化。
在不同的群落中，毛剪股颖通过不同的途径面临劣势：在柳叶鼠李土壤中，负面的土壤生物遗留效应在植物单独生长时强烈抑制了生长，但这种负面效应的表达在邻域单独存在时发生了变化，并在邻域共存时重新出现。在草原土壤中，通常中性的遗留效应仅在特定邻域（如G. triflorum）存在时才变为负面表达。这种对比说明，土壤遗留效应和邻域效应在不同环境中以不同的方式相互作用，产生了无法仅从群落类型或土壤来源预测的结果。
本质上，土壤遗留效应源于嵌入局部邻域的精细尺度生物相互作用，而非源于静态的群落层面特性。在研究系统所代表的草原-灌木林镶嵌体中，群落边界和物种分布可能较为分散，这种环境依赖性表明植被动态的驱动因素不仅仅是土壤条件作用。具体而言，在柳叶鼠李土壤中观察到的强烈负面遗留效应表明，土壤生物充当了毛剪股颖（以及潜在的类似物种）定居的障碍，有效地过滤了哪些物种能够定殖灌木斑块。然而，研究发现邻域可以掩盖这些效应，这意味着这种生物抵抗力并非绝对。因此，毛剪股颖（和其他类似物种）在灌木主导土壤中持续存在或重新定殖的能力，可能较少依赖于其对灌木遗留效应的内在耐受性，而更多地依赖于特定邻域关联提供的缓冲能力。
