《Biotropica》：Grass Communities Differ Floristically Under Different Dominant Trees in Savannas in Thailand and Cambodia
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作为东南亚生态学领域的重要补充，这篇研究填补了稀树草原草本层认知的空白。作者通过对泰国和柬埔寨四种优势树种（龙脑香科、松属、紫檀属和娑罗双属）主导的稀树草原进行系统调查，揭示了160种草本植物构成的独特群落，证明了优势树种是塑造草本区系组成、物种丰富度和功能多样性的关键驱动因素。研究强调了保护稀树草原草本层生物多样性的紧迫性，并为进一步评估其生态功能和韧性提供了基础数据。
1 引言
东南亚的稀树草原是地球上知之甚少的生态系统之一，正面临着转变为农业、造林计划以及加速的气候变化的威胁。这些威胁因殖民时期遗留的、将稀树草原视为退化森林的观点而加剧。稀树草原由火灾和/或食草动物维持，其特征是连续的草本覆盖层以及从0%到郁闭的林冠覆盖。它们是东南亚大陆主要的植被类型。然而，亚洲稀树草原的植物学研究非常有限，即使是基本的植物区系调查也数量稀少、范围狭窄，尤其是在老挝、柬埔寨以及印度尼西亚的小巽他群岛等地。
亚洲稀树草原维持着数百万人的生计，许多生态系统服务部分或完全依赖于草本层。这些贡献包括牲畜的泥浴和放牧、流域保护、草食动物和鸟类的栖息地以及碳封存。近年来关于亚洲稀树草原系统的研究有所增加，但主要集中在乔木成分上，对其组成、功能和韧性的理解仍然有限，主要障碍是对地面层丰富度和多样性的了解不足。
亚洲稀树草原的年均降雨量分布广泛，从700毫米到3200毫米不等，高于其他大陆的稀树草原。这些稀树草原通常以其优势乔木植物区系为特征，例如印度尼西亚的“lontar”稀树草原以扇叶棕榈命名。亚洲稀树草原可分为广泛的生态类别，如落叶型（包括某些地区被误分类的落叶龙脑香林）和针叶型，包括通常与落叶龙脑香林交错分布的松树稀树草原。在泰国和柬埔寨，研究聚焦于以龙脑香属、紫檀属和娑罗双属为特征的三种落叶稀树草原，以及以松属为主宰的针叶稀树草原。
乔木成分的变化是否与草本物种的丰富度和组成相对应尚不清楚。然而，至少在落叶型和松树稀树草原之间，很可能存在巨大差异，部分原因是树木特征（如异速生长和养分循环）的关键差异。在不同的稀树草原类型中，与不同乔木植物区系的关联可能导致不同的草本植物区系，例如在松树稀树草原贫瘠的土壤条件下，其地面层植物显示出对低土壤肥力和频繁火灾的适应，通常导致高水平的地方特有性。此外，乔木和草本植物区系之间的联系可能不仅反映了它们对土壤肥力的影响，也反映了它们对土壤条件、气候和干扰机制等潜在环境因素的共同响应。
草本组成直接影响稀树草原的形态结构，并通过性状差异影响景观火灾变异性和草食动物消耗。亚洲稀树草原的草本地面层包含了大量未被描述的物种多样性，鉴于当前前所未有的生物多样性丧失和土地转化加剧的水平，这些物种在被描述之前就面临灭绝风险。此外，草本类群的季节性开花给记录物种和准确评估物种丰富度与组成带来了挑战，这一知识缺口阻碍了对地面层的管理和保护。为此，研究团队在柬埔寨和泰国的四个稀树草原生态系统进行了地面层草本植物区系的调查，以刻画其丰富度和组成。研究提出了两个核心问题：第一，稀树草原中的草本群落是否因优势乔木属而异？第二，如果草本群落不同，不同稀树草原生态系统之间共享多少草本物种？
