《Journal of Insect Behavior》：Genetic Effects on Rescue Behavior in a Social Insect with a Supergene
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本研究以具有超基因（supergene）多态性的社会性昆虫红火蚁（Solenopsis invicta）为模型，探究了救幼行为是否存在遗传基础。研究人员通过模拟育幼室坍塌场景，诱导演示了工蚁对埋藏幼虫的协同救援，并利用DNA微卫星标记对施救者与非施救者进行基因分型。结果发现，在超基因非连锁位点上，施救者与非施救者之间存在显著的遗传分化，表明基因型是群体分配个体参与救援活动的一个影响因素。此外，研究未发现超基因本身对救援参与有显著影响，也未检测到裙带关系（nepotism）或绿胡子效应（green-beard effect）。该研究为利他性社会行为存在遗传基础提供了证据，增进了我们对社会群体重要行为背后遗传机制的理解。
在动物世界中，当同伴陷入险境时伸出援手的行为并不鲜见。从獴攻击鹰以解救族群成员，到鸟类冒险解开被困同类的圈套，乃至猴子返回暴力冲突现场营救伙伴，救援行为在生命之树上多次独立演化。这种将自身置于风险中以援助受困个体的利他行为，其背后的驱动机制一直是科学家们热议的焦点。争论既围绕其近因——是同理心还是社会接触欲望驱使，也围绕其终极原因——是互惠利他主义还是亲缘选择（kin selection）的优势。在社会性昆虫，尤其是蚂蚁中，救援行为的研究尤为引人入胜。蚂蚁群体由亲缘关系紧密的个体组成，工蚁传递基因的主要方式正是通过指向巢内亲属的帮助行为。它们频繁遭遇各种险境，如巢穴坍塌、同伴被蛛网缠绕或蚁狮捕获，这为救援行为的演化和研究提供了丰富的场景和动力。
尽管在多种蚂蚁中已观察到救援行为，但关于“谁”来执行救援的问题依然悬而未决。在高度社会化的物种中，让一部分而非全部个体参与救援可能是有益的，因为过多的救援者可能导致救援活动相互干扰，或以牺牲其他任务为代价。那么，是什么决定了个体参与救援的倾向？是基因在背后起作用吗？此外，红火蚁（Solenopsis invicta）体内存在一个被称为“超基因”（supergene）的大型染色体片段重组，它作为一个整体遗传，并调控着许多社会功能，如蚁群社会组织形式（单蚁后或多蚁后）、工蚁体型和攻击性等。这个自私的遗传元件是否也会影响利他的救援行为？救援者是否会优先救援与自己亲缘关系更近或拥有相同超基因型的个体？为了解答这些问题，研究人员在《Journal of Insect Behavior》上发表了这项研究。
为了探究红火蚁救幼行为的遗传基础，研究人员主要运用了以下关键技术方法：首先，他们从美国佐治亚州亚特兰大地区野外采集了多个红火蚁多蚁后（polygyne）群体，并在实验室构建了包含约2500只工蚁（不含蚁后和幼虫）的群体片段作为实验单元。研究核心是“救援行为测试”：他们将单个活的生殖幼虫埋入沙状基质中，模拟育幼室坍塌，并持续录像观察24小时。通过实时监控，研究人员标记了所有接触幼虫或挖掘现场的工蚁，将其定义为“施救者”，并从相同区域收集未标记的工蚁作为“非施救者”对照。随后，他们利用Chelex法或试剂盒从成虫和幼虫中提取DNA。关键的遗传分析涉及对全部个体进行10个多态性DNA微卫星（microsatellite）标记的基因分型，其中9个位点与超基因不连锁，1个位点（sdag_C294）与超基因完全连锁，可用于推断超基因型。最后，他们使用GENEPOP等软件进行群体遗传学统计分析，包括哈迪-温伯格平衡检验、连锁不平衡检验，以及比较施救者与非施救者之间在等位基因频率和基因型频率上的差异，并计算了救援者与目标幼虫之间的亲缘关系以检验裙带关系。
遗传标记的变异性
所有10个微卫星标记都表现出较高的观测和期望杂合度。群体基因型频率显著偏离哈迪-温伯格平衡，观测杂合度低于期望值，表明存在纯合子过量，这可能反映了群体内的近亲交配或轻微分化。尽管如此，这并不影响在群体内比较施救者与非施救者之间的差异。
对照救援试验
