隐于众目：吸蜜鸟传粉石楠花避蜂机制是否由蜜蜂盗蜜驱动？

《Functional Ecology》：Is bee-avoidance by bird-pollinated flowers driven by nectar robbing in Erica?

本文检验了“蜜蜂规避假说”，通过比较分析与实地观测，揭示了吸蜜鸟传粉（ornithophilous）的石楠属（Erica）花朵为了防御蜜蜂盗蜜（nectar robbing），其花色进化倾向于降低在蜜蜂视觉中的醒目度（conspicuousness），但对鸟类而言却同样醒目，表明花朵颜色演变可能更多地受到盗蜜者而非传粉者的驱动。

　　

2 方法

为了检验“蜜蜂规避假说”，本研究以南非Fynbos地中海式灌丛带的石楠属（Erica）植物为研究对象。石楠属是该地区的多样性中心，拥有频繁在虫媒与鸟媒传粉系统之间转换的众多物种，是检验此假说的理想系统。

2.1 研究物种

研究共采集了33种鸟媒花（具鸟媒特征）和31种虫媒花（具虫媒特征）石楠属植物的花朵进行光谱反射率和形态学测量，样本来自自然栖息地和科斯坦博斯国家植物园。物种根据花的大小和形状（而非颜色）划分为传粉综合征类别：花冠短、或花冠长但冠筒开口窄（<2 mm）的为虫媒花；花冠长且冠筒开口大的为鸟媒花。样本包含了从红色、粉色到白色、奶油色、绿色、黄色和橙色等多种花色（基于人类视觉）。研究中测量了花冠开口外径、花冠长度、雌蕊长度、雄蕊长度和萼片表面积等形态特征。

2.2 反射率测量

使用光谱仪测量了每个种群至少3朵鲜花和2片叶子的光谱反射率数据，波长范围为300–700 nm。数据处理在R环境的pavo包中完成，用于后续的视觉建模。

2.3 视觉建模

采用两种互补方法评估蜜蜂和鸟类对花色的感知：醒目度（conspicuousness）和颜色辨别能力（visual discrimination abilities）。

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  醒目度：使用受体噪声限制模型量化花色与其绿叶背景之间的色度对比（颜色差异）和亮度对比（亮度差异），单位为恰可辨差（JNDs）。分别针对紫外线敏感鸟类（UVS birds，光感受器峰值吸收波长为372， 456， 544和609 nm）和西方蜜蜂（Apis mellifera，峰值吸收为344， 436和544 nm）的视觉系统进行建模。
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  颜色辨别能力：通过反弯点分析法，评估花朵反射光谱的反弯点与特定视觉系统色调辨别最优值的匹配程度。计算了平均绝对偏差（MAD）和最小绝对偏差（minAD）等指标。

2.4 花朵可见性比较

使用系统发育广义最小二乘法（Phylogenetic Generalised Least Squares, PGLS）分析，在分别控制系统发育关系的情况下，比较了鸟媒花与虫媒花在蜜蜂和鸟类视觉中的醒目度及颜色辨别能力差异。

2.5 盗蜜率与传粉率

在2016–2017年间，于11个天然Fynbos群落中对12种鸟媒石楠的27个种群进行了盗蜜和传粉率的实地观测。通过检查花朵基部是否有切口或孔洞来判断是否被盗蜜，通过观察花药环是否被扰动来判断是否被传粉。使用线性混合效应模型（LMM），以样地身份作为随机截距效应，分析盗蜜率与蜜蜂视觉醒目度（或辨别能力）、花冠长度和粘性的关系，以及传粉率与鸟类视觉醒目度（或辨别能力）、花冠长度和粘性的关系。

2.6 蜜蜂规避性状

识别了四种可能的机械性蜜蜂防御性状：花冠长度、花冠开口直径、萼片大小和花冠粘性。针对26种鸟媒花物种，使用PGLS分析分别检验了花朵在蜜蜂和鸟类视觉中的醒目度与这些机械性状之间的关联。

3 结果

3.1 醒目度

在蜜蜂视觉中，虫媒花的色度对比显著高于鸟媒花（PGLS; F= 27.7， p< 0.005），支持蜜蜂规避假说。但两者的亮度对比无差异（p= 0.7）。在鸟类视觉中，两类花的色度对比无显著差异（p= 0.17），也符合假说预测；但虫媒花的亮度对比高于鸟媒花（p= 0.008），与预测不符。

