《Canadian Journal of Zoology》：Individual physiological state is influenced by the physiological state of conspecifics within red squirrel acoustic neighbourhoods
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这篇研究为理解动物社会中生理状态的传递提供了新视角。文章发现，北美红松鼠个体的粪便皮质醇代谢物（FCM）浓度与其听觉邻居（150米半径内）的平均FCM浓度呈显著正相关，且独立于本地同种密度。这表明，即使在非高度群居的物种中，个体可通过鸣叫（rattles）传递的线索“窃听”到邻居的生理状态，从而在生态相关空间尺度上实现生理状态的相互影响，挑战了传统上对个体生理反应独立性的认知。?1) on individual FCM concentrations (ln ng·g?1) while accounting for variation explained by model covariates with linear best fit line and 95% confidence intervals. N = 669 observations from 129 individual North American red squirrels (Tamiasciurus hudsonicus).">
引言：社会互动与生理状态的相互塑造
在社会性动物中，个体间的互动对表型塑造起着关键作用。其中，由下丘脑-垂体-肾上腺（HPA）轴产生的糖皮质激素（Glucocorticoids, GCs），如皮质醇和皮质酮，在多种生物的生理和行为过程中扮演核心角色。然而，以往研究多关注GCs在塑造子代发育表型中的作用，对于在自然种群中，非亲缘个体（如邻居）之间生理状态如何通过社会信息相互影响，仍存在巨大认知空白。同种个体间的社会互动，既可以通过主动接收信号，也可以通过“窃听”（eavesdropping）获取线索，从而调整自身的行为和生理状态。越来越多的证据表明，生理状态（特别是循环皮质醇的波动）能够改变声音信号的声学参数，反之，声音信号中的社会信息也能影响接收者的生理状态。这提示，个体的生理状态可能通过声音线索反过来影响与其互动的同种个体的生理状态。北美红松鼠（Tamiasciurus hudsonicus）为研究种群内个体间如何相互塑造生理状态提供了理想模型。
研究系统：克卢恩红松鼠项目
研究基于加拿大育空地区西南部克卢恩红松鼠项目（KRSP）的长期监测种群。该种群生活在半干旱的北方森林生态系统中，以白云杉（Picea glauca）为主，其间歇性的丰年事件导致环境中的资源脉冲。每只红松鼠通过耳标和彩色标记进行个体识别。它们保卫以贮藏食物的中堆（midden）为中心的专属领地，主要通过一种称为“响尾”（rattle）的、可传递130米的领地鸣叫来维护边界。这些鸣叫包含了关于个体身份、生殖状态和即时动机状态的信息。此前研究表明，围绕个体中堆150米半径的范围是其听觉社会互动的关键空间阈值，个体可以从这个范围内的鸣叫线索中推断同种密度信息，并且个体粪便皮质醇代谢物（Fecal Cortisol Metabolite, FCM）浓度与局部同种密度呈正相关。
研究假设与方法设计
鉴于鸣叫可能携带生理状态线索的潜力，研究人员假设：红松鼠能够推断其听觉邻里（150米半径内）邻居的生理状态，从而在更大的空间尺度上获取关于同种密度的信息。基于此，他们预测：（a）在150米社会邻里内，个体与邻居的FCM浓度将存在强正相关；（b）这种关联独立于局部感知的同种密度，且邻里内线索传递在决定个体FCM浓度方面比局部密度发挥更大作用。
研究利用了2007至2017年间收集的粪便样本数据，最终筛选出129只松鼠的669个FCM测量值进行分析。通过计算每个个体150米半径内的邻居（其FCM样本采集时间在7天窗口内）的平均FCM浓度来定义邻里平均FCM。统计分析采用线性混合效应模型，比较了仅包含局部密度、同时包含局部密度与邻里平均FCM的两个候选模型，并通过AICc（校正的赤池信息量准则）进行模型选择。模型控制了生殖状态（雌性分为：繁殖前、怀孕、哺乳、繁殖后；雄性分为：腹部睾丸、阴囊睾丸）以及个体和年份的随机效应。
核心研究发现
- 1.
生理状态的邻里关联：与主要假设一致，研究发现个体FCM浓度与邻里平均FCM浓度之间存在显著的正相关关系（0.134 ± 0.031, P < 0.0001），且独立于局部同种密度。当模型中包含邻里平均FCM后，局部密度与个体FCM的正相关关系变得不显著（P = 0.057）。模型比较显示，同时包含邻里平均FCM和局部密度的模型优于仅包含局部密度的模型。这支持了红松鼠可能通过调整自身的HPA轴表型以匹配其邻居的生理状态，表明在一种相对非群居的动物中存在生理状态的社会传递。
- 2.
局部密度效应：在仅包含局部密度的模型中，确实复制了先前研究的发现，即局部同种密度与个体FCM浓度呈显著正相关。然而，当加入邻里生理状态变量后，密度的影响减弱，表明邻里生理状态在解释个体皮质醇水平变化方面可能扮演更重要的角色。
- 3.
生殖状态的影响：研究确认了生殖状态对FCM浓度的显著影响。雄性的FCM浓度显著高于任何生殖状态的雌性。在雌性中，怀孕和哺乳期个体的FCM浓度显著高于繁殖前雌性。这与先前关于生殖能量消耗和资源获取差异的研究一致。
- 4.
空间自相关分析：为了排除未测量的环境变量的空间自相关影响，研究人员检查了模型残差的空间自相关性。在八个站点-年份组合中，仅有一个（Sulphur, 2011）显示出显著的空间自相关。排除该组合数据后重新分析，核心结论不变，表明观察到的邻里间FCM关联不太可能由未测量的空间环境梯度驱动。
讨论与意义
这项研究表明，红松鼠个体能够“窃听”其听觉邻里内邻居的生理状态，并据此调整自身的皮质醇水平。这种生理状态的传递可能使个体能够在大空间尺度上预判环境变化（如因白云杉丰年事件导致的同种密度大规模波动），并做出适应性响应。例如，邻居皮质醇水平的升高可能预示着听觉邻里外围存在陌生的竞争者，这为个体提供了超出其直接采样范围的、关于资源竞争潜在变化的信息。这种大尺度同种密度信息有可能驱动后代生长和母体分娩日期的适应性可塑性，增加后代在资源有利时期获得领地的可能性。
研究结果与近期在斑胸草雀中的实验发现一致，表明个体的生理压力会对群体内其他个体的压力相关行为和繁殖产生下游影响。这提示生理状态的社会传递可能在多种动物类群中普遍存在。
此外，鉴于FCM浓度随雌性生殖状态发生可重复性变化，且雌性鸣叫声存在与生殖状态相关的可检测差异，研究人员提出一个有趣的可能性：红松鼠可能也在“窃听”同种的生殖状态线索，从而调整自身的生殖时间安排。对于雄性，这可以提供关于雌性可接受性的宝贵信息；对于雌性，这可以预示其后代未来可能面临的领地竞争水平，从而促进适应性母体可塑性。
总之，这项研究揭示了在生态相关空间尺度上，个体生理学与同种生理学之间存在相互作用。它表明，红松鼠个体间的社会关系在决定个体对环境反应方面可能扮演着比以往认识更大的角色，挑战了将个体视为孤立反应单元的传统观点，为理解动物社会网络中信息与生理的复杂互作开辟了新途径。未来的研究需要进一步探索这种生理状态传递的具体机制（例如，鸣叫声的哪些声学参数编码了生理信息），以及生殖生理相关的社会线索在自然种群中的作用。
