《New Phytologist》：Multifaceted roles of BBX transcription factors: impacts on key agronomical traits and environmental resilience
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本文系统梳理了B-box锌指蛋白家族(BBX)的结构特征与生理功能。作为连接光信号、激素通路与发育调控的关键枢纽，BBX蛋白不仅调控模式植物拟南芥的开花时间与幼苗光形态建成，更在多种作物中整合环境信号，精准调控开花、果实/种子产量、生物/非生物胁迫响应及次生代谢等核心农艺性状。本文定位该家族为通过整合调控信号转导途径以优化作物生理响应、提升产量与营养价值的战略性靶点，为未来作物遗传改良提供了重要视角。
B-box转录因子的多面角色：对关键农艺性状和环境适应性的影响
作为固着生物，植物依赖于动态且高度互联的信号网络来适应不断变化的环境条件。在这一机制中，由转录因子(TF)控制的基因调控网络，能够快速重编程基因表达，从而实现在整个植物生命周期中的代谢和发育调整。B-box锌指蛋白家族(BBX)正是其中一类关键的调控因子。
BBX蛋白家族的结构与功能概览
BBX蛋白包含至少一个BBX结构域，该结构域长约40个氨基酸，由半胱氨酸、组氨酸和天冬氨酸残基以及两个锌离子稳定。此外，BBX蛋白可能还含有一个CONSTANS, CONSTANS-like and TIMING OF CAB1 (CCT)结构域。BBX家族成员的转录因子活性依赖于BBX和CCT两个结构域。通常，在其蛋白质的C端区域还存在一个核定位信号。
这些蛋白通过识别启动子区域内的特定顺式调控基序（如CCAAT框、CORE2、CCACA、G-box及其变体）来调节靶基因的表达。同时，BBX蛋白经常与其他转录因子形成异源二聚体，从而增强或抑制其调控活性。此外，BBX蛋白也常通过E3泛素连接酶复合物介导的翻译后调控被降解。通过这些作用模式，BBX转录因子调控着从种子萌发、幼苗建成到开花和衰老的广泛发育过程。
在模式植物拟南芥中，32个AtBBX蛋白根据BBX结构域的数量、进化起源以及CCT结构域的有无，被划分为五个结构组。值得注意的是，AtBBX26和AtBBX27最初被归为第五组，但根据系统发育分析和第二个BBX结构域及退化CCT结构域的发现，已被重新划归第二组。在这32个基因中，仅AtBBX12、AtBBX26和AtBBX27的功能尚未明确。有趣的是，在已明确功能的29个AtBBX中，分别有66%和79%与开花时间及光响应（如幼苗光形态建成、避荫反应和光胁迫）相关。大多数AtBBX还与其他功能相关联，凸显了该家族成员在植物生理学中的多效性。目前，尚无法将特定结构组与特定的生理过程可靠地关联起来。
从拟南芥到作物：BBX基因家族的扩展与功能
基因家族是通过单个祖先基因复制产生的、保留序列相似性的一组基因。在植物中，基因家族通过全基因组复制、单基因复制和片段复制事件扩展，从而增加遗传多样性并为新功能的出现提供原材料。对18个代表性植物物种的调查表明，BBX基因家族的扩张主要受全基因组复制驱动，片段复制是次要的贡献机制。
过去十年的全基因组调查已在79种植物中鉴定了BBX基因家族，大多数物种包含16至40个成员。在所有情况下，基因座都聚类于最初描述的五个结构组。在某些物种中，拷贝数显著更高，例如棉花有127个BBX蛋白，这主要源于谱系特异性的全基因组复制事件。此外，基因组中BBX编码基因的数量也反映了物种的倍性水平。例如，二倍体草莓物种包含22个BBX基因，而在多倍体基因型中则有51个。同样，四倍体蓝莓基因组包含83个BBX基因，而二倍体种只有24个。多倍体物种如甘蓝型油菜、埃塞俄比亚芥、芥菜和小麦的BBX基因数量大约是拟南芥的三倍。
大多数全基因组BBX鉴定研究也描述了它们的表达模式，显示这些基因在不同器官以及响应激素和胁迫处理时差异表达。基于这些信息，后续研究调查了BBX蛋白调控作物重要农艺性状的机制，包括生殖发育、非生物和生物胁迫响应以及次生代谢。
调控作物生殖发育：从开花到果实成熟
BBX蛋白被识别的第一个功能是调控开花时间。作为许多物种作物产量的关键决定因素，这一发现促使人们研究作物的BBX是否通过类似机制调控开花。通过回补拟南芥co突变体的晚花表型，多个作物的BBX被鉴定为开花的正调节因子，包括甘蓝型油菜的BnCOa1、棉花的GhCOL1A和GhCOL1D、桃的PpCO、黑麦草的LpCO以及大豆的GmCOL5。当然，也有许多BBX被鉴定为开花的负调节因子，例如水稻的OsCO3、OsCOL4、OsCOL9、OsCOL10、OsCOL13、OsCOL15、OsCOL16、OsDHD4和OsGhd2，番茄的SlBBX1(SlCOL2)、SlBBX3(SlCOL1)和SlBBX26，马铃薯的StBBX24，玉米的ZmCOL3，菊花的CiBBX5、CiBBX19、CmBBX5和CmBBX24，菜豆的PvCOL2，以及大豆的GmBBX32a和GmBBX32b。而水稻的OsHd1、高粱的SbCO、玫瑰的RcCO和RcCOL4、中国芥菜的BjuBBX6以及菊花的CmBBX7和CmBBX8则是开花的正调节因子。