3.2 传粉者的颜色辨别能力

大多数虫媒花反射光谱的反弯点靠近400 nm，而鸟媒花则靠近600 nm。在蜜蜂视觉系统中，虫媒花在平均绝对偏差（MAD_bee）和400 nm最小绝对偏差（minAD₄₀₀）上均显著优于鸟媒花（均 p< 0.005），表明虫媒花色更适应蜜蜂的辨别能力。在鸟类视觉系统中，鸟媒花在557 nm最小绝对偏差（minAD₅₅₇，长波范围）上反而优于虫媒花（p< 0.005）。 bee, minAD₄₀₀）优于鸟媒花(a-b)；鸟媒花在鸟类长波辨别最优值（minAD₅₅₇）上优于虫媒花(g)。">

3.3 鸟媒花的盗蜜率与传粉率

鸟媒花种群的盗蜜率与蜜蜂视觉醒目度或辨别能力均无显著关系（LMM; p> 0.05）。盗蜜率与花冠长度呈显著负相关（t= -2， p= 0.04）。传粉率与鸟类视觉醒目度或辨别能力也无显著关系（p> 0.05），但与花冠长度呈边际显著正相关（t= 2， p= 0.05）。

3.4 蜜蜂规避性状

在鸟媒花物种内部，花朵在蜜蜂或鸟类视觉中的醒目度（色度或亮度对比）与花冠长度、花冠开口直径、花冠粘性或萼片大小等任何机械防御性状均无显著关联（PGLS; 所有 p> 0.1）。

4 讨论

4.1 鸟媒花在蜜蜂视觉中比虫媒花更不显眼

视觉模型显示，鸟媒花在蜜蜂视觉中比虫媒花更不易与背景区分。如果鸟类传粉者是主要选择压力，鸟媒花应对鸟类更显眼，但结果显示两者对鸟类同样醒目。这表明在这些鸟媒物种中，蜜蜂可能是驱动花色选择的主要力量，符合蜜蜂规避假说。颜色辨别能力分析也支持这一假说。亮度对比差异不显著，提示色度对比而非整体亮度是驱动蜜蜂规避的关键信号。

4.2 花朵醒目度不直接影响访花率

尽管鸟媒花对蜜蜂的醒目度和辨别能力较低，但在种群水平上，盗蜜率与这些性状无关。同样，传粉率也与对鸟类的醒目度无关。几乎所有的色度对比值都超过了感知阈值（>1 JNDs），但访花率仍与醒目度无关，这表明访花者的选择可能由多种花部性状共同决定。在同时考虑机械和视觉规避机制时，发现了机械性状的效应：更长的花冠可能降低盗蜜率并提高传粉率。

4.3 鸟媒花的醒目度与其机械防御不相关

鸟媒花和虫媒花在多种可能的蜜蜂防御性状上存在差异：鸟媒花对蜜蜂更不醒目，且具有更长的花冠、更大的冠筒开口、粘性花冠和更大的萼片。其中，更长的花冠与降低的盗蜜率相关。然而，在鸟媒花物种内部，对蜜蜂的醒目度与任何机械防御性状均无关联。这表明，低醒目度若是一种反盗蜜机制，它既未与机械防御协同发生，也未与之形成权衡。这种模式的缺失可能暗示，系统发育历史和预适应（preadaptation）是解释种间防御变异的原因。

5 结论

本研究基于一个多样化的属，支持了蜜蜂规避假说：鸟媒花对蜜蜂更不醒目，但对鸟类并未更醒目，这表明在该系统中， antagonists（盗蜜者）是比 mutualists（传粉者）更强的花色进化选择压力。然而，鸟媒花的盗蜜率和传粉率分别与对蜜蜂和鸟类的醒目度变化无关。此外，蜜蜂规避性状似乎是独立进化的：鸟媒花对蜜蜂的醒目度与其机械防御性状无关。尽管这暗示视觉和机械规避机制并未协同作用，但视觉规避如何影响当前太阳鸟传粉系统中的盗蜜率变异仍需进一步探究。本研究为“花朵拮抗者也参与花色进化”这一 accumulating evidence增添了新的支持，并强调需要结合进化历史和当代生态过程进行综合研究。