2 方法
2.1 研究区域和地点
研究在柬埔寨和泰国的四个稀树草原生态系统进行了野外调查，以刻画这些生态系统的草本物种组成和丰富度。调查覆盖了柬埔寨东北部以及泰国中部和东部的50个稀树草原地点。采样于2018年10月和11月雨季结束时进行，以最大限度地促进草本开花以便物种鉴定。根据Ratnam等人的分类，将地点分类以反映环境和乔木组成的差异，从而检验四种不同的稀树草原：龙脑香属稀树草原、松属稀树草原、紫檀属稀树草原和娑罗双属稀树草原。
龙脑香属稀树草原在柬埔寨由国际鸟盟管理的西森邦保护区采样。优势树种包括钝叶龙脑香、块状龙脑香、龙脑香属物种、暹罗娑罗双和榄仁树。松属稀树草原在泰国的普索道和通萨楞銮国家公园采样，以苏门答腊松或卡西亚松为优势种。紫檀属稀树草原在泰国的楠挠和普攀国家公园采样，以大果紫檀和其他紫檀属物种为主要特征。娑罗双属稀树草原在泰国的楠挠、普攀、普索道和通萨楞銮国家公园采样，以钝叶娑罗双、暹罗娑罗双、大果紫檀等为优势种。
2.2 草本丰富度与组成
草本物种组成的收集遵循了Vorontsova等人和Lehmann等人概述的协议。每个地点包括四条25米长的样带，从一个0.25公顷区域的中心向北、南、东、西方向延伸。在样地中心设置一个直径1米的圆形样方。在每个样方中，记录存在的每个物种，无论是否处于繁殖期。因此，一个地点的数据包含了对21个样方中所有草本物种的计数，覆盖了16.5平方米的区域，从而得到每个物种在该地点的频度度量。每个物种在每个样方中最多被记录一次。
对于柬埔寨的标本，每个物种制作两份凭证标本，分别存放在柬埔寨国家植物标本馆和爱丁堡皇家植物园。对于泰国的可育标本，制作一份凭证标本存放在曼谷森林植物标本馆。为了确定属和种水平的鉴定，结合了当地植物志、参考标本馆标本，并咨询了爱丁堡皇家植物园和邱园的植物分类学专家。
2.3 草本物种组成分析
为了描述每种稀树草原类型中草本物种的普遍性，进而推断物种占有和功能组成的模式，研究通过将记录到某物种的样方数除以该稀树草原生态系统中的总样方数来计算相对频度，从而识别最常见的草本。将这些物种分配到不同的“族”，并利用GrassBase、世界植物在线、植物志和同行评议文章来表征其生长型（根状茎型和/或丛生型）和生活史（一年生或多年生）。为了了解龙脑香、松、紫檀和娑罗双稀树草原在样地水平上草本物种组成的独特性，使用“vegan”软件包进行了基于物种存在-缺失数据的置换多元方差分析，并基于Jaccard相异性矩阵进行分析。为了避免伪重复，存在/缺失数据在样地水平上进行聚合。还使用“betadisper”函数检验了多元离散度同质性的假设。为了稳健地评估草本组成，在不同场景下进行了分析：首先保留所有物种；其次移除了仅出现一次或两次的物种；最后，为了评估包含32个未知物种可能导致的偏差，分析了包含和移除未知物种的完整数据集。使用“eulerr”软件包的欧拉图来可视化稀树草原类型之间草本群落的整体独特性。为了确定野外采集在多大程度上刻画了不同稀树草原类型的草本物种集合，根据物种在每个稀树草原类型中被记录的样地数进行排名。在此基础上，使用“vegan”软件包中的“specaccum”函数，通过随机添加样地顺序进行100次排列，计算样地水平的草本物种发现模式，以推断物种累积曲线。
3 结果
3.1 草本物种组成分析