除了开花时间，BBX蛋白还在其他生殖发育过程中发挥重要作用。例如，草莓FvCO能增加花序数量；水稻的OsBBX11、OsBBX19、OsCOL9、OsCOL13、OsCOL16和OsDHD4能促进可收获器官（如穗粒）的发育或增加数量；番茄SlBBX1(SlCOL2)能增加花序分枝和果实数量，SlBBX28也能增加果实数量；而番茄SlBBX3(SlCOL1)和SlBBX24会减少果实数量和大小，SlBBX25和SlBBX26会减小果实大小，马铃薯StCO则会减少块茎数量。在果实成熟方面，番茄SlBBX26促进果实成熟，而番茄SlBBX5(SlCOL4)和猕猴桃AdBBX32则抑制果实成熟。
增强环境适应性：应对生物与非生物胁迫
BBX蛋白在植物胁迫响应中的作用日益受到关注。在非生物胁迫方面，多个作物的BBX被证明参与调控。
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耐冷性：番茄的SlBBX17、SlBBX25、SlBBX31，马铃薯的StBBX14，苹果的MdBBX37，烟草的NtBBX11能正向调控耐冷性；而烟草的NtBBX9则起负调控作用。
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耐旱性：花生的AhBBX6，甘蓝型油菜的BnBBX22.A07，大豆的GmCOL1a，苹果的MdBBX7(MdCOL9)和MdBBX22，水稻的OsBBX11，番茄的SlBBX18和SlBBX25，马铃薯的StBBX24能增强耐旱性；而中国芥菜BjuBBX6、菊花CmBBX19和水稻OsGhd2则负调控耐旱性。
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耐热性：番茄SlBBX17能提高耐热性。
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避荫反应：中国芥菜BjuCOL13和玉米ZmDBB2正调控避荫反应，而番茄SlBBX20则起抑制作用。
在生物胁迫抗性方面，BBX蛋白也扮演着重要角色。例如，竹子的BDBBX21，辣椒的CaBBX14，菊花的CmBBX32，甘薯的IbBBX24，番茄的SlBBX20，马铃薯的StBBX27能增强对真菌或卵菌的抗性；百合LpBBX28能促进表皮毛起始，这可能是一种物理防御机制；黄瓜CsCOL9能增强对烟粉虱的抗性。相反，番茄SlBBX25则会降低对真菌的抗性。
调控特色次生代谢产物积累
BBX蛋白在调控作物特色次生代谢产物合成方面也发挥着关键作用，直接影响作物的营养价值和药用价值。
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青蒿素：青蒿AaBBX21能正调控营养器官中的青蒿素合成。
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大麻素：大麻CsaCOL1、CsaCOL5和CsaCOL7能正调控毛状根中的大麻素合成。
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花色苷：草莓FaBBX22和FaBBX24，苹果MdCOL6、MdBBX20、MdBBX21和MdBBX22，甜樱桃PavBBX6和PavBBX9，桃PpBBX32，梨PyBBX16和PyBBX18，番茄SlBBX24，百合LvBBX24，芒果MiBBX24和MiBBX27，掌叶覆盆子RcBBX26能促进果实、花或叶片中的花色苷积累；而苹果MdCOL4和MdBBX37，梨PyBBX21和PyBBX24，棉花GhBBX24(GhDR)则起负调控作用。大豆GmBBX4负调控种子中的花色苷，而GmBBX22和棉花GhBBX21正调控营养器官中的花色苷/类黄酮积累。
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类胡萝卜素：辣椒CaBBX20，柑橘ChBBX22，柑桔CsBBX24，芒果MiBBX24和MiBBX27能促进果实中的类胡萝卜素积累。
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叶绿素：辣椒CaBBX10能促进果实中的叶绿素和类胡萝卜素积累，番茄SlBBX3(SlCOL1)能促进果实中的叶绿素积累，矮牵牛PhCOL16a能促进花中的叶绿素积累。
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类黄酮：菊花CmBBX20能促进花中的类黄酮和绿原酸积累，甘薯IbBBX29能促进叶和根中的类黄酮积累，番茄SlBBX20能促进果实中的类黄酮积累。
结论与展望
当前的知识将BBX蛋白家族定位为一个战略性靶点，可用于整合调控信号转导途径，旨在优化多样的生理反应，提高粮食饲料的产量和营养价值。对BBX蛋白多面性角色背后机制的深入研究，以及将其应用于作物改良的潜力，是未来需要进一步探索的几个方面。随着研究的深入，BBX转录因子必将在设计适应气候变化、高产优质的未来作物中发挥越来越重要的作用。
