《Current Opinion in Plant Biology》：Beyond elongation: The multifaceted roles of gibberellins in symbiosis and root development
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这篇综述深入探讨了赤霉素（GA）及其信号阻遏蛋白DELLA如何作为关键的细胞信号枢纽，超越其经典的促生长功能，在植物与丛枝菌根真菌（AM）和根瘤菌的共生建立、根系构型以及根瘤器官发生中发挥精确而多面的调控作用。作者系统梳理了GA/DELLA模块在共同共生信号通路（CSSP）中的核心地位、其作用的细胞与阶段特异性，以及它们与其他激素（如细胞分裂素、生长素）的互作，为理解植物如何整合内源激素信号与外部环境线索以优化发育和共生提供了前沿视角。
超越伸长：赤霉素在共生和根系发育中的多方面作用
引言
植物主要通过根系从环境中获取必需养分。为了适应波动的养分供应，植物会调整根系构型，或与有益微生物建立共生关系。其中，与丛枝菌根（AM）真菌的共生尤为广泛，存在于超过70%的维管植物中；而与固氮细菌的共生则局限于一个被称为固氮分支的单系类群，涉及新型根系器官——根瘤的形成。本综述探讨了植物激素赤霉素（GA）及其信号转导阻遏蛋白DELLA在AM共生、豆科植物结瘤以及根系发育中的保守与特化作用。GA通过促使DELLA蛋白降解来发挥作用，而DELLA蛋白是GRAS转录因子家族的成员。在共生关系中，GA和DELLA表现出精确的时空动态与细胞特异性功能。
DELLA在早期共生信号传导中的核心作用
早期共生信号传导中DELLA上游的事件已较为明确。在养分短缺时，植物分泌独脚金内酯和类黄酮以吸引AM真菌和根瘤菌，后者则产生包括脂壳寡糖（LCOs）在内的信号分子。这些分子被植物受体识别后，通过共同共生信号通路（CSSP）触发下游事件，激活钙（Ca2+）振荡，进而激活钙/钙调素依赖性蛋白激酶（CCaMK）。CCaMK磷酸化转录因子CYCLOPS，促进形成包含DELLA蛋白的复合物。DELLA蛋白还与其他GRAS结构域蛋白（如结瘤信号通路2 (NSP2)）相互作用，可能桥接其与CCaMK–CYCLOPS的互作，以增强关键共生基因的表达。
CCaMK–CYCLOPS–DELLA–NSP2复合物的形成代表了CSSP中的一个关键节点，在此之后，不同的基因表达谱区分了结瘤或AM共生。在结瘤中，GRAS蛋白NSP1被招募来激活结瘤相关基因（如NODULE INCEPTION (NIN)）的表达。而在AM共生中，CCaMK-CYCLOPS-DELLA-NSP2复合物与REDUCED ARBUSCULAR MYCORRHIZATION 1 (RAM1)相互作用，触发AM特异性反应。DELLA蛋白虽缺乏固有的DNA结合能力，但通过与众多转录因子相互作用，作为中央枢纽发挥作用，成为适应性的转录调节因子。在高GA水平下，DELLA通过泛素-蛋白酶体途径被降解，破坏这些复合物的组装，从而抑制AM和结瘤中的共生基因表达。
大量生理学研究观察到了GA在早期共生信号传导和微生物侵染中的负面作用。外源施加GA、DELLA蛋白的突变或减少DELLA功能的转基因方法，会降低多种物种中Arum型AM的定殖以及根瘤菌的侵染。相反，化学或遗传抑制GA生物合成则增加了AM和根瘤菌的侵染。GA可能通过抑制细胞分裂素（CK）信号传导来调节侵染线在根皮层的延伸和分支。此外，内皮层产生的GA或下游未知的可移动元件，也能限制表皮层的根瘤菌侵染。