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龙脑香属稀树草原：在10个样地中，每个样地的中位丰富度为10个草本物种，总共记录了73种草本。其中28种鉴定到种，26种鉴定到属，19种未知。没有物种在所有样地中出现，34种仅在一个样地出现。根据相对频度分析，最常见的25%草本物种包括C3草本毛越南竹和小囊稗草，以及C4草本绵毛蜈蚣草、金须茅属物种、头花须芒草、三芒草、钝叶鸭嘴草和毛稷等。这些物种混合了根状茎型和丛生型，以及一年生和多年生生活史。
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松属稀树草原：在10个样地中，每个样地的中位丰富度为8个草本物种，总共记录了37种草本。其中18种鉴定到种，14种鉴定到属，5种未知。没有物种在所有样地中出现，21种仅在一个样地出现。最常见的25%草本物种包括中间异花草、短叶裂稃草、红裂稃草、毛野古草、苞子草和美丽假金发草等，均为C4光合途径，混合了根状茎型和丛生型，一年生和多年生。
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紫檀属稀树草原：在7个样地中，每个样地的中位丰富度为10个草本物种，总共记录了34种草本。其中28种鉴定到种，5种鉴定到属，1种未知。没有物种在所有样地中出现，15种仅在一个样地出现。最常见的25%草本物种包括毛野古草、三芒草、小囊稗草、短叶裂稃草、纤毛蜈蚣草和苞子草等，除小囊稗草外均为C4草本，混合了根状茎型和丛生型，一年生和多年生生活史。
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娑罗双属稀树草原：在23个样地中，每个样地的中位丰富度为8个草本物种，总共记录了72种草本。其中41种鉴定到种，21种鉴定到属，10种未知。没有物种在所有样地中出现，36种仅在一个样地出现。最常见的25%草本物种包括小越南竹、三芒草、扭黄茅、苞子草、美丽假金发草、中间异花草、毛鸭嘴草、毛野古草和金须茅等。小越南竹是根状茎C3竹，是娑罗双稀树草原中最常见的物种。其余常见草本均为C4，混合了根状茎型和丛生型，一年生和多年生生活史。
3.2 不同稀树草原类型间草本群落的独特性
基于相对频度分布确定常见物种时，发现常见物种经常出现在多个稀树草原生态系统中。例如，小囊稗草是紫檀和龙脑香稀树草原的常见草本。龙脑香稀树草原还与娑罗双稀树草原共享常见草本三芒草。松和娑罗双稀树草原共享美丽假金发草和中间异花草。短叶裂稃草和毛野古草是松和紫檀稀树草原共有的常见草本。只有一种草本在超过两个稀树草原生态系统中常见：苞子草是松、紫檀和娑罗双稀树草原的共有常见物种。
基于样地水平存在-缺失数据的PERMANOVA分析表明，所有稀树草原类型的草本群落之间的成对比较均存在显著差异。排除未鉴定到属水平的草本物种，或者排除仅出现一次或两次的物种，并未改变结果。在龙脑香与紫檀、娑罗双与紫檀、以及娑罗双与松之间的比较中，离散度存在显著差异。
对完整草本物种组成的欧拉图可视化表明，在所有四个稀树草原中只发现了三个物种：毛野古草、小囊稗草和短叶裂稃草，分别来自野古草族、黍族和安地禾族。出现在四种稀树草原之三的物种倾向于来自安地禾族。安地禾族物种在所有共享的稀树草原中占主导地位，除了松和娑罗双稀树草原共有的物种以黍族为主。有9个物种仅在松和娑罗双稀树草原之间共享，7个物种仅在紫檀和娑罗双稀树草原之间共享。一个物种（镰形雁茅）仅在松和龙脑香稀树草原之间共享，另一个物种（平滑毛俭草）在娑罗双和龙脑香稀树草原之间共享。就生态系统特有物种（不在稀树草原之间共享的草本）而言，这些物种由更多样化的“族”组成，但主要由安地禾族的草本组成（57%），黍族草本也占显著数量（20%）。这种安地禾族的优势在所有四种稀树草原类型中都成立。就亚科而言，83%的草本来自黍亚科，其中包括安地禾族、黍族和雀稗族。
