《Canadian Journal of Zoology》：Individual physiological state is influenced by the physiological state of conspecifics within red squirrel acoustic neighbourhoods
编辑推荐：
本文推荐了一项探索动物间生理状态社会性传递机制的研究。为解决个体如何感知并响应同种个体生理状态这一科学问题，研究人员聚焦于北美赤松鼠的声学通讯网络，通过分析其粪便皮质醇代谢物（FCM）浓度，探究了同种个体在声学邻域内的生理同步现象。研究结果表明，个体的FCM水平与其邻近个体的平均FCM水平呈显著正相关，且独立于局部种群密度。这揭示了在相对非社会性的动物中，生理状态可能通过声音线索进行社会性传递，为理解动物如何利用社会信息适应环境提供了新视角。
在广袤的北方森林中，北美赤松鼠（Tamiasciurus hudsonicus）是一种独居性很强的动物，它们各自守卫着以储藏食物的“粮仓”（midden）为中心的领地。领地边界主要通过一种称为“rattles”的独特叫声来宣示和维护。以往的研究表明，这种叫声不仅能传递个体身份和繁殖状态信息，其鸣叫频率还能反映局部同种个体的密度，进而影响倾听者的应激激素水平。然而，一个更深层的问题尚未被充分探索：赤松鼠是否能够通过叫声，“偷听”到邻居们内在的生理状态（例如应激水平），并据此调整自身的生理状态？这种超越直接互动距离的生理信息传递，对于动物在复杂环境中评估竞争压力、预测资源波动具有潜在的巨大适应意义。为了探究这一有趣的现象，研究人员以生活在加拿大育空地区克卢恩红松鼠项目（Kluane Red Squirrel Project）长期监测种群中的赤松鼠为对象，开展了一项生态内分泌学研究。相关成果发表在《Canadian Journal of Zoology》上。
为了探究赤松鼠个体生理状态是否受到其声学邻域内同种个体生理状态的影响，研究团队采用了基于长期野外监测数据的分析方法。关键技术方法包括：1) 粪便样本激素分析：从已知个体收集新鲜粪便样本，通过酶联免疫吸附测定（ELISA）等方法提取并量化其中的粪便皮质醇代谢物（Fecal Cortisol Metabolite, FCM）浓度，作为衡量个体慢性应激生理状态的指标。2) 声学与社会邻域构建：基于长期的种群普查和个体领地定位数据，为每个焦点个体定义一个半径为150米的“声学邻域”，并筛选出在此空间范围内且在7天时间窗口内同样有FCM采样记录的所有邻居个体。3) 统计建模：构建线性混合效应模型（Linear Mixed Effects Models），以焦点个体的FCM浓度为因变量，以其声学邻域内邻居的平均FCM浓度和局部同种密度（只/公顷）为核心自变量，同时控制个体性别、繁殖状态（如孕前、怀孕、哺乳等）以及年份和个体差异等随机效应，来检验邻居生理状态对个体生理状态的独立影响。
研究结果
个体与邻居FCM浓度的关联
统计分析结果显示，焦点个体的粪便皮质醇代谢物（FCM）浓度与其声学邻域（150米半径内）内邻居个体的平均FCM浓度存在显著的正相关关系。这一关联在控制了局部同种密度后依然显著，表明邻居的生理状态对个体自身生理状态的影响独立于单纯的个体数量密度。当模型中同时包含邻居平均FCM和局部密度时，局部密度的效应变得边缘显著，而邻居FCM的效应则非常显著。模型比较也支持同时包含这两个变量的模型为最佳模型。这一结果支持了研究假设，即赤松鼠能够感知并响应邻居的生理状态。
繁殖状态的影响
研究还发现，个体的FCM浓度受到性别和繁殖状态的显著影响。总体上，雄性松鼠的FCM浓度显著高于雌性。在雌性中，处于怀孕期和哺乳期的个体，其FCM浓度显著高于处于孕前状态的个体。雄性不同繁殖状态（睾丸下降与否）间的FCM浓度则无显著差异。这些发现与先前对该物种的研究结果一致，证实了繁殖活动对内分泌状态的深刻影响。
空间自相关分析
为了排除未测量的环境变量（如食物资源斑块）导致的空间聚集性对结果的干扰，研究人员对模型残差进行了空间自相关检验。在八个研究地点与年份的组合中，仅有一个组合（Sulphur地点，2011年）显示出显著的空间自相关。即使在排除该组合的数据后重新分析，邻居平均FCM对个体FCM的显著正效应依然存在，而局部密度的效应不再显著。这表明观察到的生理状态关联主要源于社会性传递，而非共享环境造成的空间伪相关。
研究结论与意义
本研究通过分析北美赤松鼠种群的长时期数据，首次在自然种群中提供了证据，表明个体动物的生理状态（以FCM为指标）受到其声学通讯范围内同种个体生理状态的显著影响。这种关联独立于局部种群密度，提示赤松鼠可能通过“偷听”邻居的领地叫声，从中解码出反映其应激水平的内在生理线索，并据此调整自身的下丘脑-垂体-肾上腺（HPA）轴活性，从而实现生理状态的“同步”。
这项发现具有多重重要意义。首先，它扩展了我们对动物社会信息利用的理解。即使在像赤松鼠这样传统上被认为是“非社会性”的物种中，个体之间也存在着复杂而精细的、基于信号的生理信息交换网络。这种通过声音进行的“生理窃听”，使个体能够超越自身直接感知的范围，获取关于更大空间尺度上环境压力（如潜在竞争强度）的间接信息。其次，这为理解动物如何适应环境波动提供了新机制。在赤松鼠生活的环境中，其主要食物来源白云杉的种子产量存在周期性的“丰年”事件，导致种群密度剧烈波动。能够提前感知到邻居乃至更远个体的应激水平变化，可能帮助赤松鼠更精准地预测未来的资源竞争态势，并做出适应性的生理和行为调整，例如调整繁殖投入或后代生长策略。最后，研究揭示了声音通讯在调节动物群体生理动态中的潜在核心作用。声音不仅用于标识领地和求偶，还可能充当着群体内“压力晴雨表”的角色，无形中协调着种群层面的生理响应。这为未来研究声音特征与特定激素水平之间的编码-解码关系，以及这种社会性生理传递在其它物种中的普适性，指明了方向。