对GA诱导降解具有抗性的超活性DELLA蛋白，即使在GA存在下也能增强AM定殖和根瘤菌侵染。值得注意的是，在蒺藜苜蓿（Medicago truncatula）和百脉根（Lotus japonicus）中组成型表达显性活性的DELLA，可以挽救共生突变体cyclops中的AM缺陷以及CK受体突变体cre1中的结瘤缺陷。然而，在当前所有已识别DELLA基因均缺陷的M. truncatula和豌豆（Pisum sativum）突变体中，共生减弱而非完全丧失，表明DELLA促进但并非共生启动所必需。有趣的是，GA不抑制田菁（Sesbania rostrata）中根瘤菌的细胞间隙裂纹侵入，并且与前述Arum型AM相反，GA促进Paris型定殖中的AM侵染。这可能表明，绕过特定的表皮侵染事件或许能规避GA的抑制效应。
超越微生物侵染：赤霉素在共生中的其他作用
虽然GA限制共生的早期事件，但它在结瘤的后期阶段扮演着积极角色。破坏GA生物合成——无论是通过化学抑制、损害GA产生的基因突变，还是过表达GA分解代谢酶——都会导致根瘤形成减少和根瘤发育受损。与此一致的是，外源施用GA可在无根瘤菌的情况下诱导百脉根、三叶草和苜蓿属植物形成类根瘤结构，并在有利于根瘤菌裂纹侵入的条件下增强田菁的根瘤形成。此外，在豌豆GA缺陷突变体中的互补研究表明，只有当GA生物合成在内层根组织中得到互补时，GA才能促进根瘤器官发生，这突显了GA在结瘤中功能的细胞特异性。
GA在根瘤成熟、代谢和维持中起着关键作用。在GA缺陷的豌豆突变体中，根瘤原基形成但无法成熟为功能性的根瘤，代谢组学分析揭示了GA在调节根瘤代谢，特别是能量供应和氨同化方面的关键作用。类似地，GA刺激根瘤生长、固氮、分生组织分叉，并延迟根瘤衰老。事实上，一些根瘤菌菌株能够产生GA，被这些菌株定殖的植物会形成更大的根瘤并容纳更多固氮类菌体。在豌豆中，GA对乙烯生物合成和/或反应的抑制影响了根瘤发育。
控制GA生物合成和分解代谢的基因表达在共生过程中受到严格的时空控制。在AM共生和结瘤中，被定殖的根系都表现出GA生物合成基因表达的上调，这与生物活性GA水平升高相吻合。利用F?rster共振能量转移（FRET）基础的GA生物传感器GIBBERELLIN PERCEPTION SENSOR 1，已揭示大豆根瘤中GA升高；而核定位的GIBBERELLIN PERCEPTION SENSOR 2 (nlsGPS2)则被用于稳定的M. truncatula转基因植株中，量化在活跃分裂形成根瘤原基的细胞、发育中的根瘤以及成熟根瘤分生组织中的GA积累。
新兴证据表明，GA可能在丛枝形成和维持中也起着积极作用。例如，在百脉根中，使用烯效唑-P或显性活性DELLA抑制GA或信号传导，会减少细胞间菌丝的分支和丛枝形成。然而，其他研究报告了相反的结果。有趣的是，DELLA蛋白是参与丛枝退化和分解基因表达所必需的，这暗示GA可能延迟丛枝衰老。可移动的DELLA蛋白还正向影响径向皮层细胞膨大和分裂以及内层皮层细胞特性，这对于在根皮层细胞内容纳丛枝是必要的。
赤霉素在根和根瘤发育中的双重作用
新兴证据表明，根瘤器官发生可能通过调整侧根发育程序而进化。GA已知在根瘤和根系发育中都扮演着积极角色；例如，在GA缺陷的豌豆突变体中，通过内皮层互补GA生物合成，可以恢复根瘤和侧根的发育。类似地，内层根系中的GA生物合成和/或信号传导促进豌豆和拟南芥（Arabidopsis）的根系发育。GA在根和根瘤发育中的作用有一些关键的相似之处。与GA对根瘤大小的作用类似，GA已被证明能增强各种植物物种的根长，在某些情况下还能促进侧根发育。然而，GA对根系发育的负面影响在一些物种中也有报道，这与M. truncatula的della突变体根长、侧根数量和根尖分生组织大小减少的报告一致。