草本物种累积曲线表明，需要对所有稀树草原类型增加采样才能完全量化草本物种组成。虽然物种发现模式表明，一旦排除未知草本，在当前的采样努力下已经捕获了大部分草本多样性，但在所有稀树草原生态系统（20个样地）进行相同强度的采样将能提供更完整的草本组成度量。
4 讨论
泰国和柬埔寨的稀树草原支持着不同的草本群落，具有不同的丰富度和重叠模式。研究地点识别出四种稀树草原类型，它们在草本集合以及乔木集合上存在差异，与地理邻近性无关。在四个稀树草原中，记录了160种不同的草本物种，尽管数据表明需要更多的调查来完全量化东南亚稀树草原的草本多样性。此外，采样仅限于单一季节，考虑到火灾驱动生态系统中开花的特性，物种多样性可能要高得多。草本物种丰富度在稀树草原类型间存在差异，娑罗双和龙脑香稀树草原的丰富度最高。仅泰国的松稀树草原就支持了比佛罗里达松稀树草原老龄样地记录的草本物种多样性多一倍以上的物种。研究表明，按相对频度分布排序的常见草本，既包括稀树草原之间共享的物种，也包括单个稀树草原生态系统特有的物种。最后，研究表明C4安地禾族草本在所有稀树草原生态系统中占主导地位。数据表明，迫切需要在这些地区进行更多的野外工作，以更好地了解稀树草原生态系统及其地面层多样性模式。
研究记录了龙脑香、松、紫檀和娑罗双稀树草原之间草本群落的显著差异。娑罗双和龙脑香稀树草原都以龙脑香科的乔木为主，但与之相关的草本群落却是差异最显著的之一。不同的优势乔木关联，即使来自同一科（如龙脑香科），也可能通过栖息地过滤创造和维持不同的生态位，并且可能代表了潜在土壤类型的差异。然而，龙脑香和娑罗双稀树草原之间群落组成的强烈差异，可能是样地地理分隔造成的假象，因为所有娑罗双采样都在泰国，所有龙脑香采样都在柬埔寨。早期的研究将龙脑香科稀树草原视为由娑罗双和/或龙脑香主导，而不是区分属。按照这种方法，将龙脑香和娑罗双采样合并为龙脑香科稀树草原，研究结果支持了在广泛地理分布上更大的草本多样性。在娑罗双与松、娑罗双与紫檀、以及龙脑香与紫檀这三组成对比较中，差异可能部分受到贝塔多样性异质性的影响，而不仅仅是组成变化。
功能分化可能是组成差异的基础。例如，松稀树草原比任何其他稀树草原生态系统支持更多的一年生草本。通过全年保持叶片覆盖，松稀树草原可能通过林冠间隙增加光可利用性的异质性，这可能增加物种丰富度并改变组成。由易燃松针助长的频繁火灾可能会抑制丛生的簇状草本，为其他草本（如一年生草本）创造机会和物理空间。
火灾机制也可能影响组成差异。稀树草原中的草本组成直接影响生态系统的易燃性，主流理论认为频繁的火灾应限制草本丰富度。在调查的样地中，大多数共享常见物种和生态系统特有物种来自C4安地禾族，其可燃性性状先前被认为与谱系相关。安地禾族显示出与火灾易发环境的系统发育关联，并且是古热带草原生物群系的特征。然而，在缅甸龙脑香景观的研究发现，火灾频率并不能解释地面层植物群落之间的组成差异。
