深入理解地中海Scyliorhinus canicula物种的营养生态学：以第勒尼安海地区的案例研究为基础，并回顾现有知识

《Food Webs》：Advancing the understanding of the trophic ecology of Scyliorhinus canicula in the Mediterranean Sea: Insights from a Tyrrhenian case study and a review of current knowledge

该研究结合胃容物分析和稳定同位素分析，探讨地中海第勒尼安海小斑纹猫鲨的食性和营养级，发现存在 ontogenetic 食性转变，捕捞量持续增加至2019年，食性以甲壳类和鱼类为主，呈现区域差异，证实其作为中营养级掠食者在底质食物网的重要作用，并强调需进一步研究 mesopredator release 的影响。

　　

卢卡·卡拉卡乌西（Luca Caracausi）|扎伊拉·达罗斯（Zaira Da Ros）|保拉·马西亚·利洛（Paula Masia Lillo）|亚历山德罗·利加斯（Alessandro Ligas）|埃马努埃拉·法内利（Emanuela Fanelli）

意大利马尔凯理工大学（Politecnic University of Marche），安科纳（Ancona）生命与环境科学系

摘要

鲨鱼属于软骨鱼类，在海洋生态系统中既是中型捕食者也是顶级捕食者。在全球范围内，它们既是商业渔业也是休闲渔业的捕捞对象，并且占据了渔业副渔获物的很大比例。在中型捕食性鲨鱼中，小斑猫鲨（Scyliorhinus canicula）是地中海地区最常见且分布最广的物种之一。本研究通过结合胃内容物分析（SCA）和稳定同位素分析（SIA）的综合方法，探讨了地中海地区小斑猫鲨的饮食结构及其营养级地位。贝叶斯混合模型被应用于同位素数据分析，结果表明该物种的饮食结构存在发育阶段的转变。此外，我们还分析了地中海地区小斑猫鲨的捕捞数据，发现其捕捞量一直持续增加直至2019年。对地中海地区先前关于小斑猫鲨的SCA研究的文献回顾证实，这种鲨鱼属于广食性中型捕食者，主要以甲壳类动物和硬骨鱼类为食——其中硬骨鱼类在巴利阿里海（Balearic Sea）到爱琴海（Aegean Sea）区域的占比逐渐增加。总体而言，这些发现强调了小斑猫鲨在地中海底栖食物网中的重要捕食者角色，并指出了进一步研究中型捕食者释放对生态系统影响的必要性，尤其是在人类活动压力不断增加的背景下。

引言

根据物种和生态系统的不同，鲨鱼可以在海洋食物网中的中层或顶层位置出现。它们通常被归类为机会主义捕食者，饮食范围广泛，包括从浮游生物到海洋哺乳动物等多种食物（Compagno, 1990; Ferretti et al., 2010）。作为顶级或中型捕食者，鲨鱼能够调节群落结构、猎物的栖息地利用方式，进而影响整个生态系统的功能（Baum and Worm, 2009; Ferretti et al., 2008; Heupel et al., 2014）。在全球范围内，由于商业和休闲渔业的需求，鲨鱼被过度捕捞，它们与海鸟、海洋哺乳动物和海龟一起构成了渔业副渔获物的主要组成部分（Lewison et al., 2014; Oliver et al., 2015）。顶级捕食者的减少会对整个食物网产生负面且直接的连锁效应（Ferretti et al., 2010），还可能导致所谓的“中型捕食者释放”现象，即中型捕食者数量增加，进而改变生态系统的能量平衡（Ritchie and Johnson, 2009; Baum and Worm, 2009）。 尽管软骨鱼类作为顶级和中型捕食者具有重要的生态作用，但由于其生物学特性（如低种群密度、高移动性、难以捉摸的行为以及长距离迁徙）（Hussey et al., 2011; Heupel et al., 2014），关于某些物种的营养生态学信息仍然有限。小斑猫鲨（Scyliorhinus canicula）是栖息在地中海地区最常见的中型捕食者之一，但其生态学和行为特征尚未得到充分研究（Navarro et al., 2016）。这种鲨鱼分布于东北大西洋和东中部大西洋（从挪威和设得兰群岛到塞内加尔）以及地中海（Lyle, 1983; Compagno et al., 2005; Martinho et al., 2012; ?anti? et al., 2012）。它主要在夜间活动，是一种广食性捕食者（Olaso et al., 2005），以各种大小和形态的底栖猎物为食（Karachle and Stergiou, 2010; Kousteni et al., 2017），同时也会成为其他软骨鱼类的猎物（?anti? et al., 2012）。全球和欧洲IUCN的评估均将其种群状况列为“无危”（LC, Serena et al., 2015）。然而，最新研究表明，小斑猫鲨在欧洲地区的副渔获物中占很大比例（尤其是拖网和刺网捕捞）（Carpentieri et al., 2021）。在面临累积压力（如渔业压力增加、猎物减少、与其他中型捕食者的竞争以及气候变化）的情况下，当地的小斑猫鲨种群可能会减少。例如，在亚得里亚海，由于过度捕捞，该物种的数量已经有所下降（Barausse et al., 2014; Gubili et al., 2014）。因此，了解其饮食组成对于保护工作至关重要，可以通过多种方法获取相关数据，如胃内容物分析（SCA）和稳定同位素分析（SIA）（MacNeil et al., 2005）。SCA可以提供特定时间和空间内消费者饮食的即时信息（即摄入食物的定量和鉴定），但结果可能受到难以识别被消化物种及消化猎物数量的影响，从而导致对猎物数量的低估或高估（Amundsen and Sanchez-Hernandez, 2019）。此外，鉴定胃中的食物成分需要耗费时间，并需要丰富的分类学知识（Baker et al., 2014）。SIA则较少受到时间偏差的影响，能够提供食物成分对研究物种饮食的长期贡献信息（Domi et al., 2005; Fanelli et al., 2010, 2023a, 2023b）。这种方法有助于了解有机物的来源和转化过程（Layman et al., 2007a），但无法识别具体的摄入猎物（Shiffman et al., 2012）。碳（δ¹³C）和氮（δ¹⁵N）的同位素比值可以提供关于觅食生态的信息，判断碳源是来自浮游生物还是底栖生物（Jennings et al., 1997），以及海洋生物与大陆生物的差异，从而揭示移动/迁徙模式（Hobson, 1999; Fry, 2006; Rabehagasoa et al., 2012），并估计营养级地位（Owens, 1988），因为δ¹⁵N值随营养级的升高而增加（Fry, 2006）。将SIA和SCA等多种方法结合使用在营养生态学研究中特别有用（Amundsen and Sanchez-Hernandez, 2019）。实际上，SCA能够提供那些单独使用SIA难以识别的食物（如胶质猎物）的饮食信息（Cardona et al., 2012）。 本研究的目的是分析地中海地区最常见的大型捕食者物种之一——小斑猫鲨的饮食结构及其营养级地位，具体方法包括：i) 以第勒尼安海（地中海中部）为案例研究，结合使用SIA和SCA；ii) 将研究结果与已有关于小斑猫鲨饮食的文献数据进行比较。此外，还通过分析捕捞数据对其过去十年的种群趋势进行了定性评估，以探讨渔业活动对该物种保护状况的可能影响。