为了解在非救援条件下的行为，研究人员进行了对照试验。在埋藏塑料片的19次阴性对照试验中，蚂蚁从未取回目标物。在埋藏冷冻死幼虫的17次对照试验中，蚂蚁仅3次取回了幼虫。这与所有18次活幼虫救援试验中幼虫均被成功救援的结果形成鲜明对比，表明蚂蚁能区分并积极救援活的同类幼虫。
施救者与非施救者之间的遗传分化
研究人员测试了红火蚁多蚁后群体内的遗传变异是否与救援行为变异相关。他们发现，在所有试验合并分析中，施救者与非施救者之间存在显著的等位基因分化和基因型分化。这一模式在不同群体间存在差异：群体2、3、4显示了显著的等位基因分化，而群体3和4显示了显著的基因型分化。为了追溯分化信号的来源，他们分别分析了与超基因不连锁和连锁的位点。在超基因不连锁的位点上，合并所有试验后发现施救者与非施救者之间存在显著的等位基因分化，但基因型分化未达显著水平。这表明，基因组范围内的遗传变异与救援行为的变异相关，可能反映了群体内不同母系和父系谱系的贡献，支持了救援行为存在可遗传成分的观点。相反，在超基因连锁的微卫星标记位点上，施救者与非施救者之间的等位基因和基因型组成均未发现显著差异，表明超基因型本身对救援参与没有整体上的显著影响。然而，一个有趣的趋势是，在所有四个群体中，基因型为sBsB（超基因纯合型）的个体在施救者中的比例平均比在非施救者中高21%。
检验救援行为中的裙带关系
研究人员调查了工蚁在救援行为中是否表现出裙带关系，即优先救援与自己亲缘关系更近的个体。通过估算施救者与目标幼虫之间以及非施救者与目标幼虫之间在超基因不连锁位点上的亲缘关系，他们发现两者的平均亲缘度估计值都接近于零。施救者与目标幼虫的亲缘度并不显著高于非施救者与目标幼虫的亲缘度，两者分布也无显著差异。因此，在超基因不连锁位点上，未发现红火蚁救援行为存在裙带关系的证据。
检验绿胡子效应
“绿胡子效应”是指个体偏好援助那些与自己共享某个显眼表型（从而共享基因型）的个体，而不论整体亲缘度如何。研究人员测试了是否拥有特定超基因型的施救者会更倾向于救援共享该基因型的目标。通过比较目标幼虫的超基因型与施救者中过量代表的基因型，并进行符号检验，结果未发现支持绿胡子效应的证据。工蚁并未表现出更倾向于救援与自己共享超基因等位基因的个体。
讨论与结论
本研究的主要发现是，参与救援埋藏幼虫的红火蚁工蚁与未参与者之间存在显著的遗传分化。这种分化主要体现在与超基因不连锁的微卫星位点的等位基因频率上，而非基因型频率上。这强烈暗示了救援行为具有可遗传的成分，其差异可能源于群体内不同母系和父系谱系（即不同多基因型）的贡献。这一发现与在Cataglyphis cursor蚂蚁中的研究结果一致，为社会性昆虫复杂行为的遗传调控增添了新证据。它提示了一种潜在的遗传机制，用于在群体内分配救援劳动，使得一部分而非全部个体执行救援任务。
值得注意的是，这种遗传分化的模式在四个受测群体间并不一致，部分群体显示显著差异，而另一些则不显著。这种群体间的差异在社交昆虫中很常见，可能反映了环境因素对遗传差异如何影响劳动分工的调节，也可能是因为某些群体的蚁后所携带的遗传变异恰好不影响救援行为。
在近因机制上，为何某些蚂蚁更倾向于参与救援？可能的原因包括个体在检测救援目标或目标发出的警报信号（如信息素）方面存在差异，这与其他蚂蚁物种中嗅觉受体表达差异导致任务刺激检测不同，进而影响劳动分工的发现相平行。工蚁体型也可能是一个因素，虽然在一些蚂蚁中较大个体更适合救援，但在涉及在不稳定隧道中挖掘的S. invicta救援场景中，较小个体可能更具优势。
关于超基因的影响，尽管整体上未发现超基因型对救援参与有显著作用，但sBsB基因型个体在施救者中系统性过表达的趋势引人深思。这可能与超基因影响工蚁体型有关，而体型又与任务偏好相关。然而，这种关联需要未来研究直接测量体型并关联基因型来验证。
最后，本研究未发现救援行为中存在基于微卫星标记的裙带关系或基于超基因型的绿胡子效应。这表明，在此实验背景下，红火蚁工蚁的救援决策并非基于对近亲或共享特定“自私基因”个体的识别与偏爱。这支持了在高度社会性昆虫中，群体利益协调可能压制了明显的巢内歧视行为。
总而言之，这项研究利用遗传标记揭示了红火蚁救幼行为背后存在遗传基础，为社会性昆虫中复杂协作行为的遗传调控提供了关键见解。它加深了我们对个体基因型差异如何共同产生集体行为的理解，并为研究超基因等重要遗传结构如何影响社会性物种的进化提供了新的视角。
