《Animal Behaviour》：Factors determining the timing of host response towards parasitic eggs: a meta-analytical approach
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本研究针对鸟类巢寄生系统中宿主卵拒绝行为（egg rejection）的响应时间（latency）这一关键但研究不足的变量，通过元分析整合了多种杜鹃（cuckoos）和牛鹂（cowbirds）宿主系统的实验数据。研究发现，与寄生虫同域（sympatry）的宿主、非拟态（nonmimetic）及较小尺寸的寄生卵会触发更快的拒绝响应；而更高的卵拒绝率与更短的响应时间相关。研究同时揭示巢监测（nest monitoring）时长是影响响应时间估计的重要方法学偏倚。该工作阐明了驱动宿主响应时间的关键近因与远因，并为相关行为实验的标准化提供了重要依据。
在鸟类世界，存在着一种特殊而激烈的生存竞赛——巢寄生（brood parasitism）。一些鸟类，如旧大陆的杜鹃（cuckoos）和新大陆的牛鹂（Molothrusspp.），演化出了将卵产在其他鸟（宿主， hosts）巢中的“偷懒”策略。寄生雏鸟通常会排挤或消灭宿主的后代，给宿主带来巨大的适合度（fitness）损失。为了应对这种威胁，宿主也演化出了多种防御手段，其中最为普遍和有效的就是卵拒绝（egg rejection），即识别并移走巢中的寄生卵。这一攻防战推动了寄生者与宿主之间持续的协同进化（coevolutionary）军备竞赛。
尽管卵拒绝行为已被广泛研究，但宿主从发现寄生卵到采取行动之间的时间间隔——即拒绝响应时间（rejection latency），其背后的决定因素和变化规律却鲜为人知。这个时间间隔是动物行为的一个关键方面，能够揭示宿主决策背后的认知和条件机制。理解响应时间的变异，有助于我们更深入地洞悉宿主如何权衡识别错误（如误拒自己的卵）的风险，以及不同生态和形态因素如何塑造其防御策略的时机。然而，由于不同研究在实验设计、监测时长和方法上存在差异，导致对响应时间的估计可能存在偏倚，阻碍了我们获得全面、准确的认知。
为此，研究人员进行了一项大规模的元分析（meta-analysis），旨在系统性地揭示影响鸟类宿主卵拒绝响应时间的关键预测因子。这项研究整合了截至2023年8月的相关文献，最终纳入了47项符合严格标准的研究，涵盖了36种宿主和6种专性巢寄生鸟类。研究人员通过贝叶斯随机效应模型（Bayesian random-effect model），分析了包括宿主-寄生虫共存关系、寄生卵特征（拟态性、大小、材料）、巢结构、寄生虫地理起源、总体拒绝率以及巢监测时长在内的多个解释变量对平均拒绝响应时间的影响。
研究发现，多个因素显著影响了宿主的响应速度。首先，与生活在没有寄生虫区域（异域， allopatry）的宿主相比，与寄生虫同域（sympatry）的宿主拒绝寄生卵的速度更快，这反映了更强的选择压力使得它们能更快地做出防御决策。其次，寄生卵本身的特征至关重要：拟态（mimetic）卵比非拟态（nonmimetic）卵被拒绝得更晚；与宿主卵大小相似的卵表现出最长的响应时间，而较小的卵被拒绝得最快，较大的卵居中。此外，更高的卵拒绝率与更短的响应时间相关，表明反应更迅速的宿主群体整体防御效率更高。
研究还揭示了一个重要的方法学发现：实验中对鸟巢的监测时长（monitoring period）显著影响了记录到的响应时间。监测时间越长，平均响应时间的估计值就越长，这是因为更长的观察窗口更有可能捕获到延迟发生的拒绝事件。这一发现强调，为了准确评估和比较不同研究中的卵拒绝行为，特别是在关注响应时间时，有必要对巢监测协议进行标准化。其他因素，如巢结构（开放式与封闭式）和寄生虫的地理起源（旧大陆与新大陆），在本分析中未显示出对响应时间的显著影响。