研究区域和采样过程

研究区域位于托斯卡纳群岛（Tuscan archipelago），厄尔巴岛（Elba Island）南部和第勒尼安海北部（图1）。

2017年11月底，在坐标分别为N 42° 28′ 3 E 10° 34′ 32和N 42° 29′ 48 E 10° 27′ 36的海域进行了为期一周的商业拖网捕捞，收集了小斑猫鲨的样本。用于本研究的样本是从总捕获量中随机选取的，捕捞后的样本被冷冻在-20°C条件下，并送往马尔凯理工大学实验室进行处理。

案例研究（第勒尼安海北部）

在为期一周的商业拖网捕捞中共捕获了41条小斑猫鲨。根据体长（TL）将样本分为两个大小类别：Size1（< 40 cm；N = 20条）和Size2（≥ 40 cm；N = 21条）（图2）。

结论

总之，本案例研究证实了小斑猫鲨在地中海底栖食物网中的中型捕食者角色。需要在其他渔业压力不断增加的地中海区域开展进一步研究，以评估这种中型捕食者的释放所带来的影响，这可能是由于其天敌的减少以及潜在竞争者的减少（Fanelli et al., 2023a, 2023b）。

CRediT作者贡献声明

卢卡·卡拉卡乌西（Luca Caracausi）： 数据可视化、形式分析、撰写——审稿与编辑、初稿撰写。 扎伊拉·达罗斯（Zaira Da Ros）： 数据可视化、验证、撰写——审稿与编辑、初稿撰写。 保拉·马西亚·利洛（Paula Masia Lillo）： 数据管理、撰写——审稿与编辑。 亚历山德罗·利加斯（Alessandro Ligas）： 验证、监督、概念构建、撰写——审稿与编辑。 埃马努埃拉·法内利（Emanuela Fanelli）： 验证、监督、资金获取、概念构建、撰写——审稿与编辑。

未引用参考文献

Agnetta et al., 2019 Carlier et al., 2007 Chouvelon et al., 2018 Cresson et al., 2014 Kousteni et al., 2010 Polunin et al., 2001 Romano et al., 2016 Sarà and Sarà, 2007 Valls et al., 2017 Yemisken et al., 2019

利益冲突声明

作者声明没有已知的财务利益或个人关系可能影响本文的研究结果。

致谢

本研究得到了马尔凯理工大学（Politecnic University of Marche）的大学研究基金（项目编号RSA2021）的支持，该基金旨在通过稳定同位素分析追踪软骨鱼类的栖息地利用和营养生态变化。