土壤肥力或土壤水分可利用性可能影响稀树草原生态系统之间植物组成差异的模式。低养分可利用性被认为是解释稀树草原存在的一个因素，那里的气候本可以支持森林。在研究样地，以及通常在整个东南亚大陆，稀树草原位于粗砂质土壤或具有红土层的土壤上。然而，这种相互作用可能很复杂，低土壤肥力维持了火灾之间缓慢的木质生长速率。研究样地经历季节性降水模式。季节性降雨也减慢了木质生长，并增加了火灾的可能性。
虽然全球范围内主要和典型的稀树草原草本使用C4光合途径，但记录的常见草本物种包括一些C3和C4草本。C3黍族物种已被证明具有与C4安地禾族相似的火灾后恢复率，可能是因为火灾后重新分配到地下生物量也为食草后的恢复提供了优势。记录的C3草本包括龙脑香和紫檀稀树草原中的小囊稗草、龙脑香稀树草原中的毛稷，以及龙脑香和娑罗双稀树草原中的毛越南竹和小越南竹。研究区域年降水量在1000至2100毫米之间，与印度尼西亚稀树草原相当，在那里C3草本南方拂子茅在巴厘岛西部的稀树草原中广泛分布。类似地，在湿润的非洲米奥博生态系统中，在旱季末期火灾条件下，C3草本脉毛黍很常见，而C3巴西黍在巴西塞拉多非常丰富，是重要的本地C3草本。降水增加导致木质生长增加，因此可能形成适应荫蔽和火灾的林下植被。C4草本在荫蔽条件下被C3草本竞争淘汰，这种动态反映了一些样地中C3竹（小越南竹和毛越南竹）在娑罗双和龙脑香稀树草原中的优势地位。小越南竹和毛越南竹在柬埔寨、老挝、泰国和越南的龙脑香科稀树草原中已被广泛记录为主要的易燃林下植被。
所有四种稀树草原类型至少与另一种稀树草原共享一种最常见的25%物种，但没有物种在所有四种稀树草原生态系统中都常见。在最常见的物种中，有两种被松、紫檀和娑罗双稀树草原共享：毛野古草和苞子草。苞子草被认为起源于南亚，是一种标志性的草本，作为火灾顶极物种具有生态和经济重要性。毛野古草在印度尼西亚稀树草原中被广泛记录，并在阿拉斯普鲁沃稀树草原中占主导。与完整草本组成数据一致，大多数共享的最常见25%物种来自安地禾族：中间异花草、三芒草、苞子草、美丽假金发草和短叶裂稃草。其他共享常见物种来自野古草族（毛野古草）和黍族（小囊稗草）。小囊稗草原产于东南亚热带地区，常见于稀树草原和草原。
虽然每个生态系统中最常见的草本物种不同，但值得注意的是，它们都是根状茎型的。根状茎策略是应对胁迫气候的关键生长型，使物种能够通过可维持数十年的地下芽库持续存在。根状茎还储存养分和非结构性碳水化合物，促进新生长和结构支持。事实上，根状茎使草本能够在所有架构（根状茎型、丛生型、匍匐茎型）中表现出最强的火灾后再萌蘖响应。具有根状茎也有助于草本避免自遮荫，这在稀树草原生物群系中具有显著优势。
5 结论
柬埔寨东北部以及泰国中部和东部的稀树草原生态系统以龙脑香、松、紫檀和娑罗双树种为特征，在整个区域内，它们支持着不同的草本集合。物种累积曲线表明需要增加采样以完全量化和刻画稀树草原草本，但尽管如此，研究仍记录了160种草本，其中龙脑香和娑罗双稀树草原的丰富度最高。研究表明，虽然一些常见草本在稀树草原间重叠，但草本组成在不同的乔木属下存在差异，这表明乔木植物区系的变化，以及土壤养分和火灾等非生物条件，可能使稀树草原景观的草本物种多样性最大化。在稀树草原生态系统中，虽然大多数草本来自C4安地禾族，但龙脑香、紫檀和娑罗双稀树草原的常见草本包括适应火灾的C3物种。总体而言，数据表明需要跨越多季节和更大地理范围增加采样，以捕获东南亚稀树草原的功能和植物区系多样性。鉴于不同稀树草原间草本群落差异如此显著，未来的工作应探讨这种组成差异是否反映在杂草群落中。