这项研究通过元分析定量评估了多种因素对宿主响应时间的影响，证实了已知的触发卵拒绝的特征（如拟态和大小）同样塑造了其发生的时间进程。更重要的是，它强调了方法学标准化（尤其是巢监测方案）对于准确评估卵拒绝行为的重要性。该工作增进了我们对鸟类巢寄生系统中驱动宿主响应时间的近因（如卵特征识别难度）和远因（如协同进化历史）的理解，为未来相关研究的设计和结果比较提供了关键参考。论文发表在《Animal Behaviour》期刊上。
关键技术方法概述
本研究为一项元分析，不涉及湿实验。关键技术方法包括：1. 系统性文献检索与筛选：在Web of Science数据库中使用特定布尔链进行检索，并依据预定的六项标准（如提供平均拒绝响应时间、拒绝率>0%等）对研究进行筛选。2. 数据提取与分类：从符合条件的研究中提取平均拒绝响应时间等数据，并对关键变量进行人工分类，如将卵拟态性分为“拟态”和“非拟态”，依据作者描述或对比文献中的图片进行判定；将卵相对大小分为“较小”（<85%宿主卵长）、“相似”（85-115%）和“较大”（>115%），数据来源包括原始文献、Birds of the World等在线数据库。3. 贝叶斯统计分析：使用R语言brms包构建贝叶斯随机效应广义线性模型，以平均拒绝响应时间为连续响应变量，纳入多种解释变量，并以研究ID和物种系统发育关系作为随机效应，以解释研究间和物种间的变异。
研究结果
- 1.
宿主-寄生虫共存状态的影响：与寄生虫同域的宿主平均拒绝响应时间（约1.8天）显著短于异域宿主（约2.2天）。
- 2.
卵拟态性的影响：非拟态卵的平均拒绝响应时间（约1.8天）显著短于拟态卵（约2.2天）。
- 3.
卵大小的影响：与宿主卵大小相似的卵具有最长的平均拒绝响应时间（约2.8天），较小的卵拒绝最快（约1.4天），较大的卵居中（约2.1天）。
- 4.
卵材料的影响：天然实验卵的平均拒绝响应时间略长于人工材料制成的卵，但统计学上的显著差异可能缺乏生物学意义上的强相关性。
- 5.
拒绝率与监测时长的影响：宿主群体的卵拒绝率越高，其平均拒绝响应时间越短。实验的巢监测时间越长，记录到的平均拒绝响应时间也越长。
- 6.
其他因素：巢结构（开放式与封闭式）和寄生虫地理起源（旧大陆与新大陆）对拒绝响应时间没有显著影响。
研究结论与讨论
本元分析研究系统性地阐明了影响鸟类宿主卵拒绝响应时间的关键因素。结论确认，宿主-寄生虫同域共存带来的选择压力会加速宿主的防御决策；寄生卵的拟态性和大小等特征是决定响应时间的关键，拟态性好、大小与宿主卵相似的卵会显著延长宿主的识别和决策过程。研究还发现，宿主群体的整体防御效率（以拒绝率为指标）与响应速度呈正相关。
讨论部分进一步深化了这些发现的意义。首先，宿主在寄生虫存在的高风险环境下表现出更快的响应，这体现了其防御行为的可塑性（plasticity），能够根据生态背景和感知到的威胁水平来微调防御策略。其次，拟态卵导致的响应延迟，反映了宿主在面对难以辨别的外来卵时，需要更长的认知处理时间来避免代价高昂的识别错误（recognition errors）。在卵大小的影响上，较小的卵可能因更容易被啄取或刺破而导致更快的拒绝，而与宿主卵大小相似的卵则因识别难度增加而延迟了响应。
尤为重要的是，本研究凸显了方法学因素对研究结果的潜在影响。监测时长的效应表明，较短的观察窗口可能会遗漏延迟发生的拒绝事件，从而低估平均响应时间。因此，未来旨在精确测量响应时间的研究应考虑采用更长的标准化监测周期。同时，目前大多数研究仅以天为单位记录响应，分辨率较低，未来结合连续视频监控等技术将有助于揭示拒绝决策早期更精细的时间动态。
总之，这项研究不仅揭示了驱动宿主对寄生卵响应时间的关键生态、形态和行为因素，也强调了实验方法标准化对于获得可靠、可比结论的必要性。它为我们理解鸟类协同进化军备竞赛中宿主认知决策机制的时间维度提供了新的定量见解，并为该领域未来的研究方向——如整合高分辨率时间数据和控制性实验以分离单一性状效应——奠定了重要基础。