豆科植物根瘤器官发生和侧根发育具有广泛的基因表达重叠，多个基因和miRNA影响侧根和根瘤发育。例如，根分生组织形成的关键调节因子，如WUSCHEL-RELATED HOMEOBOX 5 (WOX5)和PLETHORA，参与根瘤和侧根分生组织的形成。此外，特定的同源异型NOOT-BOP-COCH-LIKE (NBCL)家族基因NBCL1和NBCL2，通过在根和根瘤发育中维持根瘤特性而发挥关键的交叉作用；NBCL基因突变导致根瘤顶端形成根状结构。NBCL突变体修饰根瘤中GA积累的减少表明，这些基因可能通过调节GA来驱动器官特性。生长素的积累也是侧根和根瘤形成的关键汇聚点。GA通过促进根中的生长素积累来调节根伸长，而生长素反过来诱导根中的GA水平，这表明存在一个维持根伸长的正反馈循环。在结瘤中，生长素积累是由CK激活皮层中的NIN以及随后诱导LBD16a表达和根器官发生程序所介导的。鉴于GA影响结瘤过程中的生长素反应，并且发育中根瘤的GA积累是由NIN介导的，生长素和GA很可能在结瘤过程中也存在相互作用。此外，CK抑制根系发育但对根瘤器官发生至关重要，这些过程中GA和CK之间的相互作用值得进一步研究。
越来越明显的是，理解像GA这样的激素如何控制根器官发育，需要精心的实验设计来捕捉根起始和生长以及侵染、根瘤器官发生和根瘤生长的时空动态。例如，在M. truncatula中，nlsGPS2未能在侧根原基中检测到GA，这与根瘤原基中GA的积累形成对比。然而，GA也是根伸长和发育所必需的。因此，仍需要进一步厘清GA在不同根器官和细胞类型整个发育轨迹中的动态。
GA信号在响应养分可用性方面的作用在根系发育和AM定殖中存在交叉。响应养分可用性的根系生长受GA信号调节。在AM共生中也观察到了类似的相互作用，其中GA在磷（Pi）存在下被诱导以减少AM定殖。了解GA是否被募集以响应硝酸盐来抑制结瘤，以及类似的分子途径是否在不同养分条件下调节共生建立，仍然是一个悬而未决的问题。
结论与未来方向
显然，DELLA及其拮抗剂GA已成为根共生相互作用中的核心参与者，超越了该通路在植物生长和发育中的经典作用。驱动这些程序的GA和DELLA的精确分子机制尚未完全阐明。未来研究的一个关键方向在于考察GA、CK和生长素之间的串扰，以理解这些激素通路如何相互作用来微调共生和根系发育。随着研究继续揭示调节共生的复杂激素网络，对GA动态以及其他植物激素进行更详细、阶段特异性的分析，对于充分理解它们在共生和根系发育中的作用也至关重要。例如，剖析允许DELLA和GA共同促进共生的精确细胞、时机和信号事件。这些见解最终或可用于提高作物产量和改善农业中有益共生的效率。
GA还被牵连到共生过程的其他方面，包括其在结瘤自动调节程序中的作用以及响应养分可用性对共生的调节。这些发现表明，GA可能不仅影响早期侵染和根瘤发育，还可能用于整合系统性调节机制，以响应环境微调共生。此外，结瘤植物的共同祖先被认为形成了类似于放线菌根共生关联中形成的根瘤，后者更类似于侧根。因此，研究GA-DELLA在放线菌根系统中的作用，可以为阐明GA如何被招募到根瘤器官发生中，以及侧根发育途径如何被调整用于共生根瘤形成，提供有价值的进化见解